Факультативная полигамия и экстрапарное отцовство пеночки-веснички в разных частях ареала

иметь более одного репродуктивного партнера. Приведенные факты свидетельствуют о том, что репродуктивные отношения этого вида довольно сложны и вызывают ряд вопросов. Насколько распространены случаи отклонения от типичной для вида сезонной моногамии у пеночки-веснички? Каков уровень полигинии и экстрапарного отцовства этого вида в разных регионах? В каких условиях обитания, в частности в каких частях обширного ареала, они проявляются? Все эти вопросы требуют дальнейшего изучения. В связи с этим цель наших исследований заключалась в изучении уровня полигинии и экстрапарного отцовства пеночки-веснички в разных частях ее гнездового ареала.

МЕТОДЫ И МАТЕРИАЛЫ

В 2006–2008 и 2015–2017 годах с помощью молекулярно-генетических методов и наблюдений за индивидуально мечеными особями были проведены исследования уровня полигинии и экстрапарного отцовства пеночки-веснички на территории европейской части России: в Мурманской области, Карелии, Псковской области и Мордовии. Указанные регионы охватывают разные части гнездового ареала изучаемого вида: от северной периферии до южных зон соответственно.

На участках исследований проводили отлов птиц с целью индивидуального мечения, необходимого для дальнейших наблюдений, и поиск гнезд пеночек-весничек. Отлов осуществляли переносными паутинными сетями и специальными автоматическими ловушками, устанавливаемыми на гнезда, в том числе оригинальной конструкции [11]. При мечении птиц кольцевали стандартными номерными и цветными пластиковыми кольцами в уникальных комбинациях, распознаваемых дистанционно. В течение всего репродуктивного сезона проводили регулярные наблюдения за взрослыми особями и отслеживали судьбу их гнезд.

В ходе сбора материала для ДНК-анализа у птенцов в возрасте 6–7 дней брали 1–2 растущих пера, возобновляемых при постювенальной линьке, то есть через 25–30 дней (с целью минимизировать негативное влияние изъятия элементов оперения на летные способности молодых птиц). У взрослых особей проводили забор крови (до 10 мкл) из кончика когтя. Образующуюся ранку дезинфицировали. Установлено, что подрезанные таким образом когти отрастают в течение трех недель. Также брали пробы содержимого яиц, из которых по каким-либо причинам птенцы не вылупились. Пробы фиксировали в SDS -буфере или 75 % этаноле и хранили в полевых условиях в течение 2–3 недель в прохладном месте. Дальнейшее хранение проб осуществляли в лаборатории в морозильной камере при температуре минус 20 °С.

ДНК из проб выделяли с помощью набора «ДНК-Экстран-2» (Синтол) в соответствии с прилагаемыми протоколами. Полимеразную цепную реакцию (ПЦР) для выяснения структуры семей у пеночек-весничек проводили с использованием видоспецифичных микросателлитных праймеров Phtr1 , Phtr2 и Phtr3 [22] в амплификаторе MaxyGene (AxyGene, США), используя реакционную смесь ScreenMix-HS (Евроген, Россия). Реакционная смесь (объем 25 мкл) содержала 5 мкл смеси для ПЦР, 1 пкМ обратного и прямого праймеров и 50 нг ДНК. Температура отжига праймеров составляла + 55 °С. Сиквенс праймеров представлен в табл. 1.

Таблица 1

Сиквенс используемых праймеров

Праймер	Сиквенс
Phtrl	5’-CTGGGAGAAGACTCTAAGCCTT-3’ 5’-CTACTTTTTAATGTGAGATCCAAACT-3’
Phtr2	5’-CGCAGGCTCAGAAATACTTGA-3’ 5’-GCCCACAGCTCAATAGTCTT-3’
Phtr3	5’-ATTTGCATCCAGTCTTCAGTAATT-3 5’-CTCAAAGA AGTGCATAG AGATTTCAT-3’

Полученные ПЦР-продукты разделяли в 8 % полиакриламидном геле, используя трисаце-татный буфер. ПЦР-продукты окрашивали бромистым этидием, после чего визуализировали в проходящем УФ свете и фотографировали. Фотографии электрофореграмм ДНК обрабатывали в программе Kodak 1D. Количество экстрапарного отцовства определяли в программе PROBMAX [20].

