Элементный состав биомассы некоторых видов лишайников бореальной зоны на Европейском северо-востоке

Автор: Табаленкова Галина Николаевна, Далькэ Игорь Владимирович, Головко Тамара Константиновна

Журнал: Известия Самарского научного центра Российской академии наук @izvestiya-ssc

Статья в выпуске: 2-1 т.18, 2016 года.

Бесплатный доступ

Приведены данные о содержании органического углерода, кислорода, водорода, основных макро- и микроэлементов в талломах 17 видов лишайников, обитающих в средней тайге на территории Республики Коми. Содержание С, Н и О в сухой массе талломов составляло 35-42, 44-50 и 6-7% соответственно и не зависел от типа фотобионта. Концентрация минеральных элементов варьировала в широких пределах. По накоплению в талломах макроэлементы составляли ряд N>K>P>Ca>Mg. Содержание азота изменялось в широких пределах, от 0,4 до 4%, и было на порядок больше по сравнению с другими макроэлементами. Лишайники с цианопрокариотами накапливали больше N, P и K, чем лишайники с зеленой водорослью в качестве фотобионта. Выявлены корреляционные связи для пар макро- (К - Р, К - N, P - N, Mg - Ca, Mg - К) и микроэлементов (Fe - Al, Cd - Cu, Cu - Fe, Cu - Al). Тяжелые металлы присутствовали в талломах в низких концентрациях, что свидетельствуют об отсутствии угрозы аэротехногенного загрязнения исследованных местообитаний. Полученные результаты дополняют и углубляют характеристику лихенобиоты, могут быть использованы в целях биоиндикации окружающей среды и для оценки роли лишайников в минеральных циклах бореальных экосистем.

Еще

Лишайник, элементный состав, макро- и микроэлементы, азот, углерод, фотобионт, бореальный лес, европейский северо-восток

Короткий адрес: https://sciup.org/148204441

IDR: 148204441

Текст научной статьи Элементный состав биомассы некоторых видов лишайников бореальной зоны на Европейском северо-востоке

Лишайники являются неотъемлемым компонентом многих экосистем и растительных сообществ. По разным оценкам в мире их насчитывается от 17 до 20 тыс. видов [10]. Лишайники способны выживать и восстанавливать свои функции в экстремально суровых условиях. Они существенно влияют на функционирование наземных экосистем, участвуют в почвообразовании, поддержании водного и теплового баланса в лесах и тундрах. Разнообразие и распространение лишайников в значительной степени определяется экологическими условиями (климат, наличие влаги, доступность определенных субстратов и т.д.). Лишайники – двух- или трехбионтная система, в состав которой входит мицелиальный микобионт и одноклеточный или нитчатый фотобионт. Микобионт доминирует в лишайниках, на его долю приходится до 90% биомассы, он определяет габитус таллома [10]. Наиболее распространенными группами лишайниковых фотобионтов являются зеленые водоросли и цианопрокариоты [6]. Цианопрокариоты, помимо ассимиляции СО 2 , способны к биологической азотфиксации и обеспечивают микобионт восстановленным азотом. Фотобионт снабжает гриб органическим углеродом, микобионт обеспечивает водоросль водой и некоторыми минеральными элементами. Между мико- и фотобионтом осуществляется постоянный обмен веществами [4]. Для лишайников в целом и для каждого из их компонентов в отдельности характерен особый тип метаболизма, во многом отличающийся от свободно-живущих грибов и водорослей.

Лишайники – пойкилогидрические организмы, которые не способны регулировать водный обмен. Содержание воды в них зависит в основном от влажности воздуха. Они сорбируют воду и растворенные минеральные соли всей поверхностью таллома. Хотя

зольность лишайников ниже, чем растений (в большинстве случаев не превышает 1%), некоторые элементы могут накапливаться в значительных количествах, что обусловлено наличием этих элементов в природных и антропогенных источниках. По сравнению с почвой, атмосферные источники, как правило, содержат меньше зольных элементов, но лишайники способны поглощать их из осадков, пыли, газов и концентрировать в талломах.

