Анализ гельминтофауны зеленой жабы Bufotes viridis (Laurenti, 1768) на урбанизированных территориях Самарской области

Цель настоящей работы – характеристика видового состава и структуры гельминтофауны зелёной жабы в популяциях на урбанизированных территориях Самарской области, и анализ зараженности гельминтами хозяина в градиенте урбанизации.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материал для исследования собран в 2002, 2005-2010 и 2013-2016 гг. в пяти популяциях на территории четырех административных районов Самарской области. Приведем краткую характеристику мест отлова в соответствие с градиентом урбанизации:

• 1.    Локалитет «Промзона»: магистральный ирригационный канал ЗПО (магистральный канал земледельческих полей орошения) в промышленно-коммунальной зоне г. Тольятти вблизи КВЦ ПАО «АвтоВАЗ» (N:53.549/E:49.230). Имеет бетонированные берега; в настоящее время не функционирует и замусорен. В прошлом использовался для сброса условно-чистых вод предприятий северного промышленного узла г. Тольятти; реакция воды – сильно щелочная (pH=9.96).

• 2.    Локалитет «Многоэтажная застройка»: пруды Детского парка (ЗАО Парк развлечений «Фанни») в 3 квартале Автозаводского р-на г. Тольятти (N:53.519/E:49.267). Искусственные водоемы с бетонированными берегами на периферии многоэтажной жилой застройки и сети автомагистралей; место массового отдыха горожан. В числе неблагоприятных факторов: интенсивная рекреационная нагрузка, замусоривание, осушение, ущерб от автотранспорта; реакция воды – щелочная (pH=8.02).

• 3.    Локалитет «Зеленая зона»: пруд в Парке Победы (Парк культуры и отдыха имени 30 лет Победы) в Советском р-не г. Самары (N:53.114/E:50.121). Искусственный водоем с бетонированными берегами в зеленой зоне в пределах городской черты; место отдыха и объект экскурсий горожан. Отмечается рекреационная нагрузка, замусоривание акватории; реакция воды – слабощелочная (pH=7.60).

• 4.    Локалитет «Контроль-1»: естественный пруд в окрестностях с. Ендурайкино, с.п. Калиновка Сергиевского р-на области (N:53.795/E:51.383). Имеет место слабая рекреационная и сельскохозяйственная нагрузка в виде выпаса скота; реакция воды – нейтральная (pH=7.25).

• 5.    Локалитет «Контроль-2»: пойма р. Малый Кинель в окрестностях с. Октябрьский, г.о. Похвистнево области (N:53.422/E:52.044). Постоянные и временные (полои) водоемы естественного происхождения. Незначительная рекреационная нагрузка не несет негативного воздействия.

Амфибий исследовали методом полного гельминтологического вскрытия [16]. Всего обследовано 110 экз. зеленых жаб, в основном, половозрелых и одноразмерных. Сбор, фиксация и камеральная обработка гельминтологического материала проводились стандартными методами [1]. Определение гельминтов проведено по сводкам К.М. Рыжикова с соавторами [14] и В.Е. Сударикова с соавторами [20]. В анализе зараженности приводятся общепринятые в паразитологии показатели: экстенсивность (ЭИ, %) и интенсивность (ИИ, min-max, экз.) инвазии, индекс обилия (ИО, экз.) паразитов. Для оценки сходства разных популяций хозяев, без учета численности видов использовался индекс Жаккара (Cj) [13]. В анализе структуры гельминто-фауны в соответствие со значениями экстенсивности инвазии условно выделяются следующие группы паразитов: доминантные (ЭИ>70%), субдоминантные (ЭИ>50%), обычные (ЭИ>30%), редкие (ЭИ>10%) и единичные (ЭИ<10%). Статистическая обработка данных проводилась в пакетах программ Microsoft Excel.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Всего у зеленой жабы в пяти локалите-тах зарегистрировано 13 видов гельминтов, относящихся к пяти таксономическим группам: Monogenea (1), Cestoda (1), Trematoda (6), Nematoda (4) и Acanthocephala (1). Ниже приводится систематический список обнаруженных видов гельминтов:

MONOGENEA: Polystoma integerrimum (Fröhlich, 1798);

CESTODA: Nematotaenia dispar (Goeze, 1782);

TREMATODA: Pneumonoeces variegatus (Rudolphi, 1819), Opisthioglyphe ranae (Frölich, 1791) Looss, 1899, mtc., Paralepoderma cloacicola (Lühe, 1909), Dollfus, 1950, mtc., Pleurogenes claviger (Rudolphi, 1819) Looss, 1896, Pleurogenoides medians (Olsson, 1876) Travassos, 1921, Strigea sphaerula (Rudolphi, 1803) Szidat, 1928, mtc.;

NEMATODA: Rhabdias bufonis (Schrank, 1788), Oswaldocruzia fi liformis (Goeze, 1782), Cosmocerca commutata (Diesing, 1851), ad., lrv., Cosmocerca ornata (Dujardin, 1845);

ACANTHOCEPHALA: Acanthocephalus falcatus (Fröhlich, 1788).

