Геохимические аспекты йода и его участие в метаболизме растений (обзор)

Йод — типичный рассеянный элемент земной коры, свыше 90 % которого содержится в Мировом океане, подземных рассолах и солевых озерах, поскольку гидросфера служит мощным аккумулятором и источником поступления йода на континент (1). Йод — биофильный элемент. Коэффициент биологического поглощения, то есть отношение концентрации элемента в золе наземных растений к кларку верхнего слоя земной коры, у йода равен 12 (2). Значительные его скопления находятся в морских водорослях, губках и других морских организмах (3). Наиболее важной особенностью биогеохимического цикла йода считается его испарение с поверхности океана в атмосферу (4, 5) в виде йодорганических соединений, среди которых наибольшую долю имеет CH 3 I (6). Йод в виде газа и водяных паров переносится ветром и дождем на сушу, где аккумулируется в почвах главным

Подготовлено при финансовой поддержке Российского научного фонда и Санкт-Петербургского государственного автономного учреждения «Фонд поддержки научной, научно-технической, инновационной деятельности» (проект ¹ 24-16-20021).

образом в форме йодида (I ^- ), йодата (IO 3 ^- ) и органически связанного йода (7-9) (рис. 1). В дождевой воде йод присутствует в концентрации 2 мкг/л (10). В наземных экосистемах почва служит основным резервуаром йода, на долю которого приходится около 99,9 % общего запаса йода в экосистеме (11).

Рис. 1. Биогеохимический цикл йода.

Йод с агрохимической точки зрения всегда представлял интерес для ученых, однако в последнее время внимание к этому элементу повысилось в связи с актуальной задачей преодолеть низкое содержание йода в сельскохозяйственной продукции (12-14) и разработать методы ее биообогащения йодом (15-18) для производства функциональных продуктов питания (19). Важный аспект, который изучается в этом вопросе, состоит в стимулирующем и ингибирующем действии биообогащения йодом на рост и урожайность растений (20). Эта тенденция способствует накоплению новых знаний о механизмах влияния йода на растения. Повышенное содержание йода увеличивает питательную ценность продуктов (15, 21), употребление которых в профилактических целях снижает риски для здоровья, вызванные йододефицитом (22-25). Так, биодоступность йода, содержащегося в обогащенных овощах, при кулинарной обработке оставалась высокой. Обогащение йодом сельскохозяйственных культур может рассматриваться как перспективный способ профилактики йододефицитных заболеваний (26).

Йод часто не включают в перечень необходимых микроэлементов для растений, поскольку выявить его недостаток затруднительно. Однако применение солей йода для подкормок и предпосевных обработок стимулирует рост растений и положительно влияет на их развитие и продуктивность (27-29). Установлено, что под действием некорневых обработок йодом повышалась урожайность яровой пшеницы (30) и зеленой массы однолетних трав в зависимости от концентрации рабочего раствора (31). Исследования, направленные на изучение влияния йода, установили его важную роль в метаболизме растений (32-35). Йод как микроэлемент способствует повышению активности ферментов (34, 36-38) и антиоксидантов (39, 40), ускоряет наступление фенологических фаз (32), стимулирует фотосинтетическую деятельность (41, 42) и накопление азотных соединений (43), повышает адаптивность при абиотических стрессах (34, 37, 44).

Накопленные за последние 5-10 лет знания в области агрохимии йода требуют систематизации и анализа. Возможности йода включаться в многочисленные органические молекулы и влиять на метаболизм растений требуют дальнейшего изучения.

Цель настоящего обзора — обобщение научных данных, раскрывающих вопросы геохимии йода и его участие как микроэлемента в метаболизме растений.

