Биомагнификация микроэлементов в цепях питания редких животных водно-болотных экосистем Приамурья

ФГБУ «Заповедное Приамурье», ул. Серышева 60, г. Хабаровск, 680038, e-mail: ,

Процессы накопления химических элементов в организмах животных представляют собой важную часть механизма взаимодействия биоты с окружающей средой. Аккумуляция элементов зависит от состава среды обитания и кормовой базы, подвижности элементов, физиологической потребности и эффективности процессов их выведения на каждом трофическом уровне. Для количественной оценки этого процесса используются коэффициенты биологического накопления (КБН), показывающие, во сколько раз содержание элемента в живом веществе выше, чем в исходной питательной среде [1]. При этом в каждом звене трофической цепи формируются свои промежуточные коэффициенты, отличные на разных уровнях.

Закономерное повышение концентраций элементов по мере движения вверх по пищевым цепям, известное как биомагнификация, зависит в том числе от протяженности цепи. Данный процесс наиболее характерен для веществ, обладающих способностью к длительному сохранению в организмах и низкой скоростью выведения. В водных экосистемах, характеризующихся протяженными пищевыми цепями, биомагнификация может приводить к возрастанию концентраций токсикантов в тканях организмов высших трофических уровней в тысячи и десятки тысяч раз по сравнению с содержанием в абиотических компонентах среды.

Согласно обзорным данным, кадмий, медь, свинец и цинк в большинстве водных пищевых цепей не демонстрируют устойчивого процесса накопления.

Важным аспектом современных исследований микроэлементного состава у редких видов является использование неинвазивных методов мониторинга. Анализ перьев и скорлупы яиц позволяет оценить содержание элементов, отражаю-

щих геохимический фон и уровень загрязнения в различных частях ареала [3, 4]. При этом нижняя часть стержня пера (очин), погруженная в кожу, даёт возможность отделить влияние средообразующих факторов от трофических [5].

Целью настоящего исследования является оценка особенностей биомагнификации микроэлементов в трофических цепях водно-болотных экосистем ООПТ Приамурья с использованием в качестве видов-индикаторов дальневосточного аиста, дальневосточной черепахи и основных элементов их кормовой базы.

Материал и методы

Район исследования. Сбор материалов осуществлялся в 2019–2025 гг. на особо охраняемых природных территориях Приамурья: в заповеднике «Болоньский» (точка 1), природном парке «Шереметьевский» (точка 2), национальном парке «Анюйский» (оз. Гасси, точка 3), заповеднике «Большехехцирский» (правый берег р. Уссури, точка 4), заказнике «Аистиный» (точка 5). На каждом из участков (рис. 1) были отобраны пробы воды из водных объектов в местообитаниях исследуемых животных, всего 14 проб.

Объекты исследования. В качестве видов-индикаторов, представляющих высшие трофические уровни, выбраны дальневосточный аист Ciconia boyciana (Swinhoe, 1873) и дальневосточная черепаха Pelodiscus maackii (Brandt, 1857) – реликт позднетретичной фауны. Среди гидробионтов, формирующих кормовую базу рыбоядных птиц и пресноводной черепахи, исследованы представители семейства карповых (Cyprinidae) – серебряный карась Carassius gibelio (Bloch, 1782) и сазан Cyprinus carpio Linnaeus, 1758.

Дальневосточный аист. Фрагменты скорлупы яиц и подскорлуповой оболочки (4 пробы) собраны под гнёздами ХЕ 0079 (49°32ʹ38.4ʺ 136°01ʹ00.3ʺ) и ХЕ 0080 (49°35ʹ57.7ʺ 136°05ʹ17.8ʺ) на левом берегу р. Симми, заповедник «Болонь-ский» в 2019 г. и в заказнике Аистиный в 2021 г. Образцы линных перьев аистов на территории парка «Шереметьевский» (Бикинский район Хабаровского края) – в сезонах 2020–2025 гг. Для анализа использованы преимущественно нижние концы перьевых стержней – очины (14 проб), предварительно отмытые дистиллированной водой, высушенные до воздушно-сухого состояния и измельчённые. Фрагменты скорлупы яиц (всего 15 проб) освобождены от внутренней подскорлу-повой оболочки и измельчены в агатовой ступке.

