К гельминтофауне полевок рода Microtus (Rodentia: Muridae) Карелии

В Карелии серые полевки (Род Microtus Schrank, 1798), как и другие виды мелких млекопитающих, обитают на пределе своих ареалов [8], [9], [10]. Средняя многолетняя численность серых полевок по республике составляет: для темной полевки 0,3 экз. на 100 ловушко-суток и 0,38 экз. на 10 канавко-суток [8], для полевки-экономки – 0,28 и 0,12 соответственно [9]. В силу своей низкой численности и неежегодной встречаемости в уловах, ряд аспектов экологии этих видов, в том числе и паразитологический, остаются малоизученными. Внимание исследователей в большей степени было обращено на фоновые для региона виды мелких млекопитающих и их паразитов [2], [4], [11].

В настоящее время сведения по паразитам серых полевок Карелии представлены лишь в результатах работы 319-й союзной гельминтологической экспедиции [16] и общем списке гельминтов мелких млекопитающих Восточной Фен-носкандии [1].

Целью нашего исследования стало изучение видового состава гельминтов и экологических аспектов паразито-хозяинных отношений полевки-экономки ( Microtus oeconomus ) и темной полевки ( M. agrestis ).

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Исследования проводили в летний период 2011–2012 годов и 2015 году на границе средне- и южнокарельского зоогеографических подрайонов [7] на двух модельных территориях: стационар ИБ КарНЦ РАН (д. Каскеснаволок, Пряжинский р-н РК; N 61.59, E 33.32) и биостанция ПетрГУ (с. Кончезеро, Кондопожский р-н РК; N 62.12, E 34.00). Расстояние между точками отловов составляет около 70 км.

Грызунов отлавливали стандартными методами ловушко-линий и ловчих канавок. Всего обследовано 157 особей мышевидных грызунов, из них 125 было добыто в д. Каскеснаволок ( Micro-tus oeconomus – 101, M. agrestis – 22, M. arvalis – 2 экз.) и 32 экз. – в с. Кончезеро ( M. oeconomus – 19, M. agrestis – 13 экз.).

Обработка гельминтологического материала осуществлялась по общепринятым методикам [1]. Исследовали только желудочно-кишечный тракт полевок. При определении паразитов (постоянные и временные препараты) использовали оборудование ЦКП НО ИБ КарНЦ РАН (микроскоп Olympus CX-4). Для оценки относительной численности паразитов рассчитывались показатели: экстенсивность инвазии (ЭИ, %), индекс обилия (ИО, экз.) и их доверительные интервалы [24].

Возраст полевок определяли по форме черепа и развитию гребней [14]. Сравнительный анализ паразитофауны выполнен для 4 половозрастных групп: молодые (1–4 мес.) и зрелые (≥5 мес.) самцы и самки.

Для выявления особенностей состава и численности гельминтов, связанных с локальными условиями обитания хозяев, проведено сравнение результатов, полученных на двух участках, расположенных в различных зоогеографических подрайонах Карелии [7]: южнокарельский зоогеографический подрайон (д. Каскеснаволок) и среднекарельский (с. Кончезеро).

В окрестностях д. Каскеснаволок отловы проводили в различных биотопах, удаленных друг от друга не менее чем на 1 км: луг разнотравный (площадь около 4 га), граничащий с озером (оз. Каскеснаволок) и образовавшийся после зарастания картофельного поля, ельники черничный и мохово-черничный, лиственное мелколесье, травяные лиственный и смешанный леса, зарастающие вырубки. В с. Кончезеро материал был собран в одном биотопе – луг суходольный (около 20 га), ограниченном разными типами леса: хвойным, смешанным, высокоствольным лиственным и лиственным мелколесьем. Удаленность от водоема (оз. Габозеро) примерно 400 м.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Видовой состав и численность паразитов серых полевок

В результате исследования полевки-экономки и темной полевки выявлено 8 видов гельминтов трех систематических групп: трематоды – 1, цестоды – 3, нематоды – 4 вида. Единственный обнаруженный вид трематод – Notocotylus noy-eri (Joyeux 1922) сем. Notocotylidae (локализация – толстый и слепой отдел кишечника). Цестоды относятся к сем. Anoplocephalidae – Anoploceph-aloides dentata (Galli-Valerio 1905) (кишечник), Paranoplocephala omphalodes (Hermann 1783) и P. gracilis Tenora & Murai 1980 (тонкий отдел кишечника). Нематоды представлены семействами Heligmosomidae – Heligmosomoides polygyrus (Dujardin 1845), Longistriata minuta (Dujardin 1845) (тонкий кишечник), Oxyuridae – Syphacia nigeriana Baylis 1928 (толстый и слепой отдел кишечника) и Spirocercidae – Mastophorus muris (Gmelin 1790) (желудок). M. muris впервые отмечен в Карелии у серых полевок.

