Материалы к гельминтофауне краснобрюхой жерлянки Bombina bombina (Linnaeus, 1761) (Amphibia: Anura) в Саратовской области

Исследования проведены по теме Государственного задания «Изменение, устойчивость и сохранение биологического разнообразия под воздействием глобальных изменений климата и интенсивной антропогенной нагрузки на экосистемы Волжского бассейна»

Краснобрюхая жерлянка Bombina bombina (Linnaeus, 1761) – обычный и широко распространенный вид европейских бесхвостых земноводных [18, 58, 64]. Занимает обширный равнинный ареал в Центральной и Восточной Европе от смешанных подтаежных лесов в его северной части до степных долин рек в южной [13]. Как правило, встречается в речных поймах, где населяет прогреваемые солнцем мелководья озёр и стариц со стоячей водой, илистым дном и травянистой растительностью. Иногда наблюдается в слабо проточных водах (родниках, ручьях), однако песчаных берегов и быстрого течения избегает [1, 3, 4, 8]. Вне поймы выбирает открытые, посросшие кустарником, водоемы (озера, болота, затопленные водой ямы, канавы, копани, кюветы и колеи дорог) на опушках и полянах лесов, в луговых и степных низинах [8, 11]. Обживает искусственные водоемы в промзонах городов и окрестностях сельских поселений (торфяники, противопожарные пруды, карьеры, отстойники, ирригационные каналы и рисовые

чеки), в том числе загрязненные промышленными и сельскохозяйственными химикатами [13, 36].

Активный сезон проводит в воде (по количеству времени проводимого в воде, превосходит даже зеленых лягушек), но способна перемещаться по суше, где и зимует. В питании преобладают насекомые (жуки, двукрылые, перепончатокрылые, клопы) [8]; водный компонент (брюхоногие моллюски, личинки двукрылых) может составлять более половины пищевого рациона [33]. «Брачный пост» отсутствует [13].

Гельминтофауна краснобрюхой жерлянки изучена фрагментарно в разных частях ареала [52]. Более тщательно она исследовалась на западе – в странах Центральной и Восточной Европы: Дании, Германии, Польше, Венгрии и бывшей Чехословакии [71, 72]. В центральной части ареала изучалась в Беларуси [7, 47, 48] и на Украине [12, 15, 17, 46]. Восточная часть ареала краснобрюхой жерлянки располагается в европейской части России. По имеющимся сведениям работы в этом направлении проводились в Калининградской [9], Калужской [41] и Самарской [34-36] областях, Республиках Мордовия [20, 43], Татарстан [29, 30, 44] и Башкортостан [2, 5, 49]. О гельминтах данного хозяина в других регионах России, до сих пор ничего не известно.

Всего у краснобрюхой жерлянки в ареале обитания известно примерно 40 видов гельминтов из четырех систематических групп: цестоды (1), трематоды (22), нематоды (14) и скребни (3) [71, 72]. Из них 13 видов гельминтов каждой из групп паразитируют в личиночной стадии. На территории бывшего СССР у данного вида амфибий зарегистрировано около 25 видов трематод, нематод и скребней; в личиночной стадии отмечено 7 видов трематод [13, 24].

Начало паразитологических исследований в Саратовской области связано с деятельностью С.Д. Лаврова, и.о. хранителя Зоологического музея Казанского университета, работавшего лаборантом на Волжской биологической станции (г. Саратов) в 1906-1909 гг. В 1908 году опубликована его работа «Результаты изслѣдованiя фауны червей рѣки Волги и поемныхъ озеръ у Саратова» [14], посвященная изучению гельминтов рыб и других пресноводных гидробионтов, включая земноводных. Эта работа останется единственной в своем роде для Саратовской области на столетие вперёд. В начале XXI века паразитологические исследования амфибий данного региона возобновились: опубликованы новые данные о гельминтах чесночницы Палла-са [22, 23] и остромордой лягушки [21, 22].