Биогеохимия йода в почвах. Выделяют три геохимических барьера с максимумами накопления йода в отдельных горизонтах почвы: гумусовом (йод связывается органическим веществом), карбонатном (подвижность йода снижается под влиянием повышения pH) и в горизонте, близком к залеганию грунтовых вод (в результате испарения воды йод перемещается вверх по профилю) (45, 46). Процесс накопления глинистых минералов, железа, алюминия и органических соединений в иллювиальных горизонтах — общий для накопления и удержания йода (47, 48). В модельных экспериментах было установлено, что в анаэробных условиях органическое вещество почвы с высоким отношением C/Fe (= 1) имело большую способность к иммобилизации йода в адсорбционных комплексах (49). Ароматические соединения служат основными переносчиками осадочного йода и легко адсорбируются на аморфных оксидах железа с образованием комплекса органическое вещество—Fe—I. Наряду с этим, алифатические соединения в органическом веществе больше подвергаются биодеградации, что в дальнейшем способствует растворению аморфных оксидов железа и трансформации йодистых соединений, вызывая попадание йода в грунтовые воды (50). Это согласуется с тем фактом, что органическое вещество подземных вод с высоким содержанием йода характеризуется меньшим количеством алифатических и большим — ароматических соединений (50, 51).

По некоторым оценкам, йод имеет низкий коэффициент распределения между адсорбированной и растворимой частью в почвах, что свидетельствует о его низкой степени буферизации (52, 53). Йод сорбируется главным образом гумусом (54), где он образует комплексные соединения с фульво- и гуминовыми кислотами (55, 56) за счет формирования химической связи C—I (6, 57). Предполагается, что один из наиболее вероятных путей включения йода в органическое вещество почвы — его связывание с ароматическими кольцами в орто- и пара-положении относительно электронодонорной группы (аминогруппы) ароматического кольца (58). Считается, что около 50 % от валового содержания йода аккумулируется органическим веществом почвы (59), по другим оценкам — более 90 % (52).

Реакция среды сильно влияет на обеспеченность почвы различными формами йода. Так, в щелочной среде йод представлен йодидом I ^- , йодатом IO^{3 -} и перйодатом IO^{4 -} , а в кислой — йодидом и свободным йодом (60). Повышенная кислотность раствора препятствует закреплению йода в почвах. По этой причине в подзолистых почвах отмечается низкое содержание йода, в отличие от почв с щелочной реакцией, где йод удерживается карбонатным геохимическим барьером (61, 62). Йод более подвижен в верхнем горизонте по сравнению с нижележащими горизонтами (11, 63).

В наземных экосистемах йод активно аккумулируется почвами (4, 5, 64). Формы йода в почвах и донных отложениях по-разному поглощаются субстратом, имеют различную подвижность и геохимическое поведение (65). Поскольку почвообразовательные процессы включают в себя как мобилизацию, так и закрепление химических элементов, йод тоже поглощается почвами и десорбируется в процессе химических реакций. Пространственное перераспределение йода в почвах происходит посредством вымывания, поглощения растениями и испарения (66). На глубине 9-12 см 98 % йода находилось в виде растворенного йодида. Однако в почве органический йод присутствует на любой глубине (67).

Почва становится источником йода для подземных вод (68). Коэффициент распределения органического йода в системе почва—вода был более чем в 10 раз выше, чем у йодида. Превращение неорганического йода в органический играет важную роль в его иммобилизации, особенно в поверхностной системе почва—вода. Поровая вода, собранная на глубине 06 см, содержала йод на 50-60 % в форме органического йода и на 40-50 % в форме йодида (67). Оценка динамических взаимодействий йода почвенного раствора и твердой фазы почвы подтвердила, что после выпадения осадков или орошения йод остается в почвенном растворе и доступен для сельскохозяйственных культур в течение очень короткого периода времени (69). Содержание йода в поверхностном стоке было линейно связано с рН почвы и обратно пропорционально содержанию в ней органического углерода. После внесения неорганических удобрений большее количество йода было выщелочено из почвы с поверхностным стоком. Для удержания йода в почве использовались различные добавки: опилки, древесный уголь, древесная зола, известь, гипс. Результаты показали, что именно органические добавки, особенно опилки, улучшают свойства почвы и повышают ее способность удерживать йод (70).

