Цианобактериальные цветения воды в пресноводных континентальных водоемах: обзор

др., но в пресных водоемах чаще всего происходят «цветения» цианобактерий, единственной группы бактерий, способных к оксигенному фотосинтезу. За счет многообразия комбинаций фотосинтезирующих пигментов (хлорофилл а, фикоцианин, фикоэритрин, каротиноиды) клетки цианобактерий могут быть окрещены в различные оттенки зеленого, голубого, красного, коричневого, желтого и розового, придавая соответствующий цвет воде в периоды своего массового развития [3].

ВИДЫ – ВОЗБУДИТЕЛИ ЦВЕТЕНИЯ

Цианобактерии – возбудители цветения воды – представляют собой гетерогенную группу. В функциональной классификации фитопланктона К. Рейнолдс [4] выделил три главные группы эупланктонных цианобактерий: M – колониальные хроококковые виды с газовыми вакуолями, в первую очередь виды Microcystis s.str., H – нитчатые гетероцистные (азотфик-сирующие) виды, в основном представители Anabaena s.l., Aphanizomenon s.l. и Anabaenopsis, и S – нитчатые безгетероцистные цианобактерии, очень широкая группа, типичными представителями которых являются виды родов Planktothrix, Planktolyngbya, Geitlerinema и Pseudanabaena. В дальнейшем эта классификация была дополнена и модифицирована [4-7], причем некоторые группы были разделены на несколько подгрупп с учетом экологических особенностей видов, их устойчивости и чувствительности к определенным факторам среды (табл. 1). Можно отметить, что группа K, включающая пикопланктонные колониальные виды без газовых вакуолей, почти никогда не формирует самостоятельных цветений.

Каждая из перечисленных групп имеет свои экологические потребности и различную чув-

Таблица 1. Функциональные группы цианобактерий – возбудителей цветения в пресноводных экосистемах (по: [4, 5, 7]; с учётом современных таксономических ревизий)

Группа	Предпочитаемые условия	Характерные таксоны	Устойчивы к	Чувствительны к
S 1	Перемешиваемые слои в водоемах с низкой прозрачностью воды, эвтрофные водотоки	Leptolyngbyales, Limnothrix, Pseudanabaena, Planktothrix agardhii	Сильному световому голоданию	Высокому водообмену ("промывке")
S N	Теплые перемешиваемые слои воды	Raphidiopsis	Световому голоданию, недостатку азота	Высокому водообмену ("промывке")
Z	Глубокие перемешиваемые слои воды в водоемах с высокой прозрачностью	одиночные пикоцианобактерии ( Prochlorococcaceae )	Низкому содержанию биогенов	Световому голоданию, выеданию
K	Мелководные богатые биогенами водоемы	колониальные пикоцианобактерии ( Anathece, Aphanocapsa, Cyanodictyon )	–	Увеличению глубины еремешиваемого слоя
H	Крупные мезо- и эвтрофные водоемы (при лимитировании азотом)	Азотфиксирующие Dolichospermum flos-aquae, Aphanizomenon, Cuspidothrix, Sphaerospermopsis	Низкому содержанию азота и углерода	Перемешиванию, слабой освещенности, низкой концентрации фосфора
L 0 -L M -M	Летний эпилимнион мезотрофных и эвтрофных водоемов, малые эвтрофные водоемы	Chroococcales: Woronichinia, Snowella, Coelosphaerium, Gomphosphaerium, Chroococcus, Microcystis	Очень низкому содержанию CO 2 (эффективная карбоангидраза), стратификации, сильной инсоляции	Отсутствию стратификации или глубокому перемешиванию, световому голоданию, высокому водообмену ("промывке")
R	Металимнион мезотрофных стратифицированных водоемов	Planktothrix rubescens, Planktothrix mougeotii	Низкой освещенности, высоким градиентам условий	Нестабильности стратификации

ствительность к ключевым гидрологическим факторам (световому голоданию, перемешива-нию/стратификации), выеданию зоопланктоном, отношению N:P и т.д. (табл. 1), а также особенности сезонного цикла развития (табл. 2).

