Изменения формы тела самцов и самок речного окуня и плотвы в симпатрических популяциях Верхне-Выйского водохранилища на отдельных звеньях сезонного цикла

Введение. С процессом развития рыбы связаны сезонные циклические изменения в образе жизни, физиологии и строении [1, 2]. Сезонные циклы большинства взрослых половозрелых рыб включают ряд звеньев, которые сопровождаются этологическими, физиологическими и нередко морфологическими изменениями [3]. Поэтому важными и актуальными являются задачи анализа закономерностей сезонных циклических изменений рыб, изучения видовой специфики морфогенетической реакции самцов и самок на сходные климатические, биотические изменения среды на разных звеньях сезонного цикла и оценки вклада их изменчивости в общее морфологическое разнообразие вида. Интерес представляет морфологический анализ изменений по одному набору гомологичных признаков в симпатрических популяциях рыб разных видов при размножении, когда репродуктивные функции рыб максимизированы. Применение мето- дов геометрической морфометрии для оценки морфогенетических изменений у самцов и самок на отдельных звеньях сезонного цикла дает возможность приблизиться к решению этой проблемы.

Цель исследования : проведение исследования методами геометрической морфометрии изменений формы тела самцов и самок речных окуней и плотвы в совместно обитающих популяциях Верхне-Выйского водохранилища во время размножения и откорма (нагула).

Материал и методы исследования. Выборки рыб взяты синхронно из Верхне-Выйского водохранилища (Средний Урал), построенного в 1965 г. на горном незагрязненном участке р. Выя. Водоем не подвержен значимым антропогенным нагрузкам. Основную часть населения рыб составляют аборигенные виды – плотва и речной окунь. Отловы проводили в начале мая во время нереста и в конце июля во время нагула рыб набором ставных жаберных сетей. Рыбу аккуратно извлекали из сеток, чтобы не деформировать внешние структуры и не допустить вытекания половых продуктов у нерестящихся рыб. Из весенних выборок исключены отнерестившиеся рыбы и рыбы, сбросившие большое количество молок или икры во время процедур отлова. Возраст рыб определяли по чешуе, длину тела измеряли до конца чешуйно-го покрова. Оценивали стадию зрелости гонад [2] и накопление внутриполостного жира [4].

При оцифровке использовали свежий материал. Изучено 126 экз. изображений профилей рыб, полученных с помощью фотокамеры Canon EOS 450D. Фотографии латеральных проекций тела рыб анализировали методами геометрической морфометрии [5]. Для описания изменчивости формы тела рыб использовали 21 метку, расставленную в узлах гомологичных элементов структуры тела рыб в латеральной проекции. При многомерном сравнении выборок для выявления характера изменчивости формы тела использовали анализ относительных деформаций (relative warps – RW). По значениям RW проводили межгрупповое сравнение методом канонического анализа. Связь RW с параметрами выборок оценили с использованием ранговой корреляции Спирмена (r). При множественных сравнениях использовали однофакторный дисперсионный анализ и его непараметрический аналог – тест Краскела-Уоллиса. Для оценки однородности выборочных дисперсий применяли тест Левене. Вычисления выполнены с помощью пакетов прикладных программ TPS и PAST, которые доступны на Интернет-сайте Университета Stony Brook (Нью-Йорк, США) [6], а также Statistica v. 5.5.

Объекты, методы и результаты исследования. Первоначально по набору переменных формы, вычисленных на основе 21 гомологичной метки, оценили влияние линейных размеров и возраста рыб на изменчивость формы тела. По объединенной выборке, включающей оба вида, вычислили 36 относительных деформаций (RW). Среди них выявлены четыре относительные деформации – RW 2 ( r = –0,42), RW 12 (–0,21), RW 14 (– 0,22) и RW 22 (0,23), обнаруживающие значимую связь с линейными размерами рыб, и две относительные деформации – RW 2 (–0,38) и RW 14 (–0,20), которые оказались связаны с возрастом рыб. Эти переменные формы описывают общие закономерности трансформаций формы тела рыб от младших возрастов к старшим возрастам обоих видов. На основании коэффициента Джоллиффа по кумулятивному вкладу в разнообразие формы тела установлены только первые 9 переменных форм, которые могут рассматриваться как информационно значимые и интерпретируемые. Всего описано 98,77 % общей дисперсии. Основная часть общей дисперсии – 93,75 % приходится на RW 1, вдоль которой речной окунь и плотва, как и ожидалось, хорошо дифференцируются по форме тела. На размерновозрастную изменчивость рыб в объединенной выборке речных окуней и плотвы приходится 2,61 % общей дисперсии. Можно полагать, что трансформации латеральной конфигурации тела рыб вдоль RW 2, значения которой проявляют значимую и устойчивую корреляционную связь с линейными размерами и возрастом рыб ( p < 0,001), характеризующуюся наиболее высокими значениями коэффициентов корреляции Спирмена, отражают основные общие и сходные для двух видов закономерности изменений рыб с возрастом и ростом.

