Эффект агрегаций на половозрастную структуру Xenylla obscura (Collembola, Hypogastruridae) на Витимском плоскогорье (Забайкалье)

Почвенные беспозвоночные, в частности ногохвостки, благодаря высокой численности и разнообразию, участию в процессах деструкции органического вещества являются важными компонентами функционирования наземных экосистем. Исследование сезонной динамики и структуры популяций этих организмов важно для понимания не только биологии отдельных видов, но и устойчивости сообществ в меняющихся условиях, что особенно актуально для криоаридных территорий. Xenylla obscura Imms, 1912 — вид, широко распространенный во многих биотопах юга Витимского плоскогорья, достигает высоких численностей и входит в число доминантов лесных биотопов.

В настоящей работе мы попытались изучить сезонную динамику X. obscura и связать соотношение самцов и самок с наблюдаемым в наших материалах агрегированным распределением данного вида.

Материал и методика

Объект исследования. Xenylla obscura Imms, 1912 описан из северо-восточной Индии, в массовом скоплении, с высоты около 2 100 м над уровнем моря. В настоящий момент этот вид широко отмечен в Азии, но определяется в широком понимании, т. е. «sensu lato», так как первоописание сильно устарело. Форма, изученная нами в Бурятии, соответствует описанию, данному в Определителе коллембол России и сопредельных стран [1994].

Район исследования. Сбор материала проводился в полевые сезоны 2008– 2009 гг. на территории Еравнинской и Кондинской котловин, расположенных в южной части Витимского плоскогорья (Восточная Бурятия). Для этих котловин характерен криоаридный резко континентальный климат, наличие сезонной и многолетней мерзлоты, расчлененный рельеф и значительное разнообразие типов почв [Бадмаев и др., 2006]. Отбор проб проводился бурением в диаметре 5 см на глубину 15–20 см. В ходе полевых исследований 2008 г. в 13 биотопах юга Витимского плоскогорья [Чимитова, Чернова, Потапов, 2010] был проведен двукратный отбор проб (по 10 образцов в июне и августе — сентябре). В 2009 г. работа была продолжена в 6 биотопах, где пробы отбирались четыре раза за сезон (по 15 образцов в июне, июле, августе и сентябре). В Кондинской котловине исследовано три биотопа: разнотравный и ерниковый лиственничники, а также ерник осоковый с пятилистником. В Еравнинской котловине — степи кобрезиево-типчаково-полын-ная, эдельвейсово-кобрезиевая и эдельвейсово-овсянициево-кобрезиевая [Чими-това, 2010]. Выгонку коллембол проводили по стандартной методике до полного высыхания субстрата с помощью воронок Тулльгрена [Гиляров, 1975].

Измерение длины головной капсулы у разных полов и возрастов. В связи с тем, что у коллембол нет выраженного метаморфоза, линьки у них происходят в течение всей жизни (т. е. и после достижения половозрелости), для определения возраста у них измеряют длину тела [Takeda, 1984]. В нашем исследовании мы с помощью рисовального аппарата проводили промеры головных капсул коллембол, потому что посчитали этот параметр менее зависимым от фиксации особи в препарате, чем общая длина тела. В каждом из сроков в биотопах, где обнаружена X. obscura, были промерены и рассмотрены по 50 экземпляров этого вида, если же общее количество было меньше, то измеряли все экземпляры.

Определение половозрастной структуры. У коллембол отмечено, что условно взрослые особи могут быть незрелой (предгенеративной) и зрелой (генеративной) стадии [Takeda, 1984]. Эти стадии отличаются по открытости полового отверстия — оно закрыто у предгенеративной и открыто у генеративной. Согласно Петерсену [Petersen, 1978] предгенеративная стадия не просто сменяется генеративной, а эти стадии чередуются друг с другом. В нашем исследовании были выделены следующие группы: ювенилы, самки, предгенеративные самцы и генеративные самцы. Мелкие особи с неразвитым генитальным полем, т. е. где пол коллемболы было невозможно определить, были отнесены к ювенилам. Самцов и самок различали по форме полового отверстия. Из-за сложности определения половозрело-сти у самок Poduromorpha (куда относится X. obscura ) самок мы не разделяли на предгенеративные и генеративные, а рассматривали как одну группу. Самцов разделили на две группы: предгенеративные (subadult) и генеративные (adult), особи последней группы имеют хорошо выраженный «ductus ejaculatorius»).

