Клубеньковые бактерии: перспективы мониторинга симбиотических свойств и стрессоустойчивости с использованием генетических маркеров
Автор: Румянцева М.Л.
Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology
Рубрика: Обзоры, проблемы
Статья в выпуске: 5 т.54, 2019 года.
Бесплатный доступ
Люцерна и соя - широко возделываемые хозяйственно ценные кормовые и зернобобовые культуры, урожайность которых напрямую зависит от бактериальных микросимбионтов. Обработка семян бобовых растений штаммами клубеньковых бактерий (ризобии) способствует повышению продуктивности растительно-микробной системы как в типовых, так и в неблагоприятных условиях выращивания, например на деградированных почвах (подвергнуты засолению, заболачиванию, засушливости и т.д.). Именно поэтому получение новых штаммов, способных формировать высокопродуктивные и стрессоустойчивые симбиотические системы с бобовыми растениями, крайне востребовано в сельском хозяйстве. Современные технологии получения высокопродуктивных и экологически дифференцированных сортов бобовых культур предполагают использование биогеоценотического подхода на основе учета симбиотрофных показателей (З.Ш. Шамсутдинов, 2014). Формирование высокопродуктивных растительно-микробных систем основано на принципе дополнительности геномов макро- и микросимбионта (И.А. Тихонович с соавт., 2015), комплементарность взаимодействия которых обусловливает успешность их внедрения в агроценозы, различающиеся по агроклиматическим и почвенным условиям. К симбиотически значимым и генетически детерминируемым свойствам клубеньковых бактерий относят вирулентность, конкурентоспособность, специфичность и эффективность азотфиксирующей активности, которые ризобии проявляют по отношению к определенному виду, а подчас и сорту бобового растения-хозяина. Все вышеперечисленные симбиотически значимые характеристики детерминируются многочисленными группами генов ризобий. В обзоре представлен анализ сведений о генах микросимбионтов сои и люцерны, для которых экспериментально доказано участие в контроле симбиотической активности и стрессоустойчивости. Клубеньковые бактерии видов Sinorhizobium meliloti , S. fredii и Bradyrhizobium japonicum - это наиболее изученные, но контрастно различающиеся по генетическим и морфофизиологическим характеристикам бактерии. Сопоставление современных публикаций по основным группам симбиотически значимых генов ( nod гены, участвующие в синтезе и декорировании сигнальной молекулы Nod-фактора, которая обусловливает инициацию клубенькообразования при растительно-микробном взаимодействии; группы nif , fix и eff генов, ответственных за процесс азотфиксации и за симбиотическую эффективность) показывает, что эти исследования как для быстро-, так и для медленнорастущих видов ризобий все еще разобщены, а полученные результаты фрагментарны. Вместе с тем, согласно опубликованным данным, аллельный полиморфизм по указанным генам играет важную роль в вариации сигналинга, хозяйской специфичности и симбиотической эффективности клубеньковых бактерий. Сделано заключение, что сопряженный анализ последовательностей генов интереса из функционально различных групп генов, вовлеченных в формирование высокоэффективных стрессоустойчивых симбиозов, - sym (symbiotic; симбиоз), srg (stress related genes; гены устойчивости к стрессовым факторам) и QS (quorum sensing genes; гены кворум сенсинга), или sym - srg -QS генов, перспективен для поиска и создания молекулярных маркеров симбиотических и адаптивных свойств клубеньковых бактерий, что необходимо для мониторинга генетической структуры штаммов при лабораторных исследованиях, в биопрепаратах и в микробиоме агроценоза.