Различают три основных механизма поглощения: экстрацеллюлярный ионный обмен, интрацеллю-лярное (внутриклеточное) накопление и улавливание частиц. Таллом лишайников имеет свойства катио-нообменника. Поглощение катионов осуществляется пассивно, путем обратимого присоединения к отрицательно заряженным группам на клеточной стенке и внешней стороне плазматической мембраны. Известно, что поступление других положительно заряженных ионов может заместить первичный катион на экстрацеллюлярный сайтах обмена в зависимости от их сродства к анионным позициям и концентраций поступающих элементов. По-видимому, основная часть катионов локализуется на клеточных стенках грибных гиф. Катионы могут проникать в клетки мико- и фотобионта путем активного транспорта через мембрану. Однако данных о соотношении количества экстра- и интроцеллюлярных элементов в талломах лишайников очень скудные. Сообщается, что во внеклеточной среде локализуются преимущественно элементы с высоким сродством к лигандам клеточных стенок.

В литературе имеются довольно разрозненные сведения о фоновом содержании элементов в лишайниках из относительно незагрязненной среды. Внимание исследователей больше сосредоточено на изучении элементного состава талломов в городах и промышленных районах [3, 5, 13]. Высказано мнение, что при сходных климатических условиях обитания [5, 7, 10] содержание элементов в талломах лишайников может зависеть от субстрата, на котором они обитают, однако прямые доказательства влияния субстрата на элементный состав лишайников отсутствуют [2]. Большинство имеющихся данных по элементному составу лишайников собраны в процессе биомониторинга аэ-ротехногенного загрязнения окружающей среды.

В настоящее время для таежной зоны Республики Коми (РК) известно 866 видов лишайников. Бореальный характер лихенобиоты проявляется в спектре ведущих по численности родов. Высокое положение в нем занимают такие типичные для таежных лесов роды как Cladonia, Lecanora, Caloplaca, Peltigera, Micarea, Lecidea [9]. Большая часть видов относится к родам Peltigera и Cladonia. В бореальных лесах создаются благоприятные для лишайников условия обитания. Они поселяются на ветвях и стволах живых деревьев, часто встречаются на мертвой древесине и в напочвенном покрове.

Цель работы: изучить содержание макро- и микроэлементов в талломах лишайников бореальной зоны РК.

Объектами служили 17 видов лишайников разной жизненной формы, экологической группы (по отношению к субстрату) и имеющие в своем составе различные фотобиоты (табл. 1). Образцы талломов отбирали в летний период 2014-2015 гг. в подзоне средней тайги. Пробы очищали от старых и мертвых тканей, частичек почвы, кусочков коры и других посторонних материалов. Субстраты, на которых произрастали исследованные виды лишайников, характеризовались слабо кислой или нейтральной реакцией, рН водной вытяжки в пределах 5,6-6,9.

Азот и углерод определяли в сухих, измельченных пробах на элементном CHNS-O анализаторе (ЕА-1110 Италия). Микро- и макроэлементы после минерализации проб с применением метода оптической эмиссионной спектроскопии с индуктивно связанной плазмой на приборе «SPECTRO CIROS-ССD». Определения проводили по аттестованным методикам в экоа-налитической лаборатории Института биологии в двух аналитических и трех биологических повторностях. В таблицах приведены границы интервала абсолютной погрешности при Р=0,95.

Таблица 1. Эколого-биологическая характеристика исследованных видов лишайников

№ п/п	Вид	Жизненная форма	Экологическая группа (по отношению к субстрату)	Зеленая водоросль / Цианобактерии
1	Cetraria islandica	кустистый	эпигейный	+/–
2	Cladonia rangiferina	кустистый	эпигейный	+/–
3	Cladonia stellaris	кустистый	эпигейный	+/–
4	Parmelia sulcata	листоватый	эпифитный	+/–
5	Platismatia glauca	листоватый	эпифитный	+/–
6	Stereocaulon condensatum	кустистый	эпигейный	+/–
7	Lobaria pulmonaria	листоватый	эпифитный	+/–
8	Peltigera aphthosa	листоватый	эпигейный	+/+
9	Peltigera leucophlebia	листоватый	эпигейный	+/+
10	Peltigera canina	листоватый	эпигейный	–/+
11	Peltigera malacea	листоватый	эпигейный	–/+
12	Peltigera membranacea	листоватый	эпигейный	–/+
13	Peltigera neopolydactila	листоватый	эпигейный	–/+
14	Peltigera ponojensis	листоватый	эпигейный	–/+
15	Peltigera praetextata	листоватый	эпигейный	–/+
16	Peltigera rufesсens	листоватый	эпигейный	–/+
17	Peltigera scarbosa	листоватый	эпигейный	–/+