Результаты исследования

Размер головной капсулы у разных возрастов и полов. На основе проведенных промеров головных капсул были выделены следующие размерные классы: 1 (0–0,1 мм), 2 (0,1–0,14 мм), 3 (0,15–0,17 мм) (табл. 1). Из всех рассмотренных ювенилов 94 % приходится на первый размерный класс и только 6 % — на второй. Подавляющее большинство взрослых особей (76 %) отнесено ко второму, 18 % — к первому и 6 % — к третьему классу. Значительных отличий между размерами головных капсул у предгенеративных и генеративных самцов не выявлено. Самки по размерам близки к самцам.

Таблица 1

Процентное соотношение размерных классов по длине головных капсул у разных половозрастных групп X. obscura (по всем промеренным экземплярам)

Половозрастные группы / размерный класс	1 (0–0,1 мм)	2 (0,1–0,14 мм)	3 (0,15–0,17 мм)
ювенилы (n=278)	94	6	0
cамки предгенеративные и генеративные (n=124)	23	71	6
самцы предгенеративные (n=119)	15	79	6
самцы генеративные (n=23)	6	88	6

Средние показатели половозрастной структуры. Ювенилы составляли от 2 до 100 % общего числа коллембол в каждом из сроков. Соотношение самцов и самок определяли их сравнением в общей популяции взрослых особей. Самцы составляли от 14 до 81 % взрослого населения (табл. 2). В двух случаях процент самцов был значительно ниже или выше средних значений: в сосняке рододендроновом в августе 2008 г. — 14 %, в лиственничнике разнотравном в июне 2009 г. — 81 % самцов. Такие крайние значения, вероятно, случайны, так как связаны с небольшим количеством экземпляров в выборках: 55 и 18 соответственно. Если не учитывать эти два случая, самцы составляли в среднем 48 % популяции, но в большинстве сроков — 30–40 %. Доля самцов в лиственничнике разнотравном в июне 2008 г. и в лиственничнике ерниковом в сентябре 2009 г. была достоверно выше: 75 % и 76 % соответственно.

Таблица 2

Доля взрослых особей в популяции и доля самцов среди взрослых особей у X. obscura в различных биотопах юга Витимского плоскогорья

	лиственничник разнотравный			лиственничник ерниковый				§ S ° о Й S ° 4 w s S H & к W О	о к ч Оч н и со О С- о	эВ со к ^ ч	о о 4 S “ 1 Я Я Ц Оч 1 (Й о н И О О >> S о Оч ° О ю
	июн. 08	июн. 09	сент. 09	авг. 08	июн. 09	авг. 09	сент. 09	июн. 08	авг. 08	авг. 08	июн. 08
общее кол-во, экз.	4 739	55	59	4 402	29	871	431	419	86	18	57
процент взрослых особей	96	35	2	14	52	64	98	90	65	39	54
процент самцов	75	81	0	43	40	56	76	27	32	14	39

Сезонные изменения половозрастной структуры в различных биотопах

Из рассмотренных в 2008 г. 13 биотопов X. obscura встречается в 11, в 6 из них он входит в число доминантов (при пороге доминирования 10 %): лиственничники ерниковый и разнотравный, сосняк рододендроновый, березово-лиственничный лес с шиповником, ерник осоковый с пятилистником, разнотравно-осоковый луг. При этом в одном и том же биотопе в разные сроки на данный вид приходится от 1,4 до 93 % общего обилия ногохвосток.

Половозрастная структура данного вида в районе исследования рассмотрена в 6 биотопах. Сезонную динамику рассматривали в основном в лиственничниках, поскольку в части биотопов вид встречается только в одном из сроков (рис. 1).

Точные сроки размножения и возраст зимующих особей данного вида остаются до конца невыясненными, так как четких фенологических закономерностей выявить не удалось. Сезонная динамика численности данного вида отличается как между биотопами, так и в разные годы в одном биотопе. Так, в разнотравном лиственничнике в 2008 г. X. obscura дала вспышку численности в июне, в ернико-вом — в конце августа, в 2009 г. резких изменений численности не обнаружено. При этом в пробах со вспышками численности отмечена высокая агрегированность.