Клубеньковые бактерии, люцерна, соя, гены симбиотической активности, эффективности, устойчивости к абиотическим стрессам
Короткий адрес: https://sciup.org/142226256
IDR: 142226256 | DOI: 10.15389/agrobiology.2019.5.847rus
Список литературы Клубеньковые бактерии: перспективы мониторинга симбиотических свойств и стрессоустойчивости с использованием генетических маркеров
- Шамсутдинов З.Ш. Селекция кормовых культур: достижения и задачи. Сельскохозяйственная биология, 2014, 6: 36-45 ( ). DOI: 10.15389/agrobiology.2014.6.36rus
- Тихонович И.А., Андронов Е.Е., Борисов А.Ю., Долгих Е.А., Жернаков А.И., Жуков В.А., Проворов Н.А., Румянцева М.Л., Симаров Б.В. Принцип дополнительности геномов в расширении адаптационного потенциала растений. Генетика, 2015, 51(9): 973-990 ( ). DOI: 10.7868/S001667581509012X
- Werner G.D.A., Cornwell W.K., Cornelissen J.H.C., Kiers E.T. Evolutionary signals of symbiotic persistence in the legume-rhizobia mutualism. PNAS, 2015, 112(33): 10262-10269 ( ). DOI: 10.1073/pnas.1424030112
- Румянцева М.Л., Степанова Г.В., Мунтян В.С., Онищук О.П., Кожемяков А.П., Симаров Б.В. Создание симбиотической системы на основе производственных сортов M. varia, M. lupulina и генетически охарактеризованного эффективного штамма Sinorhizobium meliloti RCAM01775, устойчивой к неблагоприятным почвенно-климатическим факторам. В сб.: Актуальные направления селекции и использования люцерны в кормопроизводстве. М., 2014: 133-142.
- Dragomir N., Peţ I., Dragomir C.P.A., Toth S., Ravdan S. Enhancement of the capacity of biological nitrogen fixation in alfalfa by bacterial inoculation with Sinorhizobium meliloti strains. Romanian Journal of Grassland and Forage Crops, 2010, 1: 17-23.
- Mabrouk Y., Belhadj O. Enhancing the biological nitrogen fixation of leguminous crops grown under stressed environments. (Review). African Journal of Biotechnology, 2012, 11(48): 10809-10815 ( ).
- DOI: 10.5897/AJB10.2170
- O'Callaghan M. Microbial inoculation of seed for improved crop performance: issues and opportunities. Applied Microbiology and Biotechnology, 2016, 100(13): 5729-5746 ( ).
- DOI: 10.1007/s00253-016-7590-9
- Checcucci A., Dicenzo G.C., Bazzicalupo M., Mengoni A. Trade, diplomacy, and warfare: the quest for elite rhizobia inoculant strains. Frontiers in Microbiology, 2017, 8: 2207 ( ).
- DOI: 10.3389/fmicb.2017.02207
- Meghvansi M.K., Prasad K., Mahna S.K. Symbiotic potential, competitiveness and compatibility of indigenous Bradyrhizobium japonicum isolates to three soybean genotypes of two distinct agro-climatic regions of Rajasthan, India. Saudi Journal of Biological Sciences, 2010, 17(4): 303-310 ( ).
- DOI: 10.1016/j.sjbs.2010.06.002
- Умаров Б.Р. Ризобиальные бактерии рода Sinorhizobium fredii и Bradyrhizobium japonicum, вступающие в симбиоз с растениями сои. Universum: Химия и биология: электронный научный журнал, 2019, 4(58): 1. Режим доступа: http://7universum.com/ru/nature/archi-ve/item/7083. Без даты.
- Gibson A.H., Demezas D.H., Gault R.R., Bhuvaneswari T.V., Brockwell J. Genetic stability in rhizobia in the field. Plant and Soil, 1990, 129(1): 37-44 ( ).
- DOI: 10.1007/BF00011689
- Аронштам А.А., Баженова О.В., Зарецкая А.Н., Кучко В.В., Новикова Н.И., Проворов Н.А., Федоров С.Н., Фокина И.Г., Чернова Т.А. Генетические методы селекции клубеньковых бактерий (методические рекомендации). Л., 1984.
- Denton M., Yates R., Seymour N., Herridge D. Northern, southern and western regions. Harvesting the benefits of inoculating legumes. In: Rhizobial inoculants FACT SHEET. Grains Research and Developments Corporation, January 2013. Режим доступа: http://www.coretext.com.au. Дата обращения: 26.09.2019.
- Sachs J.L., Ehinger M.O., Simms E.L. Origins of cheating and loss of symbiosis in wild Bradyrhizobium. Journal of Evolutionary Biology, 2010, 23: 1075-1089 ( ).