Влияния фотобионта (зеленые водоросли, и/или цианобактерии) в талломе и принадлежность лишайника к определенной экологической группе на накопление макроэлементов лишайников оценивали с помощью однофакторного дисперсионного анализа (ANOVA), при уровне значимости α= 0,05. Органогенные элементы C, H и O являются результатом ассимиляционной деятельности фотобионта. Их содержание в сухой массе талломов исследованных лишайников составляло 35-42%, 44-50% и 6-7%, соответственно и не зависело от типа фотобионта. Коэффициент вариации не превышал 8%, что свидетельствует о довольно стабильном элементном составе органического вещества талломов разных видов лишайников.

Биомасса лишайников в сообществах с их участием варьирует от нескольких грамм до 1,5 кг/м². Типичные величины для лишайниковых сообществ составляют 200-800 г/м² [8]. По нашим данным в сосняке лишайниковом с высоким проективным покрытием лишайниками рода Сladonia в их биомассе депонировалось до 140 г углерода в расчете на м² площади.

В отличие от органического углерода, содержание большинства минеральных элементов в изучаемых образцах изменялось в значительных пределах. Коэффициент вариации содержания в талломах разных видов Ca, Mg, K, P, N при рассмотрении всей выборки колебался в пределах 50-80% (табл. 2). Наиболее выражены различия в накоплении кальция и магния. По накоплению в лишайниках макроэлементы составляли ряд N>K>P>Ca>Mg. При этом концентрация азота в талломах всех видов была почти на порядок больше, чем других элементов. Концентрация азота в талломах варьировала в зависимости от вида, и находилась в пределах 4-40 мг/г сухой массы. Довольно низким содержанием азота, 4-6 мг/г характеризовались виды рода Cladonia и Cetraria islandica, которые играют заметную роль в напочвенном покрове бедных азотом сосняков-беломошников. Сравнительно высоким накоплением азота, 20 мг/г и более, отличались все лишайники, содержащие цианобактерии. Среди них особенно выделялись представители рода Peltigera (P.scarbosa, P.ponoenjensis). По содержанию азота в биомассе эти цианолишайники не уступают даже бобовым растениям. Концентрация азота в хлоролишайниках была существенно, в 5-8 раз ниже. Ранее нами было показано, что хлоролишайники характеризовались более низким накоплением азота, но содержали больше хлорофилла в расчете на единицу массы, чем цианолишайники [1]. Можно ожидать, что цианобионтные лишайники, способные фиксировать азот из атмосферного воздуха, играют заметную роль в круговорот азота таежных экосистем, где этот элемент является лимитирующим. В обзоре [11] приводятся данные о вкладе лишайников в азотный баланс разных экосистем. Он варьирует в широких пределах, от 0,04 до 40 кг/га год.

Таблица 2. Вариабельность накопления макроэлементов в талломах лишайников

	Показатели	Ca	Mg	K	Р	N
вся выборка	средняя, мг/г сухой массы	2,6	0,9	5,1	1,3	20,5
	стандартное отклонение	2,0	0,7	2,8	0,7	14,2
	коэффициент вариации, %	81	80	55	53	69
Род Peltigera	средняя, мг/г сухой массы	2,5	1,1	7,2	1,7	32,5
	стандартное отклонение	1,8	0,9	1,5	0,5	6
	коэффициент вариации, %	72	75	21	28	18
Фотобионт – зеленая водоросль	средняя, мг/г сухой ассы	2,6	0,6	2,9	0,8	8,3
	стандартное отклонение	2,5	0,4	1,7	0,5	5,7
	коэффициент вариации, %	96	65	59	59	69
Фотобионт – зеленая водоросль+ цианобактерии	средняя, мг/г сухой массы	1,9	0,7	6,1	1,6	23
	стандартное отклонение	0,5	0,1	0,6	0,3	1,1
	коэффициент вариации, %	26	14	9	19	5
Фотобионт – цианобактерии	средняя, мг/г сухой массы	2,7	1,2	7,5	1,8	34,8
	стандартное отклонение	2,0	0,9	1,5	0,5	3,9
	коэффициент вариации, %	74	75	20	27	11