Всего с помощью молекулярно-генетического анализа исследовано 36 семей, включающих 187 птенцов (в том числе погибших зародышей).

РЕЗУЛЬТАТЫ

По данным наблюдений за индивидуально мечеными особями, подтвержденным с помощью молекулярно-генетических методов (табл. 2), частота полигинии у пеночки-веснички в 2006–2008 годах в Карелии составила 11,5 % (3 случая на 26 исследованных самцов). Отмеченные случаи полигинии были социальными – самцы-полигамы привлекали по две самки и имели по два гнезда со значительно перекрывающимися сроками гнездования.

В других районах исследований в сезоны проведения нашей работы фактов социальной полигамии, когда бы один самец привлекал более одной самки, не отмечали. Посредством молекулярно-генетического анализа также не было выявлено фактов скрытой полигамии самцов, образовавших стабильные репродуктивные пары. Единственное подозрение на «скрытую» полигинию вызывали самцы, являющиеся отцами экстрапарных потомков в исследованных семьях (см.

Таблица 2

Параметры полигинии пеночки-веснички в Карелии в 2006–2008 годах

Параметр 2006 2007 2008 2006 – 2008 Число исследованных самцов 7 13 6 26 Число полигинных самцов 1 1 1 3 Частота полигинии, % 14,3 7,7 16,7 11,5 далее), однако их статус как полигинных на основании собранных материалов не подтвержден.

Параметры частоты встречаемости экстрапар-ного отцовства в районах исследований, когда во внешне «моногамных» парах самцы не были отцами некоторых птенцов, представлены в табл. 3 и 4. Согласно полученным данным (см. табл. 3), во многих семьях самки совершали «внебрачные» копуляции, хотя пары сохранялись как минимум до вылета птенцов из гнезда или его разорения. Общая доля экстрапарного отцовства в исследованных выборках варьировала от 11,8 до 37,5 % (см. табл. 4).

Таблица 3

Доля семей с экстрапарным потомством (ЭПП) от числа всех исследованных семей

Регион и сезоны исследований	Число семей	Число семей с ЭПП	Доля семей с ЭПП, %
Мурманская обл., 2016	6	5	83,3
Карелия, 2006–2008	19	13	68,4
Псковская обл., 2017	3	2	66,7
Мордовия, 2016–2017	8	6	75,0
Итого	36	26	72,2

Таблица 4

Доля экстрапарных потомков (ЭПП) от числа всех исследованных потомков

Регион и сезоны исследований	Число потомков	Число ЭПП в выборке	Число ЭПП в гнезде (пределы)	Доля ЭПП, %
Мурманская обл., 2016	32	12	1 – 4	37,5
Карелия, 2006–2008	98	15	1 – 2	15,3
Псковская обл., 2017	17	2	1	11,8
Мордовия, 2016–2017	38	7	1 – 2	18,4
Итого	185	36	1 – 4	19,5

ОБСУЖДЕНИЕ

Данные по частоте полигинии у пеночки-веснички в южной Карелии, подтвержденные с помощью молекулярно-генетического анализа (11,5 %), в целом соответствуют полученным с помощью наблюдений за мечеными птицами результатам многолетних исследований в Юго-

Восточном Приладожье. Согласно этим материалам, уровень полигинии у птиц изучаемого вида в разные годы составляет от 5 до 17 % (в среднем 9,9 %, 36 полигамов из 364 проконтролированных самцов) [4]. Следует отметить, что число самцов-полигамов, отмеченных за сезон, обычно невелико – в 2006–2008 годах, когда проводили исследования в Карелии, лишь по одному самцу из числа контролируемых были полигин-ными (см. табл. 2). Сравнительно низкая частота встречаемости социальной полигамии, вероятно, явилась причиной того, что это явление не было отмечено нами в других регионах. Тем не менее факультативная полигиния у пеночки-веснички зарегистрирована и в других частях ареала [1], [3], [8], [10], [12], [18], [22], [24], [26], [27], [30]. Л. Хаартман [24], анализируя это явление у европейских воробьинообразных, констатировал, что 44 % видов являются факультативными полигамами, а у 5 % полигиния обычна.