Дальневосточная черепаха. Материалом для исследования накопления микроэлементов послужили фрагменты скорлупы яиц, отобранные из разорённых либо погибших при затоплении кладок в 2022–2023 гг. в двух районах размножения в бассейне нижнего Амура. Всего сформировано 24 объединённые пробы из более чем 160 кладок. Места сбора располагались:

• •    в национальном парке «Анюйский» (оз. Гасси, точка 3) – 49°03′00.8″ с.ш., 136°32′41.2″ в.д.;

• •    в заповеднике «Большехехцирский» (правобережье р. Уссури, точка 5) – 48°11′22″ с.ш., 134°40′39″ в.д.

Кормовая база. Для исследования микро-элементного состава кормовой базы животных в

Рис. 1. Схема точек отбора биологических проб на ООПТ в бассейне р. Амур

Fig. 1. Schematic map of biological sampling points in the Amur River basin

р. Симми (заповедник «Болоньский», точка 1), р. Аскан (заказник «Аистиный», точка 4) и оз. Гасси (национальный парк «Анюйский», точка 3) отловлено 15 экз. серебряного карася Carassius gibelio и 4 экз. сазана Cyprinus carpio .

Подготовку биоматериалов к анализу выполняли в лаборатории Инновационно-аналитического центра Института тектоники и геофизики им. Ю.А. Косыгина ДВО РАН. Минерализацию образцов проводили путём полного разложения в смеси азотной кислоты (HNO3) и пероксида водорода (H2O2) в соответствии с МКУ 4.1.985-00 и МИ 2221-92. Аналитическое определение концентраций микроэлементов выполнено методом масс-спектрометрии с индуктивно связанной плазмой (ICP-MS) в лаборатории Дальневосточного геологического института ДВО РАН. В образцах определено валовое содержание 23 химических элементов: Be, Al, V, Cr, Mn, Fe, Co, Ni, Cu, Zn, As, Se, Sr, Mo, Ag, Cd, Sn, W, Hg, Tl, Pb, Bi, U. Предел обнаружения составлял 0,001 мг/кг. Полученные данные обрабатывали статистически с помощью программы StatPlus 7.0.

Результаты

Для характеристики процессов накопления в биологических производных дальневосточного аиста были использованы пробы, собранные в 2019 г. в заповеднике «Болоньский», в 2021 г. заказнике «Аистиный» и в природном парке «Шереметьевский» с 2020 по 2025 гг. в сезоны гнездования аистов. Содержание микроэлементов в биообразцах по отношению к уровням концентраций этих элементов в природных водах отличались на несколько порядков, поэтому для упрощения

Рис. 2. Уровни концентраций микроэлементов в пробах ГПЗ «Болоньский»

Fig. 2. Diagram of trace elements concentration levels in the Bolonsky Nature Reserve samples представления соотношений концентраций был применён логарифмический масштаб. Например, корреляция уровней микроэлементов в скорлупе яиц аистов и в природной воде заповедника «Бо-лоньский» характеризуется диаграммой (рис. 2).

Разнообразие микроэлементного состава скорлупы яиц аистов определяется не только биогенными элементами, необходимыми для жизнедеятельности живых организмов, но и техногенными токсичными элементами, которые аккумулируются в органах и тканях птиц из внешней среды и пищевых цепей. Большинство токсичных элементов исследуемого перечня содержатся в скорлупе в концентрациях, не превышающих 10 мг/кг. Максимальные концентрации в скорлупе яиц аиста отмечены для железа, стронция, алюминия и марганца, на долю которых приходится 98,8% всего валового содержания микроэлементов. Уровни накопления элементов в трофических уровнях водно-болотных угодий первоначально определены для заповедника «Болоньский» по результатам работ 2019 г., представлены в табл. 1.

Закономерности биомагнификации (БМФ) в отношении разных элементов из-за многофакторности процесса проявляются неоднозначно. Если в скорлупе яиц, его известковой оболочке накопление токсичных элементов менее выражено, коэффициенты биомагнификации для свинца, ртути, кадмия менее 1, то в органической части – подскорлуповой оболочке – эти коэффициенты возрастают: кадмий 10,6; висмут 19,1. Наибольшее значение показывает ванадий – более 400. Положительные коэффициенты биомагнификации отмечены для биогенных элементов: железа, марганца, алюминия, меди и кобальта (от 10,3 до 62).