5000 п

5000-1

4500-

4500-

4000-

4000-

3500-

3500-

3000-

3000-

2500-

2500- b

2000-

2000-

1500-

1500-

1000-

1000-

500-

500-

□ juv. □ ¥ (subadult; adult)

(subadult) ■ $ adult

Puc. 1 . Половозрастная структура популяции.^ obscura в различных биотопах (juv. — ювенильные особи; subadult — предгенеративные; adult — генеративные особи)

В ерниковом лиственничнике индекс агрегированности Лексиса (λ) у X. obscura в 2008 г. увеличился с 8,0 в июне до 59,5 в августе, в разнотравном лиственничнике снизился с 52,4 в июне до 1,7 в августе.

В начале лета, в июне 2008 г. в разнотравном лиственничнике популяция X. obscura состоит в основном из взрослых особей с малой долей ювенилов и преобладанием в популяции самцов, свыше 30 % которых являлись генеративными. В ернике осоковом с пятилистником наблюдали схожую картину с большей долей самок, при этом большая часть самцов (80 %) также генеративная. В ерниковом лиственничнике обнаружено небольшое число особей этого вида, все ювенилы. В березово-лиственничном лесу также преобладают ювенилы, самцов 39 %, среди которых есть небольшой процент генеративных.

К концу августа в ерниковом лиственничнике анализ массовых скоплений показал, что ювенилы становятся преобладающей группой и составляют 86 % популяции. Среди взрослых особей на самцов приходится 43 % популяции, при этом генеративных особей среди них не обнаружено. В разнотравно-осоковом лугу около половины популяций представлено ювенилами, из взрослых особей 32 % приходится на самцов, генеративных среди них нет.

В 2009 г. в лиственничниках по сравнению с 2008 г. отмечены следующие изменения: агрегации вида в наших пробах не обнаружены, а половозрастная структура в целом отличалась большей стабильностью в течение сезона и не имела резких изменений соотношений групп. В августе в ерниковом лиственничнике 64 % приходится на взрослых особей, доля самцов составила 56 %, из которых 5 % генеративные. При этом к концу сезона в этом биотопе доля ювенилов значительно снизилась и популяция была представлена в основном взрослыми особями с большой долей самцов (76 %), среди которых генеративных не обнаружено. В остальных биотопах к концу лета зафиксирован рост доли ювенильных особей [Чимитова, 2010].

О периодах размножения X. obscura можно делать выводы, если в этих сроках в половозрастной структуре присутствуют репродуктивные самцы. На сводном графике по всем биотопам можно увидеть более наглядно изменение соотношений различных половозрастных групп в течение сезона (рис. 2). По нашим данным, пик размножения вида наблюдается в первой половине лета. На это указывает преобладание в июне в половозрастной структуре взрослых особей (94 %), большая часть которых (77 %) самцы, при этом 27 % из них репродуктивные. К концу лета в большом количестве появляются ювенильные особи. В августе 2008 г. популяции X. obscura в основном представлены ювенилами, в половозрастной структуре на них приходится 85 %. Самцы составляют в этот срок 42 %, при этом генеративных самцов не обнаружено. К концу сентября (2009 г.) доля ювенилов значительно снижается (14 %), при этом большая часть (75 %) взрослых особей — предгенера-тивные самцы. По-видимому, появившиеся в большом количестве в августе юве-нилы к октябрю завершают рост и уходят на зимовку в предгенеративном состоянии. Достигшие половозрелости к весне или началу следующего лета, особи приступают к размножению. Находка размножающихся самцов в августе 2009 г. в ерниковом лиственничнике позволяет предположить возможность растянутого репродуктивного периода, что требует дальнейших исследований.

□ juv □ ^ (subadult, adult) И J (subadult) ■ ф adult

Рис. 2 . Половозрастная структура популяций X. obscura юга Витимского плоскогорья (сводная по всем биотопам) (начало лета объединяет данные всех биотопов по июню 2008 г., конец лета — по августу 2008 г., осень — по сентябрю 2009 г.)

Результаты и обсуждение

Среди ногохвосток есть обоеполые виды, партеногенетические виды, состоящие только из самок, и виды, которые представлены и партеногенетическими, и обоеполыми популяциями [Hopkin, 1997]. Исследованию соотношению самцов и самок посвящен ряд работ [Petersen, 1978; Takeda, 1984; Niclasson, Petersen, Parker, 2000; Chahartaghi, Scheu, Ruess, 2006 и др.]. Факторы, от которых зависит это соотношение, не ясны, но предполагается, что оно хотя бы частично связано с абиотическими факторами [Hopkin, 1997]. В целом для обоеполых видов, которым принадлежит X. obscura , характерно преобладание самок [Takeda, 1984; Chahartaghi et al., 2006 и др.]. Например, в сосновых лесах в Японии общее соотношение полов составило 3,1:1 для самок и самцов всех коллембол соответственно [Takeda, 1984]. В дубово-буковых лесах южной Германии самки составляли 65 % взрослых особей у обоеполых коллембол [Chahartaghi et al., 2006].