- DOI: 10.1111/j.1420-9101.2010.01980
- Tian C.F., Zhou Y.J., Zhang Y.M., Li Q.Q., Zhang Y.Z., Li D.F., Wang S., Wang J., Gilbert L.B., Li Y.R., Chen W.X. Comparative genomics of rhizobia nodulating soybean suggests extensive recruitment of lineage-specific genes in adaptations. PNAS, 2012, 109(22): 8629-8634 ( ).
- DOI: 10.1073/pnas.1120436109
- Lopez-Baena F.J., RuIz-Sainz J.E., Rodriguez-Carvajal M.A., Vinardell J.M. Bacterial molecular signals in the Sinorhizobium fredii-soybean symbiosis. International Journal of Molecular Sciences, 2016, 17(5): 755 ( ).
- DOI: 10.3390/ijms17050755
- Sachs J.L., Russell J.E., Hollowell A.C. Evolutionary instability of symbiotic function in Bradyrhizobium japonicum. PLoS ONE, 2011, 6(11): e26370 ( ).
- DOI: 10.1371/journal.pone.0026370
- Batista J.S., Hungria M., Barcellos F.G., Ferreira M.C., Mendes I.C. Variability in Bradyrhizobium japonicum and B. elkanii seven years after introduction of both the exotic microsymbiont and the soybean host in a cerrados soil. Microbial Ecology, 2007, 53(2): 270-284 ( ).
- DOI: 10.1007/s00248-006-9149-2
- Kaneko T., Nakamura Y., Sato S., Minamisawa K., Uchiumi T., Sasamoto S., Watanabe A., Idesawa K., Iriguchi M., Kawashima K., Kohara M., Matsumoto M., Shimpo S., Tsuruoka H., Wada T., Yamada M., Tabata S. Complete genomic sequence of nitrogen-fixing symbiotic bacterium Bradyrhizobium japonicum USDA110. DNA Research, 2002, 9(6): 189-197 ( ).
- DOI: 10.1093/dnares/9.6.225
- Melchiorre M., de Luca M., Gonzalez A.G., Suarez P., Lopez C., Lascano R., Racca R.W. Evaluation of bradyrhizobia strains isolated from field-grown soybean plants in Argentina as improved inoculants. Biology and Fertility of Soils, 2011, 47(1): 81-89 ( ).
- DOI: 10.1007/s00374-010-0503-7
- Gyogluu C., Jaiswal S.K., Kyei-Boahen S., Dakora F.D. Identification and distribution of microsymbionts associated with soybean nodulation in Mozambican soils. Systematic and Applied Microbiology, 2018, 41(5): 506-515 ( ).
- DOI: 10.1016/j.syapm.2018.05.003
- Chueire L.M.O., Hungaria M. N2-fixation ability of Brazilian soybean cultivars with Sinorhizobium fredii and Sinorhizobium xinjiangensis. Plant and Soil, 1997, 196(1): 1-5 (doi: 10.1023/A:1004222218007).
- Hoque M.S., Broadhurst L.M., Thrall P.H. Genetic characterization of root-nodule bacteria associated with Acacia salicina and A. stenophylla (Mimosaceae) across south-eastern Australia. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2011, 61(2): 299-309 ( ).
- DOI: 10.1099/ijs.0.021014-0
- Marinkovic J.B., Bjelic D.D., Tintor B.B., Ignjatov M.V., Nikolic Z.T., Dukic V.H., Balesevic-Tubic S.N. Molecular identification of Bradyrhizobium japonicum strains isolated from root nodules of soybean (Glycine max L.). Zbornik Matice Srpske za Prirodne Nauke, 2017, 132: 49-56 ( ).
- DOI: 10.2298/ZMSPN1732049M
- Румянцева М.Л., Мунтян В.С., Менгони А., Симаров Б.В. ITS-полиморфизм солеустойчивых и солечувствительных природных штаммов Sinorhizobium meliloti - симбионтов люцерны, донника и пажитника. Генетика, 2014, 50(4): 400-412 ( ).