В зависимости от условий среды, цианобактериальные цветения неодинаковы по видовому составу и доминирующим видам [6, 8]. В частности, изменения в составе и соотношении доминирующих видов цианобактерий в пери оды их цветения происходят по мере эвтрофикации водоемов и климатических изменений. В пределах одного трофического типа на характер этих изменений оказывают влияние и такие факторы, как стратификация, глубина перемешиваемого слоя, световые условия, отношение N:P и др. [4,9-15]

Так, например, для мезотрофно-эвтрофного Куйбышевского водохранилища в последние 4050 лет характерна смена сообществ по типичной

Таблица 2. Сезонная сукцессия видов фитопланктона, вызывающих цветение пресных континентальных водоемов различного трофического статуса (по: [4,5, 7]). Жирным шрифтом отмечены таксоны цианобактерий

Трофический статус	Период
	Весенний	Раннелетний		Позднелетний
Олиготрофный	Группа A : Cyclotella, Rhizosolenia		Группа L0 : крупные Dinophyceae, Woronichinia , Gomphosphaeria , Staurodesmus
Мезотрофный	Группа B : Asterionella formosa, Aulacoseira italica, Cyclotella, Synedra	Группа E : Dinobryon, Mallomonas		Группа Lm : крупные Dinophyceae , Chroocales s.str.
	Группа X3 : Kolliella, Schroederia, Chrysococcus , эукариотный пикопланктон	Группа F : колониальные и пальмеллоидные Chlorophyta : Botryococcus, Sphaerocystis, Oocystis ets.		Группа N : Asterionella, Tabellaria flocculosa, Fragillaria, Cosmarium, Desmidium
	Группа Y : крупные Cryptophyceae, мелкие Dinophyceae
	Группа R: Planktothrix rubescens/mougeotii (в металимнионе со вспышками в пов. слое)
Эвтрофный	Группа С : Asterionella, Fragillaria, Stephanodiscus	Группа G : Eudorina, Pandorina, Volvox	Группа H1 : Aphanizomenon, Dolichospermum , Gloeotrichia	Группа M : Ceratium, Microcystis
	Группа X1 : Ankistrodesmus, Crucigenia, Scenedesmus, Tetrastrum .	Группа X2 : жгутиконосцы: Chlamydomonal es, Chrysophyta, мелкие Cryptophyceae	Группа P : Asterionella, Fragillaria, Aulacoseira granulata, Closterium, Staurastrum
	Группа Y : крупные Cryptophyceae, мелкие Dinophyceae
Гипертрофный	Группа D : Stephanodiscus, Diatoma, Synedra Группа X1 : Ankistrodesmus, Crucigenia, Scenedesmus, Tetrastrum	Группа J : Pediastrum, Coelastrum, Oocystis borgei		Группа K : Aphanocapsa, Anathece, Cyanodictyon
	Группа X1 : Ankistrodesmus, Crucigenia, Scenedesmus, Tetrastrum, Chlorella ets.
	Группа Y : крупные Cryptophyceae, мелкие Dinophyceae
	Группа S1 : Leptolyngbyales, Pseudanabaena/Limnothrix, Planktothix aghardii/rubescens

эвтрофной схеме С(B,D)->G->H->M->P(Y). [16, 17]. В малых водоемах Самарской области можно наблюдать практически все варианты сезонной сукцессии. 18, 19]

ПОСЛЕДСТВИЯ ЦИАНОБАКТЕРИАЛЬНОГО ЦВЕТЕНИЯ ДЛЯ ПРЕСНОВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМ И ЧЕЛОВЕКА

В умеренных масштабах интенсивное развитие одного или нескольких видов нетоксичных цианобактерий может иметь благоприятные последствия для прочих гидробионтов [20], однако массовое «цианобактериальное цветение» представляет собой глобальную угрозу функционированию пресноводных экосистем, здоровью людей и экологическим услугам [21].