В составе гельминтов 12 видов являются широко специфичными полигостальными и облигатными паразитами бесхвостых земноводных и 1 (нематода C. commutata ) – узко специфичным моногостальным (не встречается даже у серой жабы) для данного хозяина. Для 9 видов паразитических червей амфибии служат окончательными хозяевами; для 2 видов трематод ( P. cloacicola , mtc. и S. sphaerula , mtc.) – дополнительными (метацеркарными) и/или резервуарными. Еще 2 вида трематод ( O. ranae , mtc.,) и нематод ( C. commutata ) совмещают в одной особи или особях разного возраста адюльтные и личиночные стадии развития, и характеризует роль жаб как амфиксенических хозяев.

Все виды гельминтов выделяются в три экологические группы в зависимости от способа поступления, стадии развития и цикла развития: 1) циркулирующие по трофическим связям, взрослые стадии (мариты) трематод, цестоды, скребни (автогенные биогельминты); 2) взрослые стадии нематод с прямым циклом развития (автогенные геогельминты); 3) активно проникающие из воды (или передающиеся через резервуарных хозяев), личиночные стадии трематод (аллогенные биогельминты). Паразиты первых двух групп завершают свое развитие в организме амфибий, которые служат их окончательными хозяевами; паразиты последней используют амфибий в качестве дополнительных (метацеркарных) и/или резервуарных (парате-нических) хозяев.

Проведем анализ состава гельминтов и зараженности ими амфибий в урбоценозах Самарской области. Данные таблицы 1 показывают, что городские популяции жаб в локалитетах «Промзона», «Многоэтажная застройка» и «Зеленая зона», а также выборка «Контроль-1» обладают относительно сходным количественным и качественным составом гельминтов (3-5 видов) в отличие от особей из природной популяции в локалитете «Контроль-2» (13). При этом 3 вида геонематод ( Rh. bufonis , O. fi liformis и C. commutata ) являются общими для всех местообитаний данного хозяина и еще 1 ( C. ornata ) не зарегистрирован в урбоценозах.

Таблица 1. Гельминты зелёной жабы B. viridis в популяциях Самарской области

Гельминты	г. Тольятти (Промзона)	г. Тольятти (Много-этажная застройка)	г. Самара (Зеленая зона)	с. Ендурайкино (Контроль-1)	с. Октябрьский (Контроль-2)
P. integerrimum	—	—	10.00(2-2)0.20	—	6.82(1-6)0.20
N. dispar	–	–	–	–	6.82(1-39)0.95
P. variegatus	–	–	–	–	2.27(2)0.05
P. claviger	–	6.25(1)0.13	–	–	2.27(1)0.02
P. medians	—	—	—	—	4.55(2-13)0.34
O. ranae , mtc.	–	–	–	–	2.27(2)0.05
P. cloacicola , mtc.	–	–	–	–	2.27(1)0.02
S. sphaerula , mtc.	—	—	—	—	2.27(4)0.09
Rh. bufonis	60.00(1-24)6.00	93.75(3-105)22.38	60.00(1-21)4.25	66.67(1-23)4.60	59.09(1-64)8.30
O. filiformis	40.00(1-37)4.27	62.50(1-17)3.00	85.00(1-27)7.60	46.67(1-33)3.33	75.00(1-50)6.36
C. ornata	–-	–	-	6.67(6)0.40	2.27(1)0.02
C. commutata , ad.	40.00(1-3)0.67	87.50(1-12)4.06	95.00(1-23)8.10	73.33(1-22)4.40	86.36(1-56)9.34
C. commutata , lrv.	60.00(1-26)5.80	100(2-109)37.75	95.00(1-107)21.95	93.33(1-20)8.47	97.73(1-100)27.25
A. falcatus	–	–	40.00(1-21)2.20	–	22.73(1-28)1.27
ВСЕГО ВИДОВ	3[1]	4[1]	5[1]	4[1]	13[4]
ВСКРЫТО, экз.	15	16	20	15	44

