Анализ взаимодействия планктонных и донных сообществ в соленых реках Приэльтонья (Россия)

Основой современных гидроэкологиче-ских исследований является описание, объяснение и моделирование взаимоотношений между водными биотическими сообществами и абиотическими характеристиками. Концепции изучения экосистем основаны на понятии мета-сообшества , под которым понимается совокупность экологических сообществ на различных участках, объединенных определенными закономерностями распределения видового состава. В основе этих закономерностей лежат градиенты факторов окружающей среды, различные механизмы взаимно согласованного сосуществования организмов и способность различных видов к расселению. Результатом

Шитиков Владимир Кириллович, доктор биологических наук.

этого являются такие структурные подходы, как образование многовидовых кластеров вдоль экологических градиентов, положительная или отрицательная совместная встречаемость видов и вложенность таксономической структуры ( nestedness – [1]). Анализ закономерностей видовой структуры сообществ и выявление механизмов, обусловливающих структурные изменения, являются классическими задачами экологии. Перечисленные явления вполне согласуются с известными экологическими концепциями [2, 3]. В мета-сообщества обычно входят виды с различным диапазоном толерантности к факторам среды.

Ниже приводится анализ гидрохимических и гидробиологических данных, полученных при отборе и обработке проб в 2013, 2018 гг. на разных биотопах пяти соленых рек. Изучено взаимодействие между видами макрозообентоса, мейобентоса и зоопланктона и абиотическими факторами. Применение комплекса методов многомерного статистического анализа позволило показать корреляционные связи распределения видов в структуре изучаемого метасообщества: согласованная встречаемость видов (coherence), образование ассоциаций видов (clumping), смена видового состава вдоль экологических градиентов (turnover).

Напомним, что изученные нами мезо- поли-и гипергалинные гидросистемы Приэльтонья функционируют в условиях стохастических, а часто и экстремальных природно-климатических воздействий, характерных для аридных зон, что вызывает резкие флуктуации численности отдельных популяций гидробионтов [4]. Все это определяет актуальность и неподдельный интерес к изучению взаимозависимостей планктонных и донных сообществ высокоэвтрофных рек уникального региона Приэльтонья.

Нами было показано, что для изучаемых экосистем четкое разделение жизненных форм планктонных и донных сообществ не очевидно, т.е. отмечен переход бентосных животных к планктонному образу жизни, что приводит к высокой доле взаимопроникающих экологических группировок [5]. Для анализа выраженности таких ассоциативных внутрисистемных связей использовался метод оценки канонических корреляций, выявивший тесную статистическую связь между группами макрозообентоса, мейобентоса и зоопланктона [5, 6]. Сравнение результатов многолетних исследований показало наличие высокой структурной согласованности, устойчивых закономерностей пространственного распределения и смену комплекса ведущих видов в сообществах [7]. Многомерный ординационный анализ позволил установить характер согласованных реакций видов на изменение водной среды, а также выявить комплексы гидрохимических факторов, оказывающих наиболее значимое влияние.

При изучении потенциальных механизмов формирования мета-сообщества проверяется статистическая гипотеза о соответствии модели, основанной на наблюдениях, и стандартных паттернов, типичных при определенных условиях [8]. В качестве модели-эталона обычно выбирается та или иная нулевая модель, т.е. распределение видов по участкам случайно и хаотично, когда кластеры не образуются, а влияние экологических факторов отсутствует и связей между видами не обнаруживается [9, 10].

В статье нами представлен дополнительный анализ результатов обработки проб макрозообентоса, мейобентоса и зоопланктона на участках исследованных мезо- и полигалинных рек (Хара, Чернавка, Солянка, Большая Саморода, Ланцуг) и предложены подходы к решению следующих теоретических и практических проблем:

Анализ представленности основных элементов видовой структуры метасообщества речной гидросистемы, в том числе, проверка гипотез о согласованной встречаемости видов (coherence), образовании ассоциаций видов (clumping) и закономерной смене видового состава вдоль экологических градиентов (turnover).

Селекция набора видов гидробионтов, обилие которых статистически значимо связано с экологическим градиентом.