Дисперсионный анализ (ANOVA) показал, что, несмотря на значительную вариабельность, содержание N, P, K в талломах лишайников больше зависело от типа фотобионта, чем от жизненной формы или принадлежности к экологической группе (табл. 3). Концентрация этих элементов, особенно азота, была выше в лишайниках с цианопрокариотами в качестве фотобионта, поэтому, если в выборку включали только дан- ные для видов рода Peltigera, величины коэффициента вариации содержания минеральных элементов заметно снижались. Для совокупности исследованных видов лишайников были показаны статистически значимые положительные корреляции для пар элементов: К – Р (R=0,84), К – N (R=0,93), P – N (R=0,77), Mg – Ca (R=0,55), Mg – К (R=0,55).

Таблица 3. Макроэлементный состав лишайников, мг/г сухой массы

Вид	Ca	Mg	K	Р	N
Cladonia rangiferina	0,76±0,23	0,18±0,05	1,2±0,5	0,43±0,13	5,3±1,0
Cladonia stellaris	0,69±0,21	0,17±0,05	1,0±0,4	0,36±0,11	4,4±0,8
Cetrária islándica	0,98±0,29	0,22±0,06	1,7±0,7	0,37±0,11	3,5±0,6
Parmelia sulcata	8,6±2,6	1,20±0,40	4,1±1,6	1,6±0,5	7,1±1,3
Platismatia glauca	2,0±0,6	0,70±0,28	4,1±1,7	1,3±0,4	6,9±1,2
Stereocaulon condensatum	3,0±0,9	0,94±0,28	2,5±1,0	0,7±0,2	10,2±1,8
Lobaria pulmonaria	2,4±0,7	0,85±0,26	5,8±2,3	1,2±0,4	21,0±4,0
Peltigera aphtosa	1,4±0,4	0,78±0,23	6,7±2,7	1,3±0,4	24,0±4,0
Peltigera leucophlebia	2,4±0,7	0,70±0,2	5,6±2,2	1,9±0,6	22,0±4,0
Peltigera malacеa	1,5±0,4	0,41±0,12	4,6±1,8	1,1±0,3	27,1±1,8
Peltigera membranacea	3,7±1,1	1,40±0,40	9,0±4,0	1,6±0,5	36,1±2,4
Peltigera canina	6,3±1,9	1,10±0,3	8,0±3,0	2,7±0,8	35,3±2,4
Peltigera neopolydactila	0,7±0,2	0,67±0,20	5,5±2,2	1,3±0,4	35,2±2,4
Peltigera praetextata	1,3±0,4	0,94±0,28	8,0±3,0	1,7±0,5	35,2±2,4
Peltigera rufescens	4,9±1,5	3,40±1,00	8,0±3,0	1,7±0,5	31,2±2,1
Peltigera scarbosa	0,7±0,2	0,72±0,21	9,0±4,0	1,7±0,5	39,6±2,6
Peltigera ponojensis	2,3±0,7	0,88±0,26	8,0±3,0	2,5±0,8	39,0±2,6
Влияние фотобионта F p	0,02 0,88	2,16 0,16	18,32 0,001	13,1 0,002	49,06 0,000
Влияние экологической F группы p	2,55 0,131	0,02 0,962	0,29 0,59	0,011 0,971	2,56 0,131

Примечание: F – величина критерия Фишера , p – величина вероятности ошибки при отклонении нулевой гипотезы. Жирным шрифтом выделены статистически значимые результаты дисперсионного анализа (ANOVA) для уровня значимости 0,05