В районе д. Каскеснаволок у полевки-экономки обнаружено 6 видов паразитов (табл. 1). Наиболее высокие значения экстенсивности инвазии и индекса обилия отмечены для трематоды N. noyeri (ЭИ – 36 %; ИО – 5,1) и нематоды M. muris (19,8 %; 0,79). Ранжирование паразитов по мере уменьшения значения их экстенсивности инвазии позволяет характеризовать структуру паразитарного сообщества и выделить категории (группы) видов [18]. Гельминтофауна полевки-экономки в районе д. Каскеснаволок складывается из трех условных групп паразитов, значимо (p ≤ 0,05) отличающихся по показателям зараженности: многочисленные ( N. noyeri ), обычные ( M. muris ) и редкие виды ( A. dentata, Paranoplo-cephala sp., L. minuta ).

Таблица 1

Гельминтофауна полевки-экономки ( Microtus oeconomus ) и темной полевки ( M. agrestis ) в районе д. Каскеснаволок

	M. oeconomus N – 101		M. agrestis N – 22
	ЭИ, % [ CI эи ]	ИО, экз. [ CI ио ]	ЭИ, % [ CI эи ]	ИО, экз. [ CI ио ]
Notocotylus noyeri	36,5 [26,6–45,5]	5,1 [3,2–8,6]	4,5 [0,2–22,2]	0,9 [0,00–2,6]
Anoplocephaloides dentata	4,0 [1,4–9,7]	0,09 [0,02–0,28]	9,1 [0,7–35,4]	0,09 [0,00–0,18]
Paranoplocephala sp*	7,9 [3,7–15,2]	0,16 [0,06–0,35]	22,7 [9,4–45,3]	0,4 [0,1–0,7]
Heligmosomoides polygyrus			13,6 [3,8–33,8]	1,8 [0,3–6,5]
Longistriata minuta	5,9 [2,6–12,3]	0,4 [0,1–1,5]	18,2 [6,5–38,9]	7.4 [0,6–32,9]
Syphacia nigeriana			36,4 [18,7–58,2]	11,2 [4,4–23,7]
Mastophorus muris	19,8 [12,7–28,6]	0,8 [0,4–1,4]

Примечание. N – количество обследованных животных; ЭИ – экстенсивность инвазии; ИО – индекс обилия; [ CI ] – доверительный интервал. * – у полевок были отмечены цестоды Paranoplocephala omphalodes и P. gracilis , но из-за плохой сохранности некоторых проб была невозможна их видовая диагностика и, соответственно, расчет показателей заражения для каждого паразита.

У темной полевки в районе д. Каскеснаволок выявлено 7 видов паразитов (см. табл. 1). Самые высокие показатели относительной численности отмечены у паразита с прямым циклом развития – нематоды Syphacia nigeriana (ЭИ 36,4 %; ИО 11,2). Структура гельминтогостального сообщества M. agrestis представлена двумя основными группами, значимо отличающимися по экстенсивности инвазии: многочисленные ( S. nigeriana ) и редкие виды ( A. dentata и N. noyeri ). Паразиты Paranoplocephala sp. (22,7 %), L. minuta (18,2 %) и H. polygyrus (13,6 %) занимают промежуточное положение (различия ЭИ – незначимы).

У одной из двух обследованных особей обыкновенной полевки обнаружена только трематода N. noyeri (2 экз.).

В районе с. Кончезеро при вскрытии 19 экз. полевки-экономки зафиксировано 4 вида гельминтов: P. omphalodes, P. gracilis, A. dentata, M. muris. Наиболее высокое значение экстенсивности инвазии (58 %) отмечено для цестод рода Paranoplocephala. В том же районе у 13 исследованных особей M. agrestis отмечено 3 вида гельминтов: P. gracilis (встречаемость – 3 из 13; ИО – 0,23), A. dentata (1 из 13; 0,08) и M. muris (1 из 13; 0,15).