Распределение йода в почвах России. Содержание йода значительно варьирует в пределах одного типа почв и ландшафта. Так, установлена зависимость содержания йода в почве от микрозональной почвенной неоднородности (62, 71). Кроме того, количество и частота выпадения осадков сильно влияют на перераспределение йода в почвах. Согласно данным (45, 46), сухая и теплая погода способствует испарению влаги и поднятию йода вверх по профилю, а в периоды сильных осадков глубина накопления I в почве увеличивается.

Валовое содержание йода, мг/кг Калининградская область

5 В.И. Панасин с соавт., 2019

1,15-2,04

1,42-4,06

2,59-2,90

Тип почвы

■ Дерново-подзолистые

■ Дерновые глеевые

□ Аллювиальные

Западная Сибирь

Брянская область

5 Е.М. Коробова с

Курская область

1,47

2,3 соавт., 2013

Дерново-подзолистые Серые лесные

5 ГЛ. Конарбаева с соавт., 2012

Тип почвы

1,21-6,4 ■ Черноземы

0,23-2,36 ■ Дерново-подзолистые

• 1,4- 3,0 □ Серые лесные

• 5,6- 33,2 □ Солончаки

I 1,8-18,7 □ Солонцы

Черноземы

Лугово - черноземные

Дерново-подзолистые

Серые лесные

□ Солонцы

5 ЛЛ. Жукова с соавт., 2011

0,34-0,50

0,49-0,66

Черноземы

Серые лесные

Центрально черноземная область

Черноземы выщелоченные Черноземы типичные Серые лесные Светло-серые лесные

5 АИ. Сысо с соавт., 2008

Горный Алтай

(5 МА Мальгин, 2001

[^] Е.В. Малышева, 2021

Горно-луговые Горно-лесные бурые Горно-лесные серые Черноземы оподзоленные и выщелоченные Черноземы луговые Следы-3,29 ■ Каштановые

Республика Дагестан

^^^^^^^П 4,81-5,89

^^^^^^М      1,75-3,85

I              I                       1,84-2,31

0,66

(5 А.П. Дибирова с соавт., 2005

■ Каштановые

■ Луговые

□ Солончаки

□ Пески

Республика Тыва

2,0

2,0

н Горно-лесные бурые

• ■ Горно-лесные

ч ерноземовидные

• ■    Черноземы обыкновенные

• ■    Черноземы южные

■ Каштановые

Омская область

0,42-2,21

1,16

2,81

5 О И. Курдуманова с соавт., 2019

^ А,В. Пузанов, 2005 Забайкальский край

Черноземы обыкновенные Серые лесные осолоденые Лугово-черноземные солонцеватые

Луговые

15 В.К. Кашин, 2008

2,8

2,9

■ Каштановые

• ■    Черноземы

• ■    Серые лесные

• □    Аллювиальные луговые

• □ Аллювиальные дерновые

■ Торфянисто-болотные

Рис. 2. Валовое содержание йода в почвах на территории Российской Федерации (61, 71, 73, 75-82) .

На территории России отмечена тенденция снижения содержания йода с юга на север и от лесостепи к тундре (72). Аномально высокие концентрации йода наблюдаются в щелочных солончаковых почвах (73). Содержание йода в подзолистых почвах варьирует в пределах 0,6-4,4 мг/кг, в серых лесных — 0,3-6,7, в черноземах — 2,0-9,8, в сероземах — 1,3-3,8, в красноземах — 6,4-12,0 (74) (рис. 2).