В талломах всех видов лишайников присутствовали катионы Fe, Al, Mn, Na, Zn, Cu и Сd (табл. 4). Их содержание сильно варьировало в зависимости от вида лишайника. Наиболее высоким содержанием Fe и Al отличались талломы Peltigera rufescens и Stereocaulon condensatum. Концентрация этих металлов в талломах составляла 0,3-1,0% сухой массы. По данным [14] содержание Fe в талломах Peltigera rufescens на урбанизированных территориях вблизи промышленных производств достигало 9%. Сравнительно высокое содержание Na (около 700 мкг/г) было обнаружено нами в талломах Peltigera canina. По данным [12] концентрация Na в талломах лишайников, обитающих в зоне воздействия морских аэрозолей, на порядок выше. Содержание Cu в талломах бореальных лишайников варьировало в пределах от 1 (Cetraria islandica) до 16 мкг/г (Peltigera rufescens), а Сd не превышало 1 мкг/г (Parmelia sulcata). Полученные данные свидетельствуют о высокой вариабельности содержания микроэлементов даже среди видов одного рода. Так, среди представителей Peltigera есть виды (Peltigera scarbosa, Peltigera neopolydactila), характеризующиеся относительно низким накоплением железа, алюминия, меди и виды (Peltigera rufescens), накапливающие эти элементы в десятки раз больших количествах.

Дисперсионный анализ не выявил связи между содержанием микроэлементов и типом фотобионта или принадлежностью к экологической группе по приуроченности к субстрату. Для всей совокупности лишайников были показаны статистически значимые положительные корреляции для пар элементов: Fe – Al (R=0,99), Cd – Cu (R=0,71), Cu – Fe (R=0,75), Cu – Al (R=0,76). Судя по сравнительно низкому накоплению в исследованных лишайниках тяжелых металлов можно исключить воздействие фактора аэротехногенного загрязнения среды на местообитания. Полученные величины следует рассматривать как фоновые для бореальной зоны.

Таблица 4. Микроэлементный состав лишайников, мг/кг сухой массы

Вид	Cu	Cd	Zn	Mn	Fe	Al	Na
1	2	3	4	5	6	7	8
Parmelia sulcata	7,7±1,5	0,7±0,4	132±26	71±21	360±100	350±90	61±24
Platismatia glauca	3,2±0,6	0,2±0,08	48±10	140±40	410±110	380±100	210±90
Cetraria islandica	1,1±0,2	<0,10	31±6	100±30	140±40	96±25	150±60
Stereocaulon condensatum	3,8±0,8	0,1±0,06	21±4	75±22	3000±800	3700±1000	69±28
Lobaria pulmonaria	2,7±0,5	0,2±0,10	46±9	110±30	140±40	140±40	80±30
Cladonia stellaris	1,3±0,25	<0,10	20±4	100±30	110±30	140±40	23±9
Cladonia rangiferina	2,0±0,4	<0,10	20±4	100±30	460±130	170±40	28±11
Peltigera leucophlebia	5,5±1,1	0,1±0,06	25±5	52±16	850±240	800±210	90±40
Peltigera aphtosa	3,6±0,7	0,3±0,1	39±8	92±28	440±120	410±110	110±40
Peltigera malacеa	4,2±0,8	0,2±0,08	33±7	90±27	360±100	410±110	80±30
Peltigera canina	6,4±1,3	0,3±0,1	57±14	76±23	290±80	230±60	680±270
Peltigera membranacea	9,3±1,9	0,8±0,4	67±13	55±17	150±40	130±30	90±40
Peltigera rufescens	16±3	0,5±0,2	38±8	210±60	7000±2000	10200±2600	270±110
Peltigera neopolydactila	2,7±0,5	0,1±0,06	40±8	44±13	61±17	60±16	200±80
Peltigera ponojensis	4,5±0,9	0,4±0,20	58±12	190±60	110±30	105±27	130±50
Peltigera scarbosa	3,0±0,6	0,1±0,06	96±19	64±19	71±20	57±15	130±50
Peltigera praetextata	2,8±0,6	0,2±0,10	34±7	39±12	92±26	72±19	330±130
Влияние F фотобионта p	1,980 0,197	1,364 0,161	0,340 0,569	0,07 0,932	0,096 0,761	0,210 0,653	3,661 0,075
Влияние экологической группы F р	0,007 0,963	0,788 0,389	3,951 0,065	0,237 0,633	0,317 0,582	0,299 0,593	0,267 0,613