Половозрастные особенности зараженности паразитами

Сравнительный анализ 4 половозрастных групп M. oeconomus, исследованных в районе д. Каскеснаволок, показал более высокую зараженность половозрелых полевок по сравнению с молодыми (табл. 2). Значимые различия экстенсивности инвазии и индекса обилия у молодых и зрелых полевок получены для N. noyeri и M. muris. При этом у зрелых самок показатели относительной численности трематоды N. noyeri выше, чем у самцов. У зрелых самцов чаще, чем у других половозрастных групп, отмечены цес-тоды рода Paranoplocephala (см. табл. 2).

Сезонные, межгодовые и биотопические различия гельминтофауны полевки-экономки

Из 5 паразитов, отмеченных у M. oeconomus в районе д. Каскеснаволок, 3 вида (табл. 3) регистрировались в течение всего сезона наблюдений (сборы в июне, июле и августе). Из них только для N. noyeri наблюдаемый рост значений экстенсивности и интенсивности инвазии в августе по сравнению с июнем был значимым. Нематоды L. minuta отмечены у полевки-экономки только в августе, с высокими показателями относительной численности (ЭИ – 22 %; ИО – 1,6). Основные отличия гельмитофауны M. oeconomus двух лет наблюдений (2001 и 2012) сводятся к более высоким показателям экстенсивности инвазии N. noyeri в 2011 году (52 %) по сравнению с 2012 годом (29 %) и отсутствию у полевки-экономки L. minuta в сборах 2012 года.

Не выявлено существенных отличий состава и численности паразитов полевки-экономки двух соседних биотопов одного района. Напротив, при сравнении проб из разных зоогеографических подрайонов республики, полученных на луговых стациях, различия гельминтофауны значительны (табл. 4).

ОБСУЖДЕНИЕ

Обнаруженные в Карелии гельминты – это широко распространенные паразиты мышевидных грызунов, находки которых зарегистрированы у серых полевок во многих исследованных регионах [18], [19], [23], [25] и др. Состав и структура гельминтофауны представителей рода Microtus в Карелии типична для северо-запада европейской части их ареала [25], одной из особенностей по сравнению с восточными райо-

Таблица 2

Гельминтофауна разных половозрастных групп полевки-экономки ( M. oeconomus )

Самки

Самцы

молодые N – 23

зрелые N – 19

все N – 42

молодые N – 28

зрелые N – 31

все N – 59

ЭИ, %

ИО, экз

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, % [ CI эи ]

ИО, экз. [ CI ио ]

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, %

ИО, экз.

ЭИ, % [ CI эи ]

ИО, экз. [ CI ио ]

Notocoty-lus noyeri

13 [4–32]

4,1 [0,1–15,8]

79 [55,4–92,5]

17 [9,6–22,7]

43 [29–58]

9,9 [5,4–17,6]

18 [7–36]

0,5 [0,1–1,2]

45 [29–63]

2,9 [1,6–4,8]

32 [21–45]

1,8 [1,0–2,9]

Anoplo-cepha-loides dentata

4 [0,2–21]

0,04 [0,0–0,1]

5 [0,03–26]

0,05 [0,0–0,2]

5 [0,9–16]

0,05 [0,0–0,12]

–

–

6 [1–21]

0,23 [0,0–0,7]

3 [0,6–12]

0,1 [0,0 – 0,4]

Paranop-locephala sp

4 [0,2–21]

0,04 [0,00–0,1]

5 [0,3–26]

0,05 [0,00–0,2]

5 [0,9–16]

0,05 [0,0–0,1]

–

–

19 [9–37]

0,4 [0,1–1,0]

10 [4–21]

0,2 [0,07–0,6]

Longis-triata minuta

4 [0,2–21]

0,2 [0,0–0,6]

5 [0,3–26]

0,05 [0,00–0,2]

5 [0,9–16]

0,1 [0,0–0,6]

–

–

13 [4–29]

1,2 [0,1–4,6]

7 [2–17]

0,6 [0,1–2,5]

Mastopho-rus muris

4 [0,2–21]

0,1 [0,0–0,4]