- DOI: 10.7868/S0016675814040109
- Tan Z., Hurek T., Vinuesa P., Muller P., Ladha J.K., Reinhold-Hurek B. Specific detection of Bradyrhizobium and Rhizobium strains colonizing rice (Oryza sativa) roots by 16S-23S ribosomal DNA intergenic spacer-targeted PCR. Applied and Environmental Microbiology, 2001, 67(8): 3655-3664 ( ).
- DOI: 10.1128/AEM.67.8.3655-3664.2001
- Зотов В.С., Пунина Н.В., Хапчаева С.А., Дидович С.В., Мельничук Т.Н., Топунов А.Ф. Новый таксономический маркер клубеньковых бактерий рода Rhizobium и его эволюция. Экологическая генетика, 2012, 1(2): 50-63.
- Cherni A.E., Perret X. Deletion of rRNA operons of Sinorhizobium fredii strain NGR234 and impact on symbiosis with legumes. Frontiers in Microbiology, 2019, 10: 154 ( ).
- DOI: 10.3389/fmicb.2019.00154
- Guo H.J., Wang E.T., Zhang X.X., Li Q.Q., Zhang Y.M., Tian C.F., Chena W.X. Replicon-dependent differentiation of symbiosis-related genes in Sinorhizobium strains nodulating Glycine max. Applied and Environmental Microbiology, 2013, 80(4): 1245-1255 ( ).
- DOI: 10.1128/AEM.03037-13
- Kanehara К., Minamisawa К. Complete genome sequence of Bradyrhizobium japonicum J5, isolated from a soybean nodule in Hokkaido, Japan. Genome Announcements, 2017, 5(6): e01619-16 ( ).
- DOI: 10.1128/genomeA.01619-16
- Itakura M., Saeki K., Omor I. H., Yokoyama T., Kaneko T., Tabata S., Ohwada T., Tajima S., Uchiumi T., Honnma K., Fujita K., Iwata H., Saeki Y., Hara Y., IkEda S., Eda S., Mitsui H., Minamisawa K. Genomic comparison of Bradyrhizobium japonicum strains with different symbiotic nitrogen-fixing capabilities and other Bradyrhizobiaceae members. The ISME Journal, 2009, 3(3): 326-339 ( ).
- DOI: 10.1038/ismej.2008.88
- Мунтян В.С., Черкасова М.Е., Андронов Е.Е., Симаров Б.В., Румянцева М.Л. Встречаемость островов в геномах природных штаммов Sinorhizobium meliloti. Генетика, 2016, 52(10): 1126-1133 ( ).
- DOI: 10.7868/S0016675816080105
- Sullivan J.T., Patrick H.N., Lowther W.L., Scott D.B., Ronson C.W. Nodulating strains of Rhizobium loti arise through chromosomal symbiotic gene transfer in the environment. PNAS, 1995, 92(19): 8985-8989 ( ).
- DOI: 10.1073/pnas.92.19.8985
- Barcellos F.G., Menna P., da Silva Batista J.S., Hungria M. Evidence of horizontal transfer of symbiotic genes from a Bradyrhizobium japonicum inoculant strain to indigenous diazotrophs Sinorhizobium (Ensifer) fredii and Bradyrhizobium elkanii in a Brazilian Savannah soil. Applied and Environmental Microbiology, 2007, 73(8): 2635-2643 ( ).
- DOI: 10.1128/AEM.01823-06
- Kobayashi H., Broughton W.J. Fine-tuning of symbiotic genes in rhizobia: flavonoid signal transduction cascade. In: Nitrogen-fixing leguminous symbioses. Nitrogen fixation: origins, applications, and research progress, vol. 7 /M.J. Dilworth, E.K. James, J.I. Sprent, W.E. Newton (eds.). Springer, Dordrecht, 2008: 117-152 ( ).
- DOI: 10.1007/978-1-4020-3548-7_5
- Barnett M.J., Long S.R. The Sinorhizobium meliloti SyrM regulon: effects on global gene expression are mediated by syrA and nodD3. Journal of Bacteriology, 2015, 197: 1792-1806 ( ).
- DOI: 10.1128/JB.02626-14
- Roche P., Maillet F., Plazanet C., Debelle F., Ferro M., Truchet G., Prome J.-C., Denarie J. The common nodABC genes of Rhizobium meliloti are host-range determinants. PNAS, 1996, 93(26): 15305-15310 ( ).