Механизм трансформации почвенного йода. Одним из факторов трансформации йода в почвах служит микробиологическая активность. Микробиологические процессы ответственны за испарение, накопление, окисление и восстановление йода (83-85). Микроорганизмы влияют на подвижность йода в почвенных системах, способствуя йодированию (ковалентному связыванию) органического вещества почвы (86-89). Почвенные бактерии катализируют процессы окисления йодида при участии кислорода и перекиси водорода в качестве акцепторов электронов, поэтому поглощение йода почвами происходит легче в аэробных условиях, чем в анаэробных (54, 88). Установлено, что I ^- фиксируется в виде йодорганических соединений под действием бактериальных и грибных оксидаз (90, 91) и органических кислот (92). Однако считается, что внеклеточные оксидазы, в основном бактериального происхождения, становятся главным катализатором йодирования почвы в аэробных поверхностных почвах лиственных и хвойных лесов (85). Йод связывается оболочкой бактериальной клетки или транспортируется внутрь клетки микроорганизма (86).

Низкомолекулярные органические кислоты (такие как яблочная, лимонная, щавелевая, винная, сукциновая и др., а также замещенные и незамещенные бензойные и коричные кислоты) принимают активное участие в миграции ряда химических элементов, оказывая влияние на сорбцию и десорбцию элементов почвами (93). Известно, что йодат калия легко восстанавливается до йодида щавелевой и муравьиной кислотами (94). Корневые экссудаты, представленные в том числе этими органическими кислотами, участвуют в восстановлениь йодата, переходу части йода в органическую форму и его последующему сорбированию почвой. Корневые выделения растений риса способствовали накоплению йода в почве в органической форме (95). Рентгенологическое исследование показало быстрое превращение йодида в органически связанный йод при контакте с почвой, в то время как йодат не изменил своего состава, а органическая фракция содержала большую часть адсорбированного йодида и йодата (96). Это подтверждает переход йода из одной формы в другую в зависимости от биогеохимических условий.

Процесс десорбции основан на биохимическом окислении органического вещества, при котором йод высвобождается из йодоорганических молекул, сопровождающемся процессами вымывания и улетучивания. Стоит отметить, что потери йода от выщелачивания значительно выше по сравнению с испарением (47, 97). В аэробных условиях присутствие Fe3+ вызывает образование летучих соединений йода, таких как йодметан, йодоэтан, 1-йодопропан и 1-йодобутан (98). Наряду с процессами выщелачивания с поверхностным стоком и поглощения растениями, важным фактором мобилизации йода следует считать воздействие почвенного микробиома. Показано, что йод в почвах метилируется и улетучивается за счет окисления I- в виде CH3I, HIO и I2 (99, 100) под действием почвенных бактерий, которые повсеместно распространены в почвенной среде (101). Этот процесс катализируется как бактериями, так и грибами, что приводит к улетучиванию йода с высокой скоростью (101-103). Было установлено, что испарение йода специфично для штаммов грибов. В отличие от биоаккумуляции, эффективность испарения йода существенно зависит от его химической формы, добавляемой в питательную среду. Показано, что скорость испарения йодата в 2 раза выше, чем йодида при культивировании грибов в жидкой среде (104). По оценкам, естественная дезинтеграция радиоактивного изотопа 125I в течение 20 сут составляет около 74 % и 72 % от общего количества соответственно для рисовой и песчаной почвы (63).

Эти процессы подробно описаны в исследовании Z. Jiang с соавт. (91), где важная роль отводится внеклеточным бактериальным ферментам. Широкое распространение бактерий, способных к внеклеточному восстановлению йодата, по всему миру свидетельствует об их важной роли в глобальном биогеохимическом круговороте йода (105, 106).

Формы йода в растениях. Йод присутствует в растениях в клеточном соке в форме йодида, а также в виде органических соединений (йодистого метила, аминокислот, белков, йодосалицилатов, йодобензоатов) в органеллах и клеточной стенке (16, 32). В растворе апопласта в растениях салата 90 % йода присутствовало в органической форме, а остальные 10 % — в форме I- (107). Установлено, что в растениях картофеля йод присутствует также в виде йодохинолинов (108, 109). Йод усваивается растениями в виде йодида, который включается в метаболический процесс синтеза йодсали-цилатов, йодобензоатов, йодтирозина и аналогов тиреоидных гормонов рас- тительного происхождения (110), таких как трийодтиронин и тетрайодти-ронин (35, 111, 112).