42 [22–66]

1,1 [0,5–2,3]

21 [11–37]

0,6 [0,3–1,2]

5 [0,3–26]

0,05 [0,00–0,2]

32 [17–50]

1,7 [0,7–3,4]

19 [10–30]

0,9 [0,4–1,9]

Все виды

5,8 [1–23]

1,0 [0,02–3,4]

27,2 [15,6–47,3]

3,6 [2,0–5,1]

16 [8–29]

2,1 [1,1–3,9]

12 [4–31]

0,3 [0,05–0,7]

23 [12–40]

1,3 [0,5–2,9]

14 [8–25]

0,7 [0,3–1,6]

Таблица 3

Гельминтофауна полевки-экономки ( M. oeconomus ) в разные сезоны года (общая выборка по данным 2011 и 2012 годов)

	Июнь N – 27		Июль N – 47		Август N – 27
	ЭИ, %	ИО, экз.	ЭИ, %	ИО, экз.	ЭИ, %	ИО, экз.
Notocotylus noyeri	22 [10–42]	3,8 [0,4–14,8]	38 [25–53]	6,6 [3,6–12]	48 [29–67]	3,9 [1,7–9,6]
Anoplocephaloides dentata	7 [1–24]	0,1 [0,0–0,3]			7 [1–24]	0,2 [0,00–0,8]
Paranoplocephala sp	4 [0,1–18]	0,04 [0,00–0,11]	6 [2–18]	0,06 [0,00–0,13]	15 [5–33]	0,4 [0,1–1,1]
Longistriata minuta					22 [10–42]	1,6 [0,4–5,7]
Mastophorus muris	18 [8–37]	0,7 [0,2–2,4]	25 [15–40]	1,2 [0,6–2,3]	11 [3–29]	0,11 [0,0–0,2]

Таблица 4

Гельминтофауна полевки-экономки ( M. oeconomus ) на разных участках

Каскеснаволок, луг разнотравный Кончезеро, луг суходольный N 19 Линия 1 N 54 Линия 2 N 38 ЭИ, % [CIэи] ИО, экз. [CIио] ЭИ, % [CIэи] ИО, экз. [CIио] ЭИ, % [CIэи] ИО, экз. [CIио] Notocotylus noyeri 32 [20–45] 3,6 [1,7–9,8] 53 [37–69] 8,6 [4,6–15,6] – – Anoplocephaloides dentata 2 [0,1–10] 0,02 [0,00–0,06] 8 [2–21] 0,2 [0,03–0,7] 5 [0,2–26] 0,05 [0,00–0,2] Paranoplocephala sp 6 [2–16] 0,06 [0,00–0,1] 8 [2–21] 0,1 [0,03–0,3] 58 [34–78] 0,7 [0,4–1,0] Longistriata minuta 4 [0,7–13] 0,07 [0,00–0,2] 8 [2–21] 0,3 [0,03–0,7] – – Mastophorus muris 18 [10–31] 0,8 [0,3–1,8] 26 [14–42] 0,9 [0,4–2,1] 10 [2–32] 0,8 [0,0–3,7] нами [18] можно назвать отсутствие цестод сем. Hymenolepididae.

Видовой состав и численность гельминтов во многом определяются экологией их хозяев. Для двух видов полевок (M. agrestis и M. oeconomus), гельмитофауна которых была изучена в ходе нашего исследования, характерна выраженная био-топическая приуроченность. В условиях Карелии полевка-экономка предпочитает увлажненные участки, расположенные вблизи водоемов: сырые луга, заросли кустарников по границе с моховыми болотами, особенно лиственное мелколесье в долинах рек и ручьев [9]. В свою очередь, темная полевка наиболее многочисленна на сельскохозяйственных угодьях, а также на зарастающих вырубках с большим количеством порубочных остатков, довольно часто встречается по опушкам травяных хвойных и лиственных лесов [8]. Изучение биотопического распределения серых полевок в районе исследования показало, что обыкновенная полевка проявляла тяготение к лиственному лесу разнотравному (коэффициент верности биотопу [6] (Х) составил 1,6) и разнотравной зарастающей вырубке (Х = 1,0), темная полевка отдавала предпочтение вырубкам свежей и зарастающей (Х = 2,1 и Х = 1,5), полевка-эко- номка тяготела к окраине луга разнотравного по берегу озера (Х = 2,8) [20].