При межгрупповом сравнении выборок рыб канонический анализ значений RW четырех групп, включающих рыб обоих полов и видов, проведен по независимым от видовой принадлежности особей и от размерно-возрастных характеристик выборок компонентам, описывающим 2,41 % дисперсии формы. Весенние и летние выборки популяций речных окуней и плотвы в данном сравнении были объединены. Установлены значимые межгрупповые различия между выборками рыб (Λ = 0,271; F = 1,56; d.f.1 = 96; d.f.2 = 271,3; p = 0,003) (рис. 1). На первую и вторую канонические переменные (canonical variable – CV) приходится 99,92 % дисперсии. Вдоль CV 1, объясняющей 60,98 % общей дисперсии, проявляются различия между самцами и самками речных окуней. Промежуточное положение занимают выборки плотвы. Вдоль CV 2, которая описывает 38,94 % межгрупповых различий, морфологически различаются самцы и самки плотвы. Особи речных окуней занимают промежуточное положение. В пространстве, образованном CV 1 и CV 2, наблюдается эффект взаимодействия факторов «вид» и «пол». Самцы и самки разных видов, в одном и том же водоеме проявляют разную по направлению морфогенетическую реакцию. Размах изменчивости между полами в популяции речного окуня выражен в 1,6 раз больше, чем различие самцов и самок в популяции плотвы.

На формирование популяционной структуры таких видов, как речной окунь и плотва, значительное влияние оказали отступления и наступления ледников, и так как расселение этих видов происходило равномерно, не исключено, что сходны микрофилогенезы речного окуня и плотвы [7]. Аборигенные популяции речных окуней и плотвы Верхне-Выйского водохранилища совместно сосуществовали продолжительное время в относительном экологическом благополучии – сначала в реке, потом в водохранилище. При смене гидрологического режима оба вида хорошо адаптировались и в настоящее время составляют основную часть его рыбного населения. Поэтому различия в наблюдаемой специфике реакций самцов и самок речных окуней и плотвы в отсутствии сильного техногенного воздействия на популяции рыб в водоеме, по-видимому, трудно объяснить разным происхождением данных популяций или разной реакцией на гидрологическое изменение среды. Можно предположить, что выявленная различная морфогенетическая реакция особей речных окуней и плотвы разных полов в одних и тех же экологических условиях водоема связана с видовыми особенностями рыб.

1,5-

• Речной окунь о Плотва

1 Самцы

2 Самки

Рис. 1. Результаты ординации выборок самцов и самок речных окуней и плотвы вдоль CV 1 и CV 2 (приведены центроиды и среднеквадратичные отклонения для каждой выборки)

Отдельно проанализированы компоненты изменчивости формы тела (RW) с учетом пола и стадий зрелости половых желез (рис. 2). Выборки самцов и самок обоих видов подразделены на две группы, соответствующие весенним и летним срокам проведения отлова (нерестовые и нагульные группы соответственно). Выявлены значимые коэффициенты корреляции Спирмена между значениями RW 3 и полом рыб ( r = – 0,50; p < 0,001). Вдоль RW 4 установлена связь ( r = –0,36; p < 0,001) со статусом зрелости половых продуктов в гонадах рыб, обуславливающим варьирование их размеров и, вероятно, различия формы тела между весенними нерестовыми и летними нагульными группами рыб обоих видов. RW 3 и RW 4 объясняют 1,42 % общей дисперсии: на RW 3 приходится 0,77 % дисперсии, на RW 4 – 0,65 %.