Очень важным аспектом в понимании метаболизма йода в растении служит йодирование аминокислот. Йодирование тирозина в структуре бел- ков приводит к ковалентной модификации молекул, что вызывает изменение их физиологической активности. Йод, встраиваясь в молекулу тиро- зина, приобретает положительную степень окисления. При взаимодействии йода с тирозином образуются йодтирозин и дийодтирозин (113) (рис. 3).

А

Б

Рис. 3. Структурные формулы молекул тирозина (А) и йодтирозина (Б) .

В растениях тирозин также служит предшественником многочисленных специализированных метаболитов, которые выполняют различные физиологические функции в качестве переносчиков электронов, антиоксидантов, аттрактантов и защитных соединений (114). При йодировании аминокислот и белков в растительной пробе возникает максимум поглощения в области λ = 315-325 нм (115). Еще в 60-х годах XX века по изменению фракций белков и содержания белкового и небелкового азота советскими учеными было установлено, что йод влияет на синтез аминокислот (46, 116). При применении йода происходили изменения в синтезе некоторых аминокислот, в частности увеличивалась скорость обра- зования аминокислот основного ароматического и гетероциклического рядов (117).

На культуре салата было установлено, что в составе клеточного сока корневой шейки йод присутствовал в наибольшем количестве в виде йодида (16,1 мкг/л) и натриевой соли трийодтиронина (T3-Na) (484,1 мкг/л), а также в других органических соединениях йода, но в гораздо меньшем соотношении. При добавлении KIO 3 в питательный раствор соотношение форм йода значительно менялось только относительно йодида (184,3 мкг/л) и T3-Na (746,7 мкг/л) (118). KIO 3 существенно повышал концентрацию свободного трийодтиронина (35, 119).

C помощью радиоактивных меток изотопом 125I было установлено, что йод включен в состав пептидов (32). В этих аминокислотных последо- вательностях в большинстве случаев точки прикрепления йода были на аминокислоте тирозин и в некоторых белках и пептидах на молекуле гистидина. Йод образует прочную связь с углеродом при встраивании в молекулу тирозина (113). Йодированные белки были идентифицированы, их функциональные роли определены с помощью баз данных. Согласно этому анализу, белки принадлежали к подсемейству пероксидаз III класса. В этих пероксидазах йодированные остатки всех пептидов преимущественно соответствовали консервативным остаткам тирозина. Доказано, что йод влияет на экспрессию различных генов и структуру белков посредством их йодирования (32).

Участие йода в метаболизме растений. Растения и микроорганизмы тоже участвуют в трансформации йода и восстанавливают йодат до йодида с помощью ферментов не только экзогенно, но и в самом растении (95, 118). Так, в растениях йод в форме йодата восстанавливается до йодида за несколько часов (95, 118, 120, 121). IO 3 ^- может повышать активность йодат/нитрат-редуктазы в корнях (122). В опыте по выращиванию салата на гидропонике йодат был добавлен в питательный раствор. В результате в надземной массе и корнях йод накапливался только в форме йодида, а не йодата (118). С помощью исследования ближней тонкой структуры рентгеновского поглощения (X-ray Absorption Near Edge Structure, XANES) было определено валентное состояния йода в корнях капусты ( Brassica oleracea cv. Szentesi lapos) и обнаружено, что спектры XANES в тканях корней растений, выращенных в питательном растворе с KI или KIO 3 , были аналогичны спектрам в стандарте именно KI, а не KIO 3 . При обоих типах обработки в корнях накапливалась форма I ^- (121).