Уровни и продолжительность «цветения» воды цианобактериями, их видовой и функциональный состав влияют на относительную численность основных планктонных организмов, включая нефототрофных прокариот, протистов, ракообразных и коловраток [22-23 и др.]. В последнее время все чаще проводятся исследования влияния цветения цианобактерий (и их различных видов) на структурные характеристики разных групп про- и эукариотического планктона [24-31 и др.]. По данным Xu et al. [31] уровень цветения цианобактерий в оз. Хунцзэ (Hongze, КНР) влияет на макротак-сономическую структуру планктонных микроэукариот. Авторы отмечают, что стабильность связей внутри сообщества микроэукариот в озере снижается по мере усиления цветения цианобактерий. В ряде работ исследовано влияние цианобактериальных цветений на функциональный состав эукариотического фитопланктона [26], на соотношение автотрофных и гетеротрофных компонентов планктона [32]. Лабораторные эксперименты [30] и натурные наблюдения [33, 34] показали зависимость численности и разнообразия инфузорий от видового состава цианобактерий. Исследование в одном из пригородных водоемов Champs-sur-Marne (Франция) показало, что таксономический состав сообществ свободноживу-щих бактерий во время цветения Anabaena (Dolichospermum) и Microcystis существенно различается [28]. При доминировании других видов цианобактерий состав сообществ гетеротрофных бактерий менее исследован. Хотя имеются работы по изучению состава бактерий в экспериментальных условиях на культурах разных видов цианобактерий, относящихся к родам Aphanizomenon, Planktothrix, Microcystis [35], возможность экстраполяции этих результатов на природные экосистемы неочевидна.

В результате антропогенной эвтрофикации и глобальных климатических изменений в последние десятилетия интенсивность, частота и продолжительность цианобактериальных цветений пресных континентальных водоемов значительно возрастает. Массовое развитие цианобактерий в континентальных водоемах вызывает разобщение звеньев первичных продуцентов и консументов, избыточное накопление биомассы цианобактерий и растворимых продуктов их метаболизма и автолиза, включая дурно пахнущие вещества, например, геосмин и формирование гипоксических условий в водной толще [3, 5, 15, 22, 36-39].

Широко известна способность многих видов цианобактерий синтезировать высокотоксичные вторичные метаболиты, цианотоксины (табл. 3). Не исключением в этом смысле являются и виды цианобактерий – возбудителей цветения воды [8, 22, 40, 41]. Гены синтеза токсинов (mcyE, aerA, sxtA) обнаружены в геномах многих штаммов цианобактерий, принадлежащих к рр. Microcystis, Anabaena, Planktothrix, Anabaenopsis, Oscillatoria, Phormidium, Nostoc и др. (табл. 3). Морфологически токсичные и нетоксичные штаммы обычно неразличимы, a частота их присутствия в пределах одного вида и даже одного водоема и одного сезона может широко варьировать.

Таблица 3. Цианотоксины (в скобках указано известное число изомеров и модификаций) и цианобактерии, их продуцирующие

Группа	Токсины	Цианобактерии
Гепатотоксины	Микроцистины (>100)	Anabaena, Anabaenopsis, Nostoc, Microcystis, Planktothrix, Oscillatoria, Hapalosiphon
	Нодулярины (9)	Nodularia
	Цилиндроспермопсин (3)	Anabaena, Aphanizomenon, Cylindrospermopsis
Нейротоксины	Анатоксины (6)	Anabaena, Aphanizomenon, Oscillatoria, Phormidium
	Сакситоксины (20)	Anabaena, Aphanizomenon, Lyngbya, Cylindrospermopsis, Planktothrix
Дерматотоксины и цитотоксины	Лингбиатоксин- а (1)	Lyngbya, Oscillatoria, Schizothrix
	Аплисиатоксины (2)

В настоящее время проблема токсичных цианобактериальных цветений – одна из наиболее животрепещущих практических проблем в пресных водоемах. Эффективными инструментами для обнаружения токсигенных штаммов цианобактерий и определения потенциальной токсичности цветений являются молекулярно-генетические подходы. Для анализа фактической токсичности (т.е. наличия и концентраций цианотоксинов в воде природных водоемов) используются методы иммуноферментного анализа (ИФА), включая различные тест-системы, а также метод высокоэффективной жидкостной хрома-тографии/масс-спектрометрии [42, 43 и др.].