- DOI: 10.1073/pnas.93.26.15305
- Capela D., Carrere S., Batut J. Transcriptome-based identification of the Sinorhizobium meliloti NodD1 regulon. Applied and Environmental Microbiology, 2005, 71(8): 4910-4913 ( ).
- DOI: 10.1128/AEM.71.8.4910-4913.2005
- Shamseldin A. The role of different genes involved in symbiotic nitrogen fixation (review). Global Journal of Biotechnology and Biochemistry, 2013, 8(4): 84-94 ( ).
- DOI: 10.5829/idosi.gjbb.2013.8.4.82103
- Loh J., Stacey G. Nodulation gene regulation in Bradyrhizobium japonicum: a unique integration of global regulatory circuits. Applied and Environmental Microbiology, 2003, 69(1): 10-17 ( ).
- DOI: 10.1128/AEM.69.1.10-17.2003
- Pessi G., Ahrens C.H., Rehrauer H., Lindemann A., Hauser F., Fischer H-M., Hennecke H. Genome-wide transcript analysis of Bradyrhizobium japonicum bacteroids in soybean root nodules. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2007, 20(11): 1353-1363 ( ).
- DOI: 10.1094/MPMI-20-11-1353
- Krause A., Doerfel A., Gottfert M. Mutational and transcriptional analysis of the type III secretion system of Bradyrhizobium japonicum, Molecular Plant-Microbe Interactions, 2002, 15(12): 1228-1235 ( ).
- DOI: 10.1094/MPMI.2002.15.12.1228
- Jimenez-Guerrero I., Perez-Montano F., Medina C., Ollero F.J., Lopez-Baena F.J. NopC is a rhizobium-specific type 3 secretion system effector secreted by Sinorhizobium (Ensifer) fredii HH103. PLoS ONE, 2015, 10(11): e0142866 ( ).
- DOI: 10.1371/journal.pone.0142866
- Zhao R., Liu X.L., Zhang Y.Z., Jiao J., Cui W.J., Zhang B., Wang X.L., Li M.L., Chen Y., Xiong Z.O., Chen W.X., Tian C.F. Adaptive evolution of rhizobial symbiotic compatibility mediated by co-evolved insertion sequences. The ISME Journal, 2018, 12(1): 101-111 ( ).
- DOI: 10.1038/ismej.2017.136
- Torres T.G., Del Papa M.F., Soria-Diaz M.E., Draghi W., Lozano M., Giusti M.L., Manyani H., Megias M., Serrano G.A., Puhler A., Niehaus K., Lagares A., Pistorio M. The nodulation of alfalfa by the acid-tolerant Rhizobium sp. strain LPU83 does not require sulfated forms of lipochitooligosaccharide nodulation signals. Journal of Bacteriology, 2011, 193(1): 30-39 ( 10.1128/JB.01009-10 2011).
- DOI: 10.1128/JB.01009-102011
- Lopez-Baena F.J., Ruiz-Sainz J.E., Rodriguez-Carvajal M.A., Vinardell J.M. Bacterial molecular signals in the Sinorhizobium fredii-soybean symbiosis. International Journal of Molecular Sciences, 2016, 17(5): E755 ( ).
- DOI: 10.3390/ijms17050755
- Vinardell J.M., Acosta-Jurado S., Zehner S. et al. The Sinorhizobium fredii HH103 genome: a comparative analysis with S. fredii strains differing in their symbiotic behavior with soybean. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2015, 28(7): 811-824 ( ).
- DOI: 10.1094/MPMI-12-14-0397-FI
- Румянцева М.Л., Саксаганская А.С., Мунтян В.С., Черкасова М.Е., Симаров Б.В. Структурный полиморфизм генов вирулентности и солеустойчивости Sinorhizobium meliloti. Генетика, 2018, 54(5): 524-534 ( ).
- DOI: 10.7868/S001667581805003X
- Саксаганская А.С., Мунтян В.С., Румянцева М.Л. Анализ структурного разнообразия nod генов в субпопуляциях Sinorhizobium meliloti - симбионтов люцерны. Мат. Межд. науч. конф. PLAMIC2018 "Растения и микроорганизмы: биотехнология будущего". Уфа, 2018: 222.