Построение корреляционной сети, определяющей наиболее важные связи внутри гидроэкосистемы.

Цель работы – дать анализ взаимодействия между видами макрозообентоса, мейобентоса и зоопланктона и абиотическими факторами в соленых реках с использованием комплекса методов многомерного статистического анализа.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Исходный материал получен по результатам обработки образцов макрозообентоса, мейобентоса и зоопланктона на 13 различных участках пяти соленых рек, притоков оз. Эльтон, имеющих значительный градиент минерализации (от 6 до 50,1 г/л). Подробное описание и схема района исследований, методы отбора и обработки собранного материала представлены в публикациях [4-7]. На станциях наблюдений и отбора проб параллельно проводили мониторинг факторов среды, включающий измерения гидрологических и гидрохимических параметров. По совокупности последних каждый участок реки был отнесен к одной из трех градаций солености.

Для проведения статистического анализа использовали результаты двух гидробиологических съемок в августе 2013 и 2018 гг. на фиксированных створах. Полученные результаты обработки проб позволили сформировать таблицы численностей 136 таксономических групп, в том числе: 36 видов и родов макрозообентоса, 50 видов мейобентоса (экз./м2) и 50 вид зоопланктона (экз./м3). Для корректной совместной обработки данных значения численностей трансформировали в единую шкалу баллов от 0 до 6 и сформировали обобщенную матрицу таксономического обилия размерностью 26 ´ 136.

Анализ трех основных элементов структуры метасообщества (согласованности, оборота и сгущений видов – [11] проводили с целью определения типа паттерна наилучшим образом отражающего распределение видов вдоль главной оси вариации факторов среды. Для этого на основе полученных данных формировали упорядоченную матрицу инцидентности, которую сопоставляли с аналогичными случайными матрицами с использованием предложенных статистических критериев [12]. Частичная рандомизация нуль-модели предполагала неизменное видовое богатство участков и осуществлялась методом r1, то есть, установка в единицу произвольного элемента матрицы проводилась с вероятностью, пропорциональной общей частоте вида. Оценку значимости элементов структуры осуществляли в результате многократного повторения имитационного процесса Монте-Карло.

Тест на кластеризацию, для проверки гипотезы о наличии положительных ассоциаций видов, проводили на основе параметрического бутстрепа матрицы дистанций между участками с использованием количественной меры Кульчицкого. Применяли статистический критерий [13], учитывающий соотношение суммарных расстояний внутри и между кластерами. Простейшая неограниченная ( unconstrained ) нулевая модель предполагала адекватность выбранных биотопов для всех видов. В моделях с ограничениями задавалась определенная корреляционная структура в виде матрицы расстояний между отдельными участками по шкале экологического, пространственного или временного градиента.

Ранее [5-7] для ранжирования видов по степени их индикаторной валентности по отношению к градиенту солености использовался индекс IndVal Дюфрена-Лежандра. В представленной статье применялся алгоритм «Борута» ( Boruta – [14]), который оценивает меру информативности каждого вида. Метод имеет хорошее статистическое обоснование, использует внешнее дополнение, полученное в ходе рандомизации, и выполняет проверку Н ₀ на основе высокоэффективного ансамбля моделей случайного леса ( Random Forest ).

Статистическую связь между отобранными видами оценивали методом «графического лассо» ( graphical lasso – [15]), с помощью которого находили оценку максимального правдоподобия матрицы коэффициентов частной корреляции S на основе алгоритма регуляризации (т.е. с учетом штрафа за сумму абсолютных значений S^-1) . Полученный оптимальный граф отображен и интерпретирован нами в формате корреляционной сети, построенной по алгоритму Фрух-термана-Рейнгольда.