Обитание полевки-экономки в околоводных биотопах во многом определяет ее высокую зараженность трематодами N. noyery . Темная полевка, предпочитающая менее увлажненные биотопы, в меньшей степени подвержена заражению этими гельминтами. Ранее было показано, что осушение болот приводит к снижению численности моллюсков, промежуточных хозяев этой трематоды, и, как следствие, снижению ее встречаемости у грызунов [5]. Предпочтение более увлажненных местообитаний также характерно и для другого биогельминта нематоды Mastophorus muris, показатели зараженности которой у M. oeconomus значительно выше, чем у M. agrestis . Относительно этого вида стоит сказать, что при достаточно широком ареале (космополит) он сравнительно недавно стал отмечаться в Карелии. Первая находка (у рыжей полевки Myodes glareolus ) была зарегистрирована только в 2009 году, до этого ни в материалах 319-й союзной гельминтологической экспедиции [16], ни в наших исследованиях [1] эта нематода не встречалась. В настоящее время M. muris каждый год регистрируется в Карелии у мышевидных грызунов.

По результатам наших исследований отличительная особенность гельминтофауны темной полевки по сравнению с экономкой – высокая зараженность нематодами Heligmosomoides polygyrus и Syphacia nigeriana (специфичный паразит M. agrestis с прямым циклом развития). Возможно, геогельминты H. polygyrus реже встречаются в биотопах с высокой степенью увлажнения, что прослеживается и по другим районам Карелии [1], где относительная численность нематод рода Heligmosomoides у полевки-экономки ниже, чем у рыжей или темной полевок.

По результатам обследования разновозрастных особей M. oeconomus можно отметить, что основная паразитарная нагрузка приходится на репродуктивную часть популяции, что, в свою очередь, характерно для большинства видов мелких млекопитающих [4], [13], [15], [17]. Однако в отличие от рыжей полевки, у которой наиболее зараженная группа животных – половозрелые самцы [3], у полевки-экономки зараженность взрослых самок несколько выше, чем самцов, главным образом за счет трематод N. noyery . В свою очередь, у взрослых самцов, по сравнению с другими половозрастными группами, чаще отмечались цестоды рода Paranoplocephala, что ранее было показано для рыжей полевки [3] и может определяться различиями пищевого рациона особей разного пола и возраста.

Сезонные колебания экстенсивности и интенсивности инвазии гельминтов хорошо известны для мышевидных грызунов [3], [4], [12], [17]. У рыжей полевки в Карелии наблюдается более низкая встречаемость паразитов в середине лета по сравнению с июнем и октябрем, что связано с интенсивным размножением в этот период и увеличением в популяции доли свободных от паразитов ювенильных особей [3]. По результатам наших исследований, у полевки-экономки прослеживается постепенное увеличение показателей зараженности некоторыми видами гельминтов в течение трех рассматриваемых месяцев (июнь, июль, август). Это отличие от M. glareolus, по-видимому, определяется более низкими темпами размножения полевки-экономки, и, как следствие, скорость заражения паразитами опережает рост численности хозяина.

При несомненном влиянии на численность паразитов половозрастного состава популяции хозяина и сезона года ведущую роль в формировании локальной гельминтофауны играет конкретный район исследования, при этом даже на близко расположенных участках, характеризующихся сходными условиями, могут наблюдаться существенные различия состава и численности паразитов [21], [22]. На примере полевки-экономки, отловленной в двух разнотипных биотопах – влажном и суходольном лугу, мы наблюдаем значительные изменения гельминтофауны, сопровождающиеся снижением разнообразия и сменой доминатных видов.

Таким образом, в результате проведенного исследования было показано, что гельминтофа-уна серых полевок характеризуется невысоким видовым богатством, что, в свою очередь, может быть связано с ограниченностью количества обследуемых районов. Все гельминты – широко распространенные паразиты мышевидных грызунов. Выявленные межвидовые различия видового состава и численности гельминтов во многом определяются особенностями экологии хозяина.

* Финансовое обеспечение исследований осуществлялось из средств федерального бюджета на выполнение государственного задания (№ 0221-2014-0030; 0221-2014-0037) и гранта РФФИ (№ 14-05-00439).