Изменения климата, интенсификация и глобализация хозяйственной деятельности человечества приводит к изменению ареалов распространения отдельных видов цианобактерий – возбудителей цветения. В ряде водоемов отмечаются изменения в составе комплекса доминирующих видов и функциональных групп цианобактерий. Все это вызывает не только существенные изменения структуры всего планктонного сообщества пресноводных экосистем, но и приводит к значительному ухудшению качества получаемых экосистемных услуг, в том числе, снижению качества воды и ее пригодности для использования в питьевых и хозяйственных целях.

СПОСОБЫ ПРЕДОТВРАЩЕНИЯ

ЦИАНОБАКТЕРИАЛЬНОГО ЦВЕТЕНИЯ И МЕТОДЫ БОРЬБЫ С НИМ

Общепризнанно, что первопричиной чрезмерного развития фитопланктона в водоемах является поступление избыточного количества биогенных элементов, в первую очередь фосфора. Кроме этого, вспышкам массового развития отдельных групп или видов водорослей способствует отсутствие циркуляции воды и низкая скорость течения, вызывающие застойные явления, а таже высокие температуры воздуха, приводящие к избыточному прогреву воды в течение длительного периода.

Поэтому, основным и обязательным условием сколь либо длительного предотвращения любых «цветений» фитопланктона является максимально возможное ограничение поступления биогенов с водосборной территории [44, 45]. Но снижение потока биогенов часто не дает немедленного эффекта из-за внутренней биогенной нагрузки, обусловленной запасами биогенов, накопленными в самом водоеме в виде биомассы и в донных осадках. Как правило, для быстрого прекращения «цветения», наряду с мероприятиями на водосборе, необходимы те или иные внутриводоемные мероприятия. Их проведение, однако, не может дать длительного эффек- та, если не ликвидированы или существенно не ограничены внешние источники поступления биогенов в водоем.

Для снижения внутренней биогенной нагрузки на водоем можно использовать механические воздействия, направленные на прямое изъятие накопленных биогенов. Это, прежде всего, удаление донных осадков с целью предотвращения обратного поступления накопленных в них биогенных элементов (фосфора и азота) в водную толщу [44]; скашивание и удаление макрофитов, а также удаление из поверхностных слоев водоема биомассы водорослей, в результате чего вместе с биомассой изымаются связанные в ней азот, фосфор и органические соединения.

В стратифицируемых озерах определенный эффект может дать механическая дестратификация [46], в результате которой увеличивается глубина перемешиваемого слоя, и фитопланктон начинает испытывать световое голодание. Дестратификация может проводиться либо путем откачивания придонной воды в поверхностные горизонты (часто с фонтанированием), либо, наоборот, закачкой воздуха или кислорода в придонный горизонт. Принудительная аэрация придонного слоя дополнительно приводит к окислению верхнего слоя донных отложений, что, в определенной степени, предотвращает диффузию из них фосфора за счет его связывания железом (III).

Относительно новым способом является ультразвуковое облучение водной толщи [47]. Эта обработка разрушает крупные колонии цианобактерий, разбивая их на короткие филаменты или отдельные клетки, которые, в отличие от колоний, легко поедаются нанофлагеллятами и более крупным зоопланктоном. Однако имеются данные о том, что такая обработка вызывает гибель крупного зоопланктона (дафний) [48]. В целом, большая часть данных об эффективности этого метода получена в лабораторных условиях, а в полевых условиях он остается недостаточно апробированным.

Цветения часто удается предотвратить, просто повысив коэффициент водообмена водоема путем увеличения объема поступающей в него воды с низким содержанием биогенных элементов. Такая «промывка» снижает влияние биогенной нагрузки водоема за счет увеличения выноса биогенов в составе водного стока. Однако этот способ применим только для проточных водоемов и требует наличия источника воды с низкой концентрацией биогенов [3].