- Debelle F., Moulin L., Mangin B, Denarie J., Boivin C. Nod genes and Nod signals and the evolution of the Rhizobium legume symbiosis. Acta Biochimica Polonica, 2001, 48(2): 359-365.
- Klipp W. Historical perspective - development of nif genetics and regulation in Klebsiella pneumonia. In: Genetics and regulation of nitrogen fixation in free-living bacteria /W. Klipp, B. Masepohl, O.R. Gallon, W.E. Newton (eds.). Kluwer Academic Publishers, the Netherlands, 2005: 1-25 ( ).
- DOI: 10.1007/1-4020-2179-8
- Баймиев Ан.Х., Иванова Е.С., Гуменко Р.С., Чубукова О.В., Баймиев Ал.Х. Анализ симбиотических генов клубеньковых бактерий бобовых растений Южного Урала. Генетика, 2015, 51(12): 1359-1367 ( ).
- DOI: 10.7868/S001667581511003X
- Chang W.S., Franck W.L., Cytryn E., Jeong S., Joshi T., Emerich D.W., Sadowsky M.J., Xu D., Stacey G. An oligonucleotide microarray resource for transcriptional profiling of Bradyrhizobium japonicum. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2007, 20(10): 1298-1307 ( ).
- DOI: 10.1094/MPMI-20-10-1298
- Becker A., Berges H., Krol E., Bruand C., Ruberg S., Capela D., Lauber E., Meilhoc E., Ampe F., de Bruijn F.J., Fourment J., Francez-Charlot A., Kahn D., Kuster H., Liebe C., Puhler A., Weidner S., Batut J. Global changes in gene expression in Sinorhizobium meliloti 1021 under microoxic and symbiotic conditions. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2004, 17(3): 292-303 ( ).
- DOI: 10.1094/MPMI.2004.17.3.292
- Bueno E., Richardson D.J., Bedmar E.J., Delgado M.J. Expression of Bradyrhizobium japonicum cbb3 terminal oxidase under denitrifying conditions is subjected to redox control. FEMS Microbiology Letters, 2009, 298(1): 20-28 ( ).
- DOI: 10.1111/j.1574-6968.2009.01711.x
- Galperin M.Y., Makarova K.S., Wolf Y.I., Koonin E.V. Expanded microbial genome coverage and improved protein family annotation in the COG database. Nucleic Acids Research, 2015, 43: D261-269 ( ).
- DOI: 10.1093/nar/gku1223
- Онищук О.П., Чижевская Е.П., Курчак О.Н., Андронов Е.Е., Симаров Б.В. Идентификация новых генов клубеньковых бактерий Sinorhizobium meliloti, вовлеченных в контроль эффективности симбиоза с люцерной Medicago sativa. Экологическая генетика, 2014, 12(1): 39-47.
- Онищук О.П., Шарыпова Л.А., Курчак О.Н., Беккер А., Симаров Б.В. Выявление генов Sinorhizobium meliloti, влияющих на синтез поверхностных полисахаридов и конкурентоспособность. Генетика, 2005, 41(12): 1617-1623.
- Yurgel S.N., Sharypova L.A., Simarov B.V., Soberon M., Miranda J., Morera C. Isolation of Sinorhizobium meliloti Tn5 mutants with altered cytochrome terminal oxidase expression and improved symbiotic performance. FEMS Microbiology Letters, 1998, 165(1): 167-173 ( ).
- DOI: 10.1111/j.1574-6968.1998.tb13142.x
- Crespo-Rivas J.C., Navarro-Gomez P., Alias-Villegas C., Shi J., Zhen T., Niu Y., Cuellar V., Moreno J., Cubo T., Vinardell J.M., Ruiz-Sainz J.E., Acosta-Jurado S., Soto M.J. Sinorhizobium fredii HH103 RirA is required for oxidative stress resistance and efficient symbiosis with soybean. International Journal of Molecular Sciences, 2019, 20(787): 1-16 ( ).