Полученная в наших исследованиях средняя доля самцов (48 %) несколько выше этих значений, но все же в большинстве сроков на самцов приходится 30–40 %, что типично для гемиэдафических коллембол.

В двух случаях нами обнаружен феномен резкого увеличения доли самцов. В июне 2008 г. (лиственничник разнотравный) увеличение численности самцов (75 %), треть которых генеративная, сопряжено с очень высокой численностью (всего поймано 4 739 экземпляров) и явной агрегированностью этого вида (индекс Лексиса (λ) = 52,4). В сентябре 2009 г. (ерниковый лиственничник) доля самцов поднялась до 76 %, численность была относительно высокая (всего пойман 431 экземпляр), хотя агрегированность была ниже (индекс Лексиса (λ) = 14,3).

Формирование агрегаций известно для многих почвенных членистоногих. Возникновение их у коллембол может объясняться как внешними, так и внутренними факторами [Hopkin, 1997]. Во многих исследованиях выявлено, что внешние факторы, вызывающие скопления ногохвосток, — благоприятные условия влажности, температуры, наличие пищи и т. д. [Christiansen, 1970; Joosse, 1970, 1971; Usher, Hider, 1975; Verhoef, Nagelkerke, 1977 и др.]. Внутренними факторами агрегаций могут выступать размножение и синхронные линьки, имеющие феромонный механизм [Joosse, 1966, 1970; Joosse, Verhoef, 1974; Mertens, Bourgoignie, 1977; Verhoef et al., 1977; Manica et al., 2001 и др.].

Мы предполагаем, что в наших случаях локальное резкое повышение доли самцов в сочетании с высокой численностью популяции (что является по сути агрегацией) может быть связано с размножением. Особенно это проявилось в июне 2008 г. в лиственничнике разнотравном, где была обнаружена феноменально высокая численность самцов в генеративном состоянии. В качестве рабочей гипотезы можно принять, что самцы активнее реагируют на половые феромоны и быстрее скапливаются в местах размножения, чем самки. Данная гипотеза требует более прямых подтверждений, например в лабораторных условиях.

Нам известна только одна работа, оценивающая соотношение полов у коллем-бол в зависимости от плотности популяций. Джуссе [Joosse, 1966] исследовала агрегации Anurida maritima на побережье Нидерландов. Этот вид концентрируется в вертикальных глиняных стенках, выполняющих функции убежищ («гнезд») от набегающей волны. Как в «гнездах», так и вне их самок было больше, чем самцов (75 % и 89 % соответственно). Небольшое увеличение доли самцов в «гнездах» автор объяснял тем, что пища, которая больше необходима самкам, добывается в основном вне «гнезд». В свете наших данных возможна и другая интерпретация — как и в нашем случае, роль может играть групповое размножение.

Обнаруженные в наших исследованиях агрегации X. obscura в ерниковом лиственничнике в августе 2008 г., которые в основном состоят из ювенилов, возможно, связаны с массовой кладкой яиц и последующим вылуплением из них ювенильных особей, имеющих очень медленную скорость перемещения в пространстве.

Заключение

Проведенное исследование позволило выявить некоторые особенности половозрастной структуры и сезонной динамики массового для лесных биотопов юга Витимского плоскогорья вида коллембол — Xenylla obscura .

Хотя по результатам промеров головных капсул подавляющее большинство ювенилов преобладает в наименьшем размерном классе (0–0,1 мм), а большинство взрослых особей относится к среднему классу (0,1–0,14 мм), все же значительный процент взрослых особей перекрывается в 1-м классе с ювенильными особями.

На основании проведенных исследований можно сделать вывод, что основной репродуктивный период у X. obscura приходится на первую половину лета.

Соотношение полов в популяциях X. obscura в большинстве случаев соответствует характерному для коллембол преобладанию самок (30–40 % самцов), однако в отдельные сезоны в разнотравном и ерниковом лиственничниках наблюдались высокие доли самцов (75–81 %). Феноменально высокая численность самцов в генеративном состоянии в агрегациях X. obscura предположительно связана с размножением. Этот аспект требует дальнейшего изучения.