Химические методы сводятся либо к снижению концентрации в воде биогенных элементов (обычно фосфора), либо к токсическому воздействию на организмы-возбудители цветения [44]. К первой группе относятся такие обработки, как гипсование, обработка солями алюминия, железа (III) или лантана, которые связывают неорганический и часть органического фосфора в нерастворимые соединения, осаждающиеся затем в донные осадки [49]. В целом, эти методы считаются достаточно надежными, однако их эффективность и длительность действия в различных водоемах варьирует в широких пределах. Ко второй группе можно отнести обработку соединениями меди (сульфат меди, и ее различные хелатные соединения), органическими гербицидами и окислителями (хлорноватистой кислотой, перекисью водорода, озоном и солями пероксикислот, например, персульфатом). Все они действуют не только на целевую группу цианобактерий, но и на большинство гидробионтов, включая беспозвоночных и простейших. Поэтому обработки любыми соединениями меди и гербицидами приводят к существенным нарушениям в экосистемах водоемов и поэтому не могут широко применяться в природных экосистемах. В последнее время в качестве альгицида предлагается перекись водорода, которая полностью разлагается в водоеме, не оставляя токсичных продуктов [50]. Применяются также пероксиды кальция и магния, механизм действия которых сочетает мягкое окислительное воздействие и иммобилизацию фосфатов в грунты [51].

Еще одна группа внутриводоемных воздействий – это биологические методы, т.н. биоремедитация или «биологическая рекультивация». Биологические методы традиционно считаются более мягкими и щадящими, в сравнении с «чужеродными» химическими, однако зачастую предполагают интродукцию новых видов, а этот тип биологических воздействий может вызывать крайне опасные экосистемные последствия и поэтому подвергается критике. Следует учитывать также, что успех биоремедитации зависит от множества факторов, причем методы, показывавшие хорошие результаты в условиях лаборатории, могут оказаться совершенно непригодными в естественной среде, как из-за значительно отличающихся условий, так и из-за не обнаруженных в эксперименте отрицательных последствий .

Наиболее широко используются методы интенсификации выедания цианобактерий организмами высших трофических уровней. Они заключается в отлове рыб-планктофагов и бентофагов и интродукции или увеличении численности рыб-хищников и крупного зоопланктона, в частности крупных дафний [52]. В результате, как ожидается, мелководное озеро, в котором вода станет прозрачной до дна на значительной части акватории, перейдет из «фитопланктонного» в «макрофитное» устойчивое состояние [53]. Такая биоманипуляция, как правило, дает хорошие первоначальные результаты в плане снижения интенсивности или полного подавления цветения воды, но долговременный переход в «макрофитное» состояние наблюдается нечасто [54].

Большая часть других биоманипуляционных методов остается пока на стадии лабораторных экспериментов или показывает свою неэффективность (или малую эффективность) при апробации в природных условиях [55-58].

Несмотря на массу предлагаемых методов, лишь немногие из них прошли реальную апробацию и показали свою эффективность в природных водоемах. Большинство предлагаемых методов пока находится на стадии лабораторных экспериментов или небольших микрокосмов. Кроме того, все они имеют ограничения, и их эффективность сильно зависит от лимнологических и гидробиологических характеристик водоема, который необходимо реабилитировать. Поэтому следует с огромной осторожностью подходить к практическому применению различных методов восстановления и реабилитации в каждом конкретном водоеме. Методы предотвращения и прекращения цветений воды цианобактериями должны разрабатываться с учетом условий в водоеме и доминирования и присутствия организмов тех или иных групп, т.е. на основе результатов систематического мониторинга водоемов. При этом, безусловно, применению любых внутриводоемных методов должно предшествовать ограничение поступления биогенных элементов с территории водосбора. Без решения этой задачи любые манипуляции в водоеме будут давать лишь очень кратковременный эффект.

МОНИТОРИНГ ЭКОЛОГИЧЕСКОГО

СОСТОЯНИЯ ВОДОЕМОВ, СВЯЗАННЫЙ С ПРОБЛЕМОЙ ИХ ЦИАНОБАКТЕРИАЛЬНОГО

ЦВЕТЕНИЯ

В связи с возрастающий в последние десятилетия интенсивностью, частотой и продолжительностью цианобактериальных цветений пресных континентальных водоемов насущной необходимостью является систематический и регулярный контроль состояния водоемов, направленный на получение данных о возникновении условий, способствующих цианобактериальному цветению, и отслеживание самих цветений в их динамике [3, 59]. Он должен включать в себя несколько взаимосвязанных блоков (рис.).