Выводы: нами получены оригинальные данные об элементном составе талломов лишайников бореальной зоны. Выявлена существенная межвидовая изменчивость в накоплении минеральных элементов, тогда как вариабельность содержания органического углерода была низкой. Установлено наличие положительной связи между уровнем накопления N, P, K и типом фотобионта. Содержание этих элементов было выше в лишайниках с цианобактерией, чем с зеленой водорослью. Такие факторы, как жизненная форма и экологическая группа по отношению к субстрату не имели значимого влияния. Выявлены корреляционные связи для пар макроэлементов (К – Р, К – Na, P – Na, Mg – Ca, Mg – К) и микроэлементов (Fe – Al, Cd – Cu, Cu – Fe, Cu – Al). Результаты исследования дополняют и углубляют характеристику видового разнообразия ли-хенобиоты, могут быть использованы в целях биоиндикации окружающей среды и для оценки роли лишайников в минеральных циклах бореальных экосистем.

Авторы признательны Т.Н. Пыстиной и Н.А. Семеновой за помощь в определении видов лишайников.

Работа выполнена в рамках Программы фундаментальных исследований Президиума РАН по направлению «Живая природа: современное состояние и проблемы развития» (проект 1512-4-4)

Список литературы Элементный состав биомассы некоторых видов лишайников бореальной зоны на Европейском северо-востоке

Головко, Т.К. Фотосинтетические пигменты и азот в талломах лишайников бореальной флоры/Т.К. Головко, О.В. Дымова, Г.Н. Табаленкова, Т.Н. Пыстина//Теоретическая и прикладная экология. 2015. № 4. С. 38-44.
Баргальи, Р. Биогеохимия наземных растений. Монография. -М.: ГЕОС, 2005. 457 с.
Бязров, Л.Г. Лишайники в экологическом мониторинге. Монография. -М.: Научный мир, 2002. 336 с.
Вайнштейн, Е.А. Регуляторные механизмы лишайникового симбиоза//Успехи современной биологии. 1990. Т. 109. Вып.2. С. 311-320.
Вершинина, С.Э. Элементный состав лишайников P. сetraria, из различных регионов России/С.Э. Вершинина, К.Е. Вершинин, О.Ю. Кравченко и др.//Химия растительного сырья. 2009. №1. С. 141-146.
Войцeхович, А.А. Фотобионты лишайников, I: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом/А.А. Войцeхович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко//Альгология. 2011. Т. 21. С.3-26.
Инсаров, Г.Э. Оценка чувствительности лишайников к изменению климата // Г.Э. Инсаров, И.Д. Инсарова // Проблемы экологического мониторинга и моделирования экосистем. 2000. Т. 17. С. 106-121.
Онипченко, В.Г. Функциональная фитоценология: Синэкология растений. Монография. -М.: КРАСАНД, 2013. 576 с.
Пыстина, Т.Н. Лишайники таежных лесов Европейского Северо-Востока (подзоны южной и средней тайги). -Екатеринбург: УрО РАН, 2003. 239 с.
Флора лишайников России: Биология, экология, разнообразие, распространение и методы изучения лишайников. Монография. отв. ред. М.П. Андреев, Д.Е. Гимельбрант. -М., СПб.: Товарищество научных изданий КМК, 2014. 392 с.
Nash III, T.H. Nutrients, elemental accumulation, and mineral cycling//Lichen biology. Ed. Nash III T.N. Camb.Univ.Press, 2008. P. 234-251.
Nieieboer, E. Mineral uptake and release by lichens: an overview/E. Nieieboer, D.H.S., Richardson, F.D. Tomassini//Bryologist. 1978. №81. P. 226-246.
Reimann, C. Chemical elements in the environment/C. Reimann, R. Caritat//Monograph. -Berlin-Heidelberg, 1998. 398 p.
Seaward, M.R.D. Performance of Lecanora muralis in an urban environment. In Lichenology: Progress and Problems. еd. D.H. Brown, D.L. Hawksworth, R.H. Bailey. -London: Academic Press, 1976. P. 323-357.

Еще

Статья научная