Когда йод поступает в растение, он постепенно улетучивается; процесс происходит при участии ферментов метилтрансфераз, зависящих от S-аденозил-L-метионина (SAM) (123-125). Показано, что улетучивание постоянно уменьшает запас йода в морских водорослях и растениях (12, 126, 127). Способность к улетучиванию была подтверждена при получении растений арабидопсиса с повышенным содержанием йода за счет подавления гена HOL-1 , который кодирует эту метилтрансферазу. Существует два типа генов HOL , из которых HOL-1 отвечает за метилирование йода (127, 128). При нокаутировании генов риса HOL выяснили, что ген OsHOL1 был ответствен за продукцию йодистого метила, поскольку его нокаут ингибировал этот процесс. Сверхэкспрессия, в свою очередь, усиливала эмиссию CH 3 I (128). Подавление экспрессии гена AtHol1 приводило к значительному увеличению содержания йода в растениях арабидопсиса (127, 129). В эксперименте по биообогащению растений томата йодатом калия сочетание хитозана и йодата в виде комплекса снижало испарение и увеличивало транспорт йода в плоды (130).

Этот механизм эмиссии накопленного йода предположительно нужен растениям для детоксикации. Было установлено, что нанесенный на листья ежи сборной ( Dactylis glomerata L.) йодид натрия улетучился в виде йодистого метила (131). Выработка йодистого метила наблюдалась у множества видов растений (132). Показано, что улетучивание постоянно уменьшает запас йода в растениях (12, 126, 127). В то же время процесс высушивания способствует улетучиванию йода из растительных образцов. Так, его более низкое содержание в образцах при высоких температурах в процессе сушки обусловлено испарением части органического вещества и, соответственно, йода (133).

Йод вызывает адаптивную реакцию на абиотические стрессы, например на солевой стресс за счет предотвращения поглощения растениями ионов Na+ и Cl- (40, 134). Некорневые обработки йодом повышали устойчивость брокколи к низким температурам благодаря усилению активности антиоксидантных ферментов и осмопротекторов (135). Йод снижал содержание малонового диальдегида в растениях сои при засухе, улучшал газообмен, повышал антиоксидантную активность, что приводило к повышению урожайности на фоне стресса (34). Аналогичные результаты были получены для растений кофе при дефиците воды (136). Все больше данных свидетельствует о роли йода в поддержании баланса активных форм кислорода у растений (137-139) за счет активации антиоксидантных ферментов (39), увеличения концентрации растворимых сахаров (сахарозы, глюкозы и фруктозы) (140, 141), которые участвуют в осмотической регуляции (40, 142). Применение KIO3 повышало содержание восстановленного глутатиона и хлорофиллов a и b (42). Йод положительно влияет на устойчивость к болезням (143). Обработка посевов в период вегетации препаратами, содержащими йод, существенно снижает поражаемость злаков (пшеницы и овса) болезнями, предотвращает инфицирование семян на материнском растении (144). Йод вызывает повышение содержания салициловой кислоты (118), которая служит важным растительным гормоном, играющим решающую роль в защите от патогенов (118, 145, 146).

Таким образом, йод принимает важное участие во многих биохимических процессах, в том числе в метаболизме растений. Он встраивается в ароматические кольца молекул органического вещества почвы, а также в ароматические кольца аминокислот тирозина и гистидина. Именно органическая, а не минеральная составляющая почв отвечает за сорбцию, трансформацию и мобилизацию йода. Активное участие в этом процессе принимают микроорганизмы и растения. Растения также участвуют в переносе йода, поглощая его из атмосферы и почвенной влаги и экссудируя йодсодержащие соединения в ризосферу. Включение йода в большое количество органических веществ, таких как белки и ферменты, указывает на важность этого микроэлемента для развития растений. Сведения, представленные в обзоре, объясняют биофильную природу йода и его сродство с органическими соединениями, что поможет правильно интерпретировать экспериментальные данные. Возможности йода включаться в многочисленные органические молекулы и изменение их функциональной роли в метаболизме растений еще мало изучены и требуют внимания.

Северо-Западный Центр междисциплинарных исследований проблем продовольственного обеспечения — Санкт-Петербургский федеральный исследовательский центр РАН,