Статистический анализ выполняли с использованием среды программирования R версии 3.06 и ее дополнительных пакетов metacom, prabclus, Boruta, huge и qgraph.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Проверка значимости статистических гипотез относительно закономерностей таксономической структуры метасообществ представлена в табл. 1. Отрицательное значение Z -критерия и значимость статистики для теста на согласованность видов свидетельствует о преобладании паттерна типа шахматная доска»: композиции видов имеют больше пропусков непрерывности ( embedded absences ), чем это имеет место для случайной структуры. Незначимый Z -критерий для оборота видов подтверждает, что эти пропуски имеют равновероятный характер («плато мета-сообщества, пронизанное отверстиями»). В то же время, тест c² на наличие сгущений отклоняет нулевую гипотезу об отсутствии кластеризации. Все эти особенности имеют место в случае, когда доминирующий градиент среды отсутствует, а распределение видов формируется под влиянием нескольких, в некотором смысле разнонаправленных внешних факторов.

Для проверки предположения о существовании пространственной автокорреляции видового состава биотопически разных участков рек с точками их окрестности было построено четыре модели (табл. 1). Две модели основаны на гипотезе, что вероятность образования повторяющихся ассоциаций видов больше на близких между собой участках (в пределах одной реки или принадлежащих к одной и той же градации солености). Для них выявлен статистически значимый уровень кластеризации таксонов ( р = 0.05 ÷ 0.06). Для моделей, считающих, что пространственной автокорреляции нет или она основана лишь на близости географических координат точек, гипотеза о случайном характере выявляемых кластеров не отклоняется.

Таблица 1. Статистическая значимость различных предположений относительно таксономической структуры метасообщества гидробионтов в соленых реках

Проверяемые гипотезы	Статистика	р -значение
1.    Элементы метаструктуры [11]: - согласованность видов ( coherence )	-9,89	≈ 0
- оборот видов ( turnover )	0,88	0,37
- наличие сгущений ( boundary clumping )	1,71	0,000001
2.    Выраженность ассоциаций видов при различных ограничениях [13]: - неограниченная модель		0,143
- связь с пространственным расположением		0,286
- локализация по рекам		0,0495
- связь с градиентом солености		0,0594

Для уточнения, какие именно виды образуют взаимосвязанные ассоциации, строили граф сети, представленный на рис. 1. Использованные коэффициенты частной корреляции обычно в 3-4 раза по абсолютной величине меньше, чем традиционные коэффициенты корреляции Пирсона, поскольку оценивают только «чистые» эффекты парного взаимодействия между двумя конкретными узлами сети после исключения совокупного влияния всех остальных узлов. Тем самым резко снижается вероятность эффекта «ложной корреляции». Корреляционные «плеяды» на рис. 1 состоят из комбинаций видов, частая совместная встречаемость которых обусловлена как биотическими взаимодействиями, так и взаимно согласованной реакцией на изменение факторов водной среды.

Для оценки тесноты связи видов гидробионтов с градиентом минерализации выполнили 99 итераций построения моделей «случайного леса», состоящих из 500 иерархических деревьев. С помощью алгоритма «Борута» оценивали важность (importance) каждого вида по Z-критерию, вычисленного с учетом снижения ошибки прогнозирования при замене эмпирического вектора обилия на случайный вектор. Было установлено (табл. 2), что из 136 исходных видов только 16 таксонов имеют статистически значимую связь с фактором минерализации воды, тогда нахождение прочих видов в любой точке изучаемой речной гидросистемы является случайным и равновероятным.

Чтобы оценить, какие конкретно показатели биотопов оказывают влияние на существование отдельных видов, выполнен анализ главных компонент исходных матриц. На рис. 2 показан двудольный корреляционный граф, показывающий связи между 25 первыми таксонами из табл. 2 и тремя латентными факторами, определяющими главные оси многомерной вариации данных. Фактор 1 включает комплекс показателей, определяющих соленость воды: содержание хлорид-иона, кальция и всех трех форм азота (положительная корреляция +), а также сульфат-иона и глубину водотока (отрицательная корреляция -), фактор 2 тесно связан с содержанием кислорода и рН (+), концентрацией марганца и железа (-), а фактор 3 связан с содержанием хлорофилла А, магния и температурой воды (+), а также фосфатами и бикарбонатами (-).

Таким образом, популяции видов планктонных и донных сообществ соленых рек бассейна оз. Эльтон характеризуются достаточно устойчивыми закономерностями пространственного распределения численности в зависимости от факторов воздействия. Сравнение значимости

Рисунок 1. Граф фрагмента сети частной корреляции видов гидробионтов.