Гидрологический и гидрохимический мониторинг являются достаточно традиционными, а перечень определяемых показателей общепризнанным (рис.). Следует отметить, однако, что такой мониторинг не должен ограничиваться только поверхностным слоем, т.к. факторы возникновения цветений зависят и от состояния грунтов и глубоких слоев воды. Что касается гидробиологического мониторинга, то в аспекте отслеживания и предотвращения цианобактериальных цветений в нем можно выделить некоторые особенности.

Учет и видовую идентификацию фитопланктона можно проводить как традиционными микроскопическими методами, так и используя различные варианты проточной цитометрии [60, 61]. В настоящее время интенсивно развиваются молекулярно-генетические методы и в дальнейшем они будут находить все более широкое применение. Все эти методы имеют свои преимущества и ограничения и должны взаимно дополнять друг друга, повышая точность мониторинга [3, 59, 62]. Большие перспективы имеет использование дистанционных методов мониторинга, в частности анализ спутниковых снимков с использованием различных спектральных индексов [63]. Эти методы могут быть полезны для обнаружения пятен цветения на крупных водоемах, отслеживания сезонной динамики и других особенностей массового развития цианобактерий в разнообразных пресных водоемах [64]. Однако, для получения оптимального результата крайне желательно применять дистанционные методы одновременно с традиционным учетом цианобактерий в водоемах.

При разработке схем мониторинга необходимо обязательно включать в них определение штаммов цианобактерий, способных к синтезу токсинов, и концентрацию токсинов в воде. В России в настоящее время определение токсичности не является обязательным параметром при анализе качества воды, однако имеются данные о том, что в водохранилищах Волго-Камско-Донского каскада концентрация микроцистинов может изменяться в пределах 0,1-16,4 мкг/л в зависимости от условий, а основными их продуцентами являются виды родов Microcystis и Dolichospermum , обычные обитатели водоемов Европейской части России [65]. Данные о составе продуцентов микроцистинов и других цианотоксинов должны учитываться при прогнозировании рисков для населения от массового развития разных видов цианобактерий в поверхностных источниках питьевого водоснабжения.

Таким образом в целях развития системы раннего предупреждения о цианобактериаль-

Прозрачность

Температура

Мутность

Скорость течения

Глубина фотнческого слоя

Глубина перемешиваемого слоя

Растворенный кислород pH, Eh, электропроводность Бногены (в первую очередь, общин азот и общий фосфор)

Общее и растворенное органическое ярттт естил

Определение фотосинтетических пигментов (хлорофиллов, каротиноидов, фикоцианина)

Погружные зонды, Спектрофотометрия, Хроматография.

Анализ спутниковых снимков

Гены синтеза токсинов

Проточная цитометрия концентрации токсинов

Учет и видовая идентификация фитопланктона

Определение цианотоксичности

Рис. Блок-схема экологического мониторинга пресных водоемов, в которых наблюдаются опасные цианобактериальные цветения

ных цветениях в пресных водоемах и их пространственно-временного     динамического отслеживания необходим синтез новых современных и традиционных методов мониторинга.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Значительный рост населения городов и поселков на берегах водоемов, интенсификация земледелия, рост промышленного производства, а также глобальные климатические изменения угрожают стабильности внутриконти-нентальных водных экосистем. Обусловленная этим антропогенная эвтрофикация пресных водоемов, являющихся важным источником питьевой воды и просто неотъемлемой частью среды обитания человека, является одним из текущих глобальных вызовов человечеству.

Поэтому дальнейшее научное исследование процессов антропогенной эвтрофикации и вызванных ею цианобактериальных цветений пресных континентальных водоемов, способов защиты населения от его последствий и поиск путей и механизмов его предотвращения являются в настоящее время одной из необходимых и важнейших задач, стоящих перед научным сообществом и населением в целом.