Накопление стронция характерно для скорлупы яиц аиста. Это элемент, необходимый для обменных процессов в костной и хрящевой тканях. Обладая сродством с кальцием, он содержится в скорлупе яиц аиста в концентрациях от 135,18 до 174,25 мг/кг; в тканях органического характера меньше: в подскорлуповой оболочке на порядок – 17,12 мг/кг, в образцах очинов перьев – не более 2,0 мг/кг. В скорлупе яиц аиста наибольшей био-магнификацией из изученных биогенных элементов на разных участках гнездования аистов обладают марганец и стронций (рис. 3).

В результате исследований 2020–2025 гг. были определены концентрации химических элементов в очинах перьев (ОЧ) птиц, гнездившихся в природном парке «Шереметьевский». В очинах перьев зафиксированы максимальные уровни марганца, железа и алюминия, что коррелирует с

Таблица 1

Коэффициенты накопления микроэлементов в биообразцах

Accumulation coefficients of trace elements in biological samples

Рис. 3. Биомагнификация эссенциальных элементов в скорлупе яиц аистов на разных участках гнездования

Fig. 3. Biomagnification of essential elements in stork egg shells at different nesting sites

их содержанием в водных объектах парка.

Исследование подтвердило закономерности накопления токсичных и эссенциальных микроэлементов в перьях птиц. Разброс данных больше проявляется для токсичных элементов антропогенного происхождения – ртути, свинца, висмута, процесс аккумуляции которых напрямую зависит от содержания элементов в пищевой цепи и окружающей среде (табл. 2). Коэффициенты накопления для ртути и кадмия в очинах по отношению к содержанию их в воде водоёмов парка имеют максимальные значения. Хотя метод масс-спектрометрии, использованный в исследовании, не является специфичным для ртути, результаты по этому элементу можно рассматривать как качественную характеристику.

Дальневосточная черепаха, занимая высшее трофическое положение в водных экосистемах,

Table 1

Образец	р. Симми, вода, n=3	Карась, мышцы n=5	Коэф-т накопления в карасе КН 1	Скорлупа яиц аиста n=2	Коэф-т накопления в скорлупе КН 2	БМФ СК	БМФ СКО
Элемент	мг/л	мг/кг		мг/кг
Be	0,000031	0,002	72,1	0,002	72,4	1,0	5,3
Al	0,194646	4,891	25,1	50,213	258,0	10,3	77,7
V	0,000915	0,001	1,1	0,009	9,8	9,0	404,8
Cr	0,000515	0,671	1303,4	0,013	25,2	0,0	1,3
Fe	1,958673	15,250	7,8	945,416	482,7	62,0	24,5
Mn	0,227285	0,613	2,7	20,689	91,0	33,8	117,9
Co	0,000449	0,036	79,2	1,007	2242,6	28,3	8,9
Ni	0,002046	0,993	485,4	6,464	3159,5	6,5	0,7
Cu	0,003163	0,979	309,5	1,434	453,4	1,5	13,2
Zn	0,013045	19,732	1512,6	6,839	524,2	0,3	0,7
As	0,001374	0,058	42,1	0,153	111,5	2,7	9,9
Se	0,000001	0,136	136279,0	0,248	247536,9	1,8	11,0
Sr	0,021857	1,026	47,0	135,183	6184,9	131,7	11,6
Mo	0,000010	0,002	165,9	0,021	2087,8	12,6	24,6
Ag	0,000023	0,031	1345,3	0,019	829,0	0,6	1,0
Cd	0,000040	0,004	98,3	0,002	54,7	0,6	10,6
Sn	0,000030	0,096	3190,9	0,121	4039,2	1,3	0,6
W	0,000340	0,531	1561,3	0,135	396,0	0,3	0,6
Hg	0,000080	0,019	243,2	0,001	12,5	0,1	0,6
Tl	0,000001	0,001	1000,0	0,007	30187,0	6,7	5,3
Pb	0,000143	0,172	1204,9	0,094	658,3	0,5	1,3
Bi	0,000090	0,001	11,1	0,006	63,5	5,7	19,1
U	0,000050	0,011	222,6	0,006	122,6	0,6	1,4

Таблица 2

Содержание химических элементов и коэффициенты накопления в линных перьях (ОЧ) аистов природного парка «Шереметьевский» в 2019–2025 гг.