Примечание: перед скобками – экстенсивность инвазии (ЭИ, %); в круглых скобках – интенсивность инвазии (ИИ, min-max, экз.); за скобками – индекс обилия (ИО, экз.); в квадратных скобках – личиночные стадии

Нематоды (автогенные геогельминты) – типичная группа паразитов зеленой жабы, зараженность которыми стабильно высока [14]. Инвазия ими происходит прямым способом и носит случайный характер. Так, видом Rh. bufonis амфибии заражаются в результате перкутанного проникновения из почвы инвазионных личинок, мигрирующих затем с лимфо- и кровотоком в легкие хозяина [33]; либо через резервуарных хозяев – олигохет, моллюсков [15]. Другие виды геонематод являются паразитами кишечника, куда попадают путем перорального переноса при случайном контакте хозяина с инвазионными личинками на суше ( O. fi liformis , C. commutata ) или редко в воде ( C. ornata ).

Характерным признаком гельминтоценоза зелёной жабы является наличие узко специфичного паразита – геонематоды C. commutata , личиночные стадии которой ранее были описаны как самостоятельный вид Cosmocercoides skrjabini (Ivanitzky, 1940). Личинки паразита в ходе перорального проникновения локализуются в тонкостенных капсулах слизистой оболочки ротовой полости, где развиваются во взрослые особи, а после инкапсуляции, проглатываются и мигрируют в задний отдел кишечника [18]. Впервые о возможной принадлежности характерных личинок к ювенальным стадиям C. commutata высказал В.С. Магуза [12], что в дальнейшем было подтверждено Г.Р. Юмагуловой [30, 31].

Плоские черви (автогенные биогельминты) принадлежат к категории редких или случайных паразитов зеленой жабы и, как правило, известны по единичным находкам [14]. Это подтверж- дается и нашими сведениями, согласно которым трематоды, моногенеи и цестоды регистрируются у жаб в Самарской области с низкими значениями экстенсивности инвазии (ЭИ<10.00%) и индекса обилия (ИО<1 экз.), а большинство находок их видов относятся к природной популяции хозяина из локалитета «Контроль-2» (табл. 1).

Половозрелые стадии (мариты) трематод представлены 3 видами, из которых P. variegatus локализуется в легких, а P. claviger и P. medians – в кишечнике. Заражение гельминтами этой группы связано с питанием водными беспозвоночными в качестве дополнительных хозяев, коими для первого вида служат личинки двукрылых [17, 34]; для последних – жуки, равноногие ракообразные и бокоплавы [10, 21].

Моногенеей P. integerrimum жабы заражаются только на личиночной стадии в воде, когда вышедшие из яиц свободноплавающие личинки поселяются на жабрах хозяина, превращаясь в гиродактилоидную или «жаберную» форму, вновь продуцирующую яйца. Выходящие далее из них неотенические личинки, в связи с зарастанием жаберной полости в процессе метаморфоза, вынуждены совершать миграции через клоаку в мочевой пузырь сеголетка, где происходит их созревание [32].

Заражение паразитами кишечника – цесто-дой N. dispar и скребнем A. falcatus – отражает наземный образ жизни хозяина и обусловлено потреблением почвенных беспозвоночных. Для первого вида, таковыми являются какие-то не установленные пока виды насекомых [29, 31];

для последнего – мокрицы Ligidium hypnorum [2]. Скребни также относятся к редким паразитам этого вида земноводных, хотя в отдельных популяциях могут встречаться часто, что подтверждено нашими данными из локалитетов «Зеленая зона» (40.00%; 2.20 экз.) и «Контроль-2» (22.73%; 1.27 экз.) (табл. 1).

Крайне редкую группу гельминтов зеленой жабы представляют личиночные стадии 3 видов трематод (аллогенные биогельминты): O. ranae , mtc., P. cloacicola , mtc. и S. sphaerula , mtc. Единичные находки метацеркарий этих видов были сделаны в мускулатуре горла и языка, что указывает на пероральный способ инвазии ими; с другой стороны, вероятно поступление через резервуарных хозяев. Окончательными их хозяевами служат – зеленые лягушки [4], ужи [5] и врановые птицы [19], соответственно. Слабая зараженность личинками гельминтов, вероятно, объясняется физиологическими особенностями хозяина. Во-первых, ядовитый секрет кожных желез жаб обладает губительным действием на различные группы паразитических беспозвоночных [28]. Во-вторых, их кожа отличается значительной плотностью, что также служит препятствием для перкутанного проникновения церкарий. Указанные трудности делают этот вид амфибий неудобным для роли дополнительного и/или резервуарного хозяина личиночных стадий плоских червей.