- DOI: 10.3390/ijms20030787
- Онищук О.П., Курчак О.Н., Чижевская Е.П., Проворов Н.А., Симаров Б.В. Популяционный полиморфизм клубеньковых бактерий люцерны (Sinorhizobium meliloti) по генам симбиотической эффективности и конкурентоспособности. Сельскохозяйственная биология, 2015, 50(3): 339-344 ( ).
- DOI: 10.15389/agrobiology.2015.3.339rus
- Deaker R., Roughley R.J., Kennedy I.R. Legume seed inoculation technology - a review. Soil Biology and Biochemistry, 2004: 36(8): 1275-1288 ( ).
- DOI: 10.1016/j.soilbio.2004.04.009
- Buntic A.V., Stajkovic-Srbinovic O.S., Knezevic M.M., Kuzmanovic D.Z., Rasulic N.V., Delic D.I. Development of liquid rhizobial inoculants and pre-inoculation of alfalfa seeds. Archives of Biological Sciences, 2018, 71 ( ).
- DOI: 10.2298/ABS181008062B
- Vriezen J.A., de Bruijn F.J., Nüsslein K. Responses of rhizobia to desiccation in relation to osmotic stress, oxygen, and temperature. Applied and Environmental Microbiology, 2007, 73(11): 3451-3459 ( ).
- DOI: 10.1128/AEM.02991-06
- Румянцева М.Л., Мунтян В.С. Клубеньковые бактерии Sinorhizobium meliloti: солеустойчивость и ее генетическая детерминированность. Микробиология, 2015, 84(3): 263-278 ( ).
- DOI: 10.7868/S0026365615030179
- Якименко М.В., Бегун С.А., Сорокина А.И. Сравнительная оценка каталазной активности и устойчивости к неблагоприятным факторам среды штаммов клубеньковых бактерий Bradyrhizobium japonicum и Sinorhizobium fredii селекции ВНИИ сои. Вестник ДВО РАН, 2019, 3: 36-41 ( ).
- DOI: 10.25808/08697698.2019.205.3.006
- Brechenmacher L., Lei Z., Libault M., Findley S., Sugawara M., Sadowsky M.J., Sumner L.W., Stacey G. Soybean metabolites regulated in root hairs in response to the symbiotic bacterium Bradyrhizobium japonicum. Plant Physiology, 2010, 153(4): 1808-1822 ( ).
- DOI: 10.1104/pp.110.157800
- Gourion B., Sulser S., Frunzke J., Francez-Charlot A., Stiefel P., Pessi G., Vorholt J.A., Fischer H.M. The PhyR-EcfG signalling cascade is involved in stress response and symbiotic efficiency in Bradyrhizobium japonicum. Molecular Microbiology, 2009, 73(2): 291-305 ( ).
- DOI: 10.1111/j.1365-2958.2009.06769.x
- Masloboeva N. Role of ECF factors in stress response of Bradyrhizobium japonicum. DISS. ETH No. 20849 ( ).
- DOI: 10.3929/ethz-a-007606640
- Gonzalez J.E., Marketon M.M. Quorum sensing in nitrogen-fixing rhizobia. Microbiology and Molecular Biology Reviews, 2003, 67(4): 574-592 ( ).
- DOI: 10.1128/MMBR.67.4.574-592.2003
- Perez-Montanо F., Jimenez-Guerrero I., Sanchez-Matamoros R.C., Perez-Montanо F., Jimenez-Guerrero I., Rodriguez-Carvajal M.A., Bellogin R.A., Espuny M.R. Rice and bean AHL-mimic quorum-sensing signals specifically interfere with the capacity to form biofilms by plant-associated bacteria. Research in Microbiology, 2013, 164(7): 749-760 ( ).
- DOI: 10.1016/j.resmic.2013.04.001
- Perez-Montanо F., Jimenez-Guerrero I., Del Cerro P., Baena-Ropero I., Lopez-Baena I.J., Ollero F.J., Belloin R., Lloret J., Espuny R. The symbiotic biofilm of Sinorhizobium fredii SMH12, necessary for successful colonization and symbiosis of Glycine max cv Osumi, is regulated by quorum sensing systems and inducing flavonoids via NodD1. PLoS ONE, 2014, 9(8): e105901 ( ).