Здесь и далее на рис. 2 коды видов представлены в табл. 2; темно-серым цветом отмечены таксоны, выделенные в пробах макрозообентоса, серым – мейобентоса и белым – зоопланктона

Рисунок 2. Двудольный корреляционный граф между видами гидробионтов и тремя главными компонентами

моделей зависимости видового состава популяций 136 видов и таксонов от градиента солености по результатам исследований в 2013 и 2018 гг. позволило выявить довольно тесную сопряженность видов в планктонных и донных сообществах от уровня минерализации. В то же время, выявленные флуктуации таксономического состава гидробионтов, динамичность гидрохимических характеристик и гидрологических факторов в пространственном аспекте распределения градиента солености позволяют нам рассматривать экосистему как некий пул популяций в системе средовой неопределенности. То есть, большинство видов распределены отдельными пятнами, что можно рассматривать как «популяцию популяций» [16], указывая тем самым на неравновесность биотического разнообразия в условиях динамичности природных (зарастае-мость биотопов макрофитами; сгонно-нагонные явления соленой воды в системе гипергалинное озеро-соленые реки) и климатических измене- ний. Обсуждая структуру распределения, взаимопроникновения, миграции популяций [17] планктонных и донных сообществ на примере высокоэвтрофных соленых рек, можно констатировать их тесную взаимосвязь. Эта зависимость обусловлена как биотическими взаимодействиями популяций видов фито- и бактериофагов при возможном «ключевом параметре» – ресурсной обеспеченности в эвтрофных водотоках [18-20], так и реакцией видов на динамичность условий водной среды. Очевидно, что планктонные и донные сообщества следует рассматривать в их целостности с множеством взаимосвязанных элементов (по отношению друг к другу и окружающим условиям). Следует помнить, что особые формы взаимодействия со средой и между видами осуществляются, главным образом, посредством метаболитов, которые, как отмечает Г.Г. Винберг [21], «служат важным интегрирующим водные сообщества фактором, подверженным действию естественного отбора».

Таблица 2. Таксоны зоопланктона (ZP), мейобентоса (MB) и макрозообентоса (ZB), обладающие наибольшей значимостью при построении моделей зависимости видового состава от градиента солености