Content of chemical elements and accumulation coefficients in molting feathers (MC) of storks in the Sheremetyevsky Nature Park in 2019–2025

Table 2

Элемент	Ср. конц. ОЧ ± СТО, 2019– 2021 гг., мг/кг. n = 5	Ср. конц. ОЧ ± СТО, 2022 г., мг/кг. n = 3	Ср. конц. ОЧ ± СТО, 2025 г., мг/кг. n = 8	КН ОЧ
Токсичные элементы
V	0,000±0,000	0,000±0,000	0,065±0,047	41,6
Hg	0,013±0,009	0,028±0,016	0,090±0,090	6835,7
Cd	0,022±0,021	0,027±0,012	0,013±0,011	1530,3
Pb	0,279±0,298	0,593±0,421	0,068±0,025	37,2
Bi	0,116±0,089	0,040±0,032	0,037±0,022	264,9
Эссенциальные элементы
Mn	9,692±6,931	8,233±4,178	4,809±1,347	63,0
Cu	15,781±4,676	22,643±1,607	4,042±0,757	610,3
Zn	61,568±10,173	65,690±6,435	26,746±3,295	2640,6
Se	1,787±0,626	2,713±0,875	0,357±0,186	4313,0
Sr	1,621±1,202	1,927±0,684	0,588±0,138	8,4
Mo	0,046±0,035	0,010±0,000	0,038±0,026	250,2

Примечание: СТО – стандартное отклонение накапливает микроэлементы значительно активнее по сравнению с дальневосточным аистом. Возможно, это связано с пониженной скоростью метаболизма у пресмыкающихся.

Коэффициент биомагнификации токсичных элементов в скорлупе яиц черепахи оз. Гасси до- стигает 158 (для ванадия) (рис. 4 ). Повышенное накопление ванадия напрямую связано с неблагоприятной экологической ситуацией в 2021 г. на оз. Гасси в связи с использованием тяжёлой техники при прокладке газопровода по дну озера. В течение двух лет повышенные концентрации

Рис. 4. Биомагнификация токсичных элементов в скорлупе яиц ДВ черепахи оз. Гасси в 2017– 2022 гг. (а) и ДВ аиста: заповедник «Болоньский» 2019 г. и заказник «Аистиный» в 2022 г. (б)

Fig. 4. Biomagnification of toxic elements in egg shells of turtles in Lake Gassi 2017-2022 (a) in egg shells of the Oriental stork: 2019 – Bolonsky Nature Reserve and 2022 – Aistiny Nature Reserve (b)

ванадия наблюдались в районе проведения работ как в воде, так и в рыбе – основном кормовом ресурсе черепах.

Результаты исследований подчёркивают, что дальневосточная черепаха, как и дальневосточный аист, являются чувствительными индикаторами антропогенного загрязнения водных экосистем [2].

Заключение

Полученные данные по трофическому переносу микроэлементов в исследованных экосистемах ООПТ Приамурья характеризуют наиболее высокую биомагнификацию для токсичных элементов ванадия, свинца, висмута в скорлупе яиц дальневосточной черепахи и дальневосточного аиста. Процесс накопления и передачи более выражен для органических производных – подскор-луповой оболочки яиц и очинов перьев аистов, что делает их важным объектом для экологического мониторинга. В целом биомагнификация элементов ярко проявляется в пищевых цепях гидробионтов. Коэффициенты накопления для рыб достигают как для токсичных, так и биогенных элементов величин тысяч и даже сотни тысяч единиц.

Среди биогенных элементов максимальное накопление в скорлупе яиц отмечено для марганца, стронция, железа, селена и цинка. Эти данные подчёркивают физиологическую потребность организма в этих элементах и их активное включение в процессы формирования скорлупы.

Использование неинвазивных методов (анализ перьев и скорлупы яиц) представляется эффективным подходом для мониторинга состояния редких видов, позволяющим минимизировать воздействие на исследуемые популяции и получать объективные данные о содержании микроэлементов в организме животных и в среде обитания.