Полагают [2], [4], [22], что у пеночки-веснички способствовать возникновению полигинии могут такие факторы, как оптимальная температура среды; достаточное обилие корма; способность к повторному гнездованию после неудачи первого; высокая плотность населения; меньшее, по сравнению с самками, участие самцов в заботе о потомстве; терпимость самок к присутствию друг друга в условиях повышенной плотности населения и их способность самостоятельно выкормить выводок.

С помощью молекулярно-генетического анализа у пеночки-веснички также были выявлены случаи экстрапарного отцовства, когда во внешне «моногамных» парах самцы не были отцами всех птенцов (см. табл. 3, 4). Такое могло произойти в результате «добровольных» или «принудительных» внепарных копуляций, которые периодически отмечают у птиц [4], [14], [15], [17], [19], [25], [28], [31], [32], [33], [34]. По обобщенным данным [23], более чем у 70 % видов хотя бы часть птенцов в гнезде не являются потомками самца – хозяина гнезда. Согласно нашим данным и данным других исследователей [16], [22], значительная доля экстрапарного отцовства в поселениях пеночки-веснички характерна для разных частей ее гнездового ареала. Логично предположить, что в конечном итоге экстрапарные копуляции самки ведут к увеличению генетической гетерогенности ее потомства, о чем говорили и ранее [21].

Если доказанные случаи копуляции самки более чем с одним самцом идентифицировать как факты полиандрии, будет очевидно, что частота выявленной полигамии самцов (от полного отсутствия до 5–17 %) намного уступала частоте выявленной полигамии самок (68–83 % скрытой полиандрии). Последнее, по-видимому, может быть обусловлено численным преобладанием взрослых самцов, отмеченным во всех районах исследований [5], [6], [7], новые данные. При этом, конечно, следует учитывать тот факт, что в ходе работы могли быть упущены некоторые случаи полигинии, когда она не была социальной (то есть когда самец не образовывал более одной стабильной репродуктивной пары, но при этом мог периодически спариваться с более чем одной самкой).

Таким образом, репродуктивные отношения пеночки-веснички в районах исследований оказались весьма разнообразны. Все разнообразие этих взаимоотношений, по-видимому, направлено на максимальную реализацию репродуктивного потенциала особей популяции и служит увеличению генетической гетерогенности потомства.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В районах исследований в поселениях пеночек-весничек преобладали сезонные моногамные отношения, однако были распространены и случаи «супружеской измены» со стороны самок и/ или насильственной копуляции, фактически являющиеся подтверждением факультативной полиандрии некоторых самок и приводящие к экстрапарному происхождению части птенцов. Также был установлен факт полигинии отдельных самцов.

Таким образом, репродуктивные отношения пеночки-веснички оказались довольно сложны и не ограничены сезонной моногамией, что характерно для разных частей гнездового ареала этого вида. Усложнение репродуктивных отношений в популяции, по-видимому, направлено на максимальную реализацию репродуктивного потенциала особей, в конечном итоге ведет к увеличению генетической гетерогенности потомства и, следовательно, поставляет материал для отбора.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы статьи благодарят руководство и сотрудников Института биологии КарНЦ РАН, станции «Лувеньга» Кандалакшского заповедника, национальных парков «Себежский» и «Смольный», а также экологического центра «Дронт» за предоставление возможности проведения исследований и проживания на базе указанных организаций. Авторы очень признательны Н. П. Токаревой (Канцеровой) за участие в обработке и обсуждении материалов в 2006–2008 годах, а также С. С. Демьянец и Е. А. Карабаниной – за помощь в работе в 2017 году. Особую благодарность авторы выражают д. б. н. А. В. Артемьеву за ценные рекомендации.

* Исследования проведены с использованием оборудования Центра коллективного пользования ИБ КарНЦ РАН при финансовой поддержке РФФИ (проекты № 06-05-64368-а и 15-05-03493-а) и частично – в рамках темы № 0221-2014-0037 «Динамика фауны птиц и млекопитающих Европейского Севера России в условиях интенсивных антропогенных и климатических изменений: мониторинг, управление и сохранение биоразнообразия» (№ г. р. АААА-А17-117022850042-8).