Значимость	Группа	Код вида	Наименование	Встречаемость	Z -критерий	р -значение
	ZB	Pal_sh	Palpomyia schmidti	11	10,75	1,00
	MB	Apo_dn	Apocyclops dengizicus	8	6,92	1,00
Высокая	ZP	Apo_dn	Apocyclops dengizicus	9	8,60	1,00
	ZP	Cri_sf	Cricotopus salinophilus	19	7,15	0,99
	ZP	Aca_sp	Acanthocyclops americanus	4	3,73	0,75
	ZB	Cri_sf	Cricotopus salinophilus	16	3,65	0,73
	ZP	Bra_pl	Brachionus plicatilis	22	3,53	0,71
	MB	Het_sl	Heterocypris salina	5	3,31	0,69
	ZP	Cle_cn	Cletocamptus confluens	4	3,29	0,63
	ZB	Gam_lc	Gammarus lacustris	6	3,11	0,60
	MB	Mic_db	Microchironomus deribae	3	3,06	0,57
	MB	Chi_sl	Chironomus salinarius	11	2,77	0,51
Средняя	MB	Pal_sh	Palpomiya schmidti	7	2,29	0,38
	ZP	Meg_vr	Megacyclops viridis	7	2,18	0,37
	MB	Cyp_tr	Cyprideis torosa	17	2,32	0,36
	MB	Cri_sf	Cricotopus salinophilus	15	2,07	0,12
	ZP	Cru_rf	Cricotopus rufiventris	3	1,43	0,05
	ZB	Gly_sl	Glyptotendipes salinus	4	1,56	0,03
	ZP	Dia_bs	Diacyclops bisetosus	3	1,09	0,03
	ZB	Chi_ap	Chironomus aprilinus	4	0,35	0,02
	MB	Nai_el	Nais elinguis	4	1,54	0,02
Слабая	ZB	Tan_kh	Tanytarsus kharaensis	2	1,32	0,01
	ZB	Mic_db	Microchironomus deribae	8	0,96	0,01
	MB	Onc_rv	Oncholaimus rivalis	4	0,70	0,01
	MB	Mo_pv	Monhystrella parvella	23	1,62	0,01
	ZB	Chi_sl	Chironomus salinarius	10	0,09	∼ 0
	ZB	Aed_sp	Aedes sp.	3	0,25	∼ 0
	MB	Net_lc	Nitokra lacustris	3	1,07	∼ 0
	MB	Par_lt	Paranais litoralis	3	0,95	∼ 0
	MB	Can_sp	Candona spp.	3	0,88	∼ 0
	MB	Dip_dl	Diplolaimelloides delyi	5	0,72	∼ 0
	ZB	Ber_sp	Berosus sp.	3	0,72	∼ 0
	MB	Cal_sl	Calodorylaimus salinus	3	0,42	∼ 0
	ZP	Euc_sr	Eucyclops serrulatus	3	0,02	∼ 0
	MB	Tu	Turbellaria (ind.)	4	0,00	∼ 0
	ZB	Cul_sp	Culicoides sp.	3	-0,08	∼ 0
	ZP	Cyp_tr	Cyprideis torosa	6	-0,40	∼ 0
	ZP	Gam_lc	Gammarus lacustris	3	-0,44	∼ 0
	ZB	Odn_sp	Odontomyia sp.	3	-0,45	∼ 0
	ZB	Sig_sp	Sigara sp.	4	-0,50	∼ 0
	ZB	Eph_sp	Ephydra sp.	4	-0,56	∼ 0
	ZP	Nau_cl	Nauplii Cyclopoida	12	-0,63	∼ 0
	ZP	Col_ad	Colurella adriatica	3	-0,72	∼ 0
	ZP	Bde	Bdelloida	4	-0,80	∼ 0
	ZP	Cop_cl	Copepodit Cyclopoida	8	-0,81	∼ 0
	ZP	Bra_cl	Brachionus calyciflorus	3	-1,72	∼ 0

Проведенный анализ некоторых элементов структуры метасообщества может быть использован как первый шаг для изучения структуры планктонных и донных сообществ, позволяющий сформулировать ряд гипотез для выявления процессов, обеспечивающих наблюдаемое распределение видов в местообитаниях лоти-ческих и лентических гидросистем. Установлено, что факторами, оказывающими значимое влияние на таксономическую структуру метасообществ, являются: содержание хлоридов, кальция, ионов аммония, сульфатов, фосфатов, бикарбонатов, концентрации марганца, железа, магния, хлорофилла «a» в условиях различных гидрофизических факторов- содержания растворенного кислорода, глубины, рН, температуры воды. По мнению В.Д. Федорова (стр. 137 [17]) «Любой природный биотоп структурирован. Его структура определяется наличием всевозможного рода градиентов, отражающих изменение однородности его свойств в четырехмерном (четвертое измерение – время) пространстве».

Выделенные таксоценозы, адаптированные к обитанию в высокоминерализованных водах, обладают различной связанностью с ключевыми абиотическим факторами. Результаты анализа показали, что планктонные и донные сообщества соленых рек могут рассматриваться как консорциум метасообществ или структурных единиц речных экосистем, что в условиях ООПТ Эльтонского биосферного заповедника подразумевает сохранения природной динамики естественных местообитаний.

Работа выполнена по программе фундаментальных исследований по темe «Изменение, устойчивость и сохранение биологического разнообразия под воздействием глобальных изменений климата и интенсивной антропогенной нагрузки на экосистемы Волжского бассейна», № 122032500063-0 и при финансовой поддержке Российского фонда фундаментальных исследований, грант № 17-04-00135.

Авторы благодарят В.И. Лазареву, В.А. Гусакова (Институт биологии внутренних вод им И.Д. Папанина, ИБВВ РАН), Головатюк Л.В. (Институт экологии Волжского бассейна РАН, филиал Самарского ФНЦ РАН) за участие в совместных исследованиях и таксономическую идентификацию гидробионтов.