Тест Левене не опроверг для сравниваемых выборок гипотезы о равенстве дисперсий значений RW 3, что позволило использовать для множественного сравнения не только тест Крас-кела-Уоллиса, но и однофакторный дисперсионный анализ. Межгрупповые различия между выборками самцов и самок речных окуней и плотвы, за исключением особей последней из нагульной группы, по значениям RW 3 оказались в обоих случаях значимыми (H = 38,3; d.f. = 7; N = 126; p < 0,001 и F = 7,10; d.f.1 = 7; d.f.2 = 118; p < 0,001). Различия между самцами и самками обоих видов более четко проявились у рыб из нерестовых групп, после икрометания во время нагула различия между рыбами разных полов меньше и сохраняются только у речных окуней (рис. 2). Тесты Дункана и Ньюмана-Кеулса подтвердили отсутствие различий между дисперсиями значений RW 3 самцов и самок плотвы из нагульной группы рыб. Половой диморфизм формы тела плотвы обусловлен, главным образом, преобразованием конфигурации тела самцов во время нереста, в послене-рестовый период самцы плотвы имеют сходную с самками форму тела. Боковые проекции тела у самцов характеризуются удлиненным хвостовым стеблем, низким дорзо-вентральным профилем, наибольшая высота которого смещена в сторону рыла, относительно небольшой заглаз-ничной областью, расположенным ближе к голове грудным плавником. У самок эти пропорции изменены почти на противоположные. В целом размах половых различий формы тела больше выражен у речных окуней, чем у плотвы. Во втором случае для множественного сравнения использовали только тест Краскела-Уоллиса, так как сравниваемые дисперсии значений RW 4 отличаются (p < 0,001). Межгрупповые различия между выборками самцов и самок из нерестовых и нагульных групп речных окуней и плотвы по значениям RW 4 оказались значимыми (H = 26,94; d.f. = 7; N = 126; p < 0,001). У обоих полов речных окуней и плотвы на время, в течение которого созревают половые продукты, установлено скоординированное однонаправленное изменение формы тела, которое сопровождается усилением морфологических различий самцов и самок. В нерестовых группах размер брюшной области рыб при росте объема половых желез увеличивается, в том числе в ширину рыбы. Поэтому при фотосъемке на изображении двухмерного бокового профиля расстояние между метками может специфически измениться: профиль тела нерестовых рыб уменьшается в дорзо-вентральном направлении.

Причины изменения размеров и формы брюшной полости рыб могут быть связаны с питанием рыб, накоплением внутриполостных жиров, заражением внутриполостными паразитами, стадией зрелости половых гонад. В нашем случае у питающихся особей не отмечено полного наполнения пищеварительного тракта пищевыми остатками, которое сопровождалось бы сильным растяжением его стенок и увеличением размеров. Особи, инфицированные внут-риполостными паразитами, из исследования исключены. Запасы внутриполостного жира весной у половозрелых рыб на внутренних органах практически не выявлены, а летом во второй половине июля отмечены в виде небольших тяжей и бляшек вдоль кишечника рыб, реже – в виде широкой полоски жира (уровень накопления оценивался 1-2 баллами). Поэтому в качестве основной причины варьирования формы брюшного отдела тела рыб между нерестовыми и нагульными группами можно рассматривать изменения размеров половых желез в зависимости от стадии их зрелости на различных звеньях сезонного цикла. В первую декаду мая зрелость половых гонад рыб соответствовала 4-й и 5-й стадиям, при которых характерно максимальное увеличение объемов желез. В нагульных группах гонады были минимальных объемов и соответствовали 2-й стадии зрелости. Не исключено, однако, что фактор изменения размеров гонад рыб не только сам по себе, но и в сочетании с другими факторами, меняю- щимися под воздействием разного гормонального фона во время нагула и размножения рыб, может быть причиной сезонных изменений формы тела речных окуней и плотвы.

Рис. 2. Расположение выборок нерестящихся и нагульных самцов и самок речных окуней и плотвы в пространстве RW 3 и RW 4 (указаны центроиды и стандартные ошибки; цифрой со звездочкой обозначены нерестовые группы)

Выводы. Существование в жизненном цикле речных окуней и плотвы Верхне-Выйского водохранилища чередующихся звеньев сезонного цикла, в частности размножения и нагула, вносят дополнительный вклад в разнообразие формы тела данных видов рыб. Изменение формы тела речных окуней и плотвы на разных звеньях сезонного цикла в 4,0 раза меньше изменчивости формы, связанной с ростом и возрастом рыб, и в 1,2 раза меньше размаха изменчивости, обусловленного принадлежностью особей к разным полам. Циклическое функционирование половых желез половозрелых рыб сопровождается изменением размеров гонад, в том числе размеров и формы брюшного отдела рыб, что приводит к периодическому варьированию формы тела речных окуней и плотвы в целом. Величина дисперсии изменчивости, связанной с разным полом и сезонными изменениями рыб, может составлять более 50 % от величины дисперсии изменчивости формы тела, обусловленной размерно-возрастным преобразованием рыб. Поэтому при межпопуляционных сравнениях речных окуней и плотвы на основе анализа формы тела необходимо учитывать не только пол рыб, но и вклад в разнообразие формы состояний половых желез на отдельных этапах жизненного и сезонных циклов.

В одних и тех же экологических условиях водохранилища выявлена разная морфогенетическая реакция самцов и самок речных окуней и плотвы, которая, скорее всего, обусловлена видовыми особенностями биологии и экологии данных рыб. Размах половых различий формы тела больше выражен у речных окуней, нежели у плотвы. Наиболее четко различия между самцами и самками обоих видов проявились между рыбами из нерестовых групп, во время нагула различия между рыбами разных полов меньше и наблюдаются только у речных окуней. Обнаружено скоординированное однонаправленное сезонное изменение формы тела речных окуней и плотвы обоих полов на время созревания половых желез, которое сопровождается усилением морфологических различий между самцами и самками рыб.