- DOI: 10.1371/journal.pone.0105901
- Limoli D.H., Jones C.J., Wozniak D.J. Bacterial extracellular polysaccharides in biofilm formation and function. Microbiology Spectrum, 2015, 3(3): MB-0011-2014 ( ).
- DOI: 10.1128/microbiolspec.MB-0011-2014
- Bazaka K., Crawford R.J., Nazarenko E.L., Ivanova E.P. Bacterial extracellular polysaccharides. In: Bacterial adhesion. Advances in experimental medicine and biology, vol. 715 /D. Linke, A. Goldman (eds.). Springer, Dordrecht, 2011: 213-226 ( ).
- DOI: 10.1007/978-94-007-0940-9_13
- Mendis H.C., Madzima T.F., Queiroux C., Jones K.M. Function of succinoglycan polysaccharide in Sinorhizobium meliloti host plant invasion depends on succinylation, not molecular weight. mBio, 2016 7(3): e00606-16 ( ).
- DOI: 10.1128/mBio.00606-16
- Janczarek M. Environmental signals and regulatory pathways that influence exopolysaccharide production in rhizobia. International Journal of Molecular Sciences, 2011, 12(11): 7898-7933 ( ).
- DOI: 10.3390/ijms12117898
- Marczak M., Mazur A., Koper P., Żebrack I.K., Skorupska A. Synthesis of rhizobial exopolysaccharides and their importance for symbiosis with legume plants. Genes, 2017, 8(12): E360 ( ).
- DOI: 10.3390/genes8120360
- Noh J.G., Jeon H.E., So J.S., Chang W.S. Effects of the Bradyrhizobium japonicum waaL (rfaL) gene on hydrophobicity, motility, stress tolerance, and symbiotic relationship with soybeans. International Journal of Molecular Sciences, 2015, 16(8): 16778-16791 ( ).
- DOI: 10.3390/ijms160816778
- Yoshida K., Kim W.-S., Kinehara M., Mukai R., Ashida H., Ikeda H., Fujita Y., Krishnan H.B. Identification of a functional 2-keto-myo-inositol dehydratase gene of Sinorhizobium fredii USDA191 required for myo-inositol utilization. Bioscience, Biotechnology and Biochemistry, 2006, 70(12): 2957-2964 ( ).
- DOI: 10.1271/bbb.60362
- Sanchez С., Itakura M., Mitsui H., Minamisawa K. Linked expressions of nap and nos genes in a Bradyrhizobium japonicum mutant with increased N2O reductase activity. Applied and Environmental Microbiology, 2013, 79(13): 4178-4180 ( ).
- DOI: 10.1128/AEM.00703-13
- Bueno E., Mesa S., Sanchez C., Bedmar E.J., Delgado M.J. NifA is required for maximal expression of denitrification genes in Bradyrhizobium japonicum. Environmental Microbiology, 2010, 12(2): 393-400 ( ).
- DOI: 10.1111/j.1462-2920.2009.02076.x
- Itakura M., Tabata K., Eda S., Mitsui H., Murakami K., Yasuda J., Minamisawa K. Generation of Bradyrhizobium japonicum mutants with increased N2O reductase activity by selection after introduction of a mutated dnaQ gene. Applied and Environmental Microbiology, 2008, 74(23): 7258-7264 ( ).
- DOI: 10.1128/AEM.01850-08
- Хмель И.А., Белик А.С., Зайцева Ю.В., Данилова Н.Н. Quorum sensing и коммуникация бактерий. Вестник Московского университета. Серия 16: Биология, 2008, 1: 28-35.
- Bogino P.C., Nievas F.L., Giordano W. A review: quorum sensing in Bradyrhizobium. Applied Soil Ecology, 2015, 94: 49-58 ( ).
- DOI: 10.1016/j.apsoil.2015.04.016
- Beerenwinkel N., Gunthard H.F., Roth V., Metzner K.J. Challenging and opportunities in estimating viral genetic diversity from next generating sequencing data. Frontiers in Microbiology, 2012, 3: 329 ( ).
- DOI: 10.3389/fmicb.2012.00329