Чтобы правильно оценить сходство и различия в инвазии гельминтами разных популяций зеленой жабы обратимся к данным таблицы 2. Так, значения индекса Жаккара показывают, что наиболее сходны между собой по качественному и количественному составу гельминтов (I=0.75) амфибии всех городских популяций, а именно из локалитетов «Промзона», «Многоэтажная застройка», «Зеленая зона», в то время как наибольшие различия (I=0.23) имеют место быть между локалитетами «Промзона» и «Контроль-2» (табл. 2). Таким образом, данные таблицы 2 согласуются с опубликованными выше сведениями из таблицы 1.

Разная зараженность отдельными видами гельминтов подразумевает межпопуляционные структурные различия гельминтофауны. Это наглядно демонстрируют данные таблицы 3, согласно которым зеленые жабы из локалитета «Промзона» отличаются от остальных отсутствием доминантных (ЭИ<70%), редких и единичных видов гельминтов, при этом доля фоновых (доминантные – обычные) видов составляет все 100% от их общего числа. В противоположность этому амфибии в других локалитетах имеют стабильно по 1-2 вида из категории доминантных и субдоминантных. Более того, с уменьшением степени урбанизации растет количество редких и единичных видов гельминтов, при этом доля фоновых видов, напротив, падает с 75-80.00 до 23.07% («Контроль-2») (табл. 2).

Итак, особенности инвазии гельминтами зеленых жаб на урбанизированных территориях Самарской области очевидны. Амфибии из ло-калитета «Промзона» характеризуются наиболее обедненным (3 вида) составом гельминтов (только нематоды) при средней зараженности ими (судя по отсутствию доминантных видов) и максимальной доле (100%) фоновых видов. Жабы в условиях локалитета «Многоэтажная застройка» уже сильнее инвазированы геонематодами (судя по наличию доминантных видов); появляются единичные виды биогельминтов (трематод), что понижает долю фоновых видов до 75.00%. У земноводных локалитетов «Зеленая зона» и «Контроль-1» не только сохраняется высокий уровень инвазии нематодами и доли фоновых видов (75-80.00%), но и расширяется состав и структура гельминтофауны за счет появления обычных и редких видов прочих классов (моногеней, скребней). В близкой к городским природной популяции «Контроль-1» отмечается редкий для наземных амфибий вид геонематод C. ornata , заражение которым происходит в водной среде (табл. 1-3).

Наконец, гельминтофауна зеленой жабы в удаленном от городских локалитете «Контроль-2» наиболее многочисленна (13 видов), разнообразна в систематическом отношении (5 классов гельминтов) и отличается по ряду параметров: 1) состав гельминтов представляет собой уникальное сочетание видов моноге-ней, цестод, трематод, нематод и скребней; 2) в числе трематод одновременно появляются как взрослые (автогенные биогельминты), так и личиночные (аллогенные биогельминты) стадии;

Таблица 2. Сходство составов гельминтов зеленой жабы по индексу Жаккара (Cj)

Локалитеты	Промзона	Многоэтажная застройка	Зеленая зона	Контроль-1	Контроль-2
Промзона	–	0.75	0.75	0.75	0.23
Многоэтажная застройка	0.75	–	0.60	0.60	0.31
Зеленая зона	0.75	0.60	–	0.50	0.38
Контроль-1	0.75	0.60	0.50	–	0.31
Контроль-2	0.23	0.31	0.38	0.31	–

Таблица 3 . Структура гельминтофауны зеленой жабы в урбоценозах

Группы гельминтов	Промзона	Многоэтажная застройка	Зеленая зона	Контроль-1	Контроль-2
Единичные	–	1/25.00	–	1/25.00	9/69.23
Редкие	–	–	1/20.00	–	1/7.69
Обычные	1/33.33	–	1/20.00	1/25.00	1/7.69
Субдоминантные	2/66.66	1/25.00	1/20.00	1/25.00	–
Доминантные	–	2/50.00	2/40.00	1/25.00	2/15.38
ВСЕГО ВИДОВ	3	4	5	4	13