Настоящая работа продолжает серию публикаций по изучению гельминтофауны амфибий Европейской части России [37-40, 42, 51-57]. Цель исследования – характеристика состава и структуры гельминтов, анализ зараженности ими краснобрюхой жерлянки Bombina bombina (Linnaeus, 1761) на территории Саратовской области.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Отлов краснобрюхих жерлянок проводился 28.04.2012 г. в окрестностях г. Аткарск (N: 51.837/E: 45.015) Аткарского р-на Саратовской обл. Местом отлова послужили водоемы поймы р. Медведица бассейна р. Дон. Животные фиксировались в 4%-ом растворе формалина и после многочасового вымачивания в проточной воде исследовались методом полного гельминтологического вскрытия отдельных органов [26]. Всего обследовано 24 экз. амфибий, преимущественно, половозрелых и одноразмерных. Сбор и обработка гельминтологического материала проводили общепринятыми методами [6, 16].

Видовая диагностика гельминтов выполнена по сводкам К.М. Рыжикова с соавторами [24] и В.Е. Сударикова с соавторами [32]. В работе отражены современные представления по систематике трематод [63, 67, 69, 70] и нематод [62]. Статистическая обработка данных произведена в пакете программ Microsoft Excel 2016. В анализе зараженности амфибий приводятся стандартные в паразитологии показатели: экстенсивность (ЭИ, %) и интенсивность (ИИ, minmax, экз.) инвазии, индекс обилия (ИО, экз.) паразитов [50].

Исследование выполнено в лаборатории популяционной экологии Института экологии Волжского бассейна РАН Самарского Федерального исследовательского центра РАН (г. Тольятти, Россия).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

У краснобрюхой жерлянки в исследуемых природных биоценозах Саратовской области зарегистрировано 6 видов гельминтов, относящихся к двум классам: Trematoda – 5 (в том числе, 2 вида на стадии метацеркарий) и Chromadorea – 1. Все виды гельминтов у данного хозяина на территории указанного региона отмечаются впервые. Ниже приводится их систематический список и таблица с указанием локализации и значений показателей инвазии (табл. 1).

TREMATODA: Gorgodera cygnoides (Zeder, 1800), Pneumonoeces variegatus abbreviatus (Rudolphi, 1819) [= Haematoloechus abbreviatus (Bychowsky, 1932)], Diplodiscus subclavatus (Pallas, 1760), Paralepoderma cloacicola (Luhe, 1909), mtc., Tylodelphys excavata (Rudolphi, 1803), mtc.;

CHROMADOREA: Rhabdias bufonis (Schrank, 1788).

Впервые для амфибий Саратовской области отмечены 2 вида трематод: Pneumonoeces variegatus abbreviatus и Tylodelphys excavata , mtc. Большинство видов трематод и нематод – это широко специфичные и полигостальные паразиты бесхвостых земноводных за одним исключением. Подвид Pneumonoeces variegatus abbreviatus (Rudolphi, 1819) у других видов амфибий не встречается и на основании молекулярного анализа был выделен за рубежом в отдельный вид Haematoloechus abbreviatus (Bychowsky, 1932) [65]. Разница в родовых наименованиях появилась с невалидным названием первоначального таксона согласно правилам Международного кодекса зоологической номенклатуры. В 1902 г. основатель рода Haematoloechus Артур Лоосс (Arthur Looss) вынужден был изменить старое наименование на новое – Pneumonoeces , поскольку таксон оказался преоккупированным Карлом Стэлом (Carl Stål) еще в 1874 г. для родового названия одного полужесткокрылого насекомого [28]. Спустя столетие Василь Ткач (Vasyl Tkach) вернул семейству и типовому роду семейства первоначальные наименования [68]. Независимо от проблем систематики в отечественной и зарубежной паразитологии считаем эти наименования синонимами единого специфичного и олигогостального вида трематод для амфибий рода Bombina Oken, 1816.

Таблица 1. Гельминты краснобрюхой жерлянки Bombina bombina L. в Саратовской области

Гельминты	Локализация	ЭИ	ИИ	ИО
Gorgodera cygnoides	мочевой пузырь	4.17	1	0.04
Pneumonoeces variegatus abbreviatus	легкие	50.00	1-7	1.21
Diplodiscus subclavatus	прямая кишка	20.83	1-1	0.21
Paralepoderma cloacicola , mtc.	мускулатура языка	45.83	1-26	5.29
Tylodelphys excavata , mtc.	спинномозговой канал	33.33	1-195	13.38
Rhabdias bufonis	легкие	12.50	1-1	0.13

Примечание: ЭИ – экстенсивность инвазии (%); ИИ – интенсивность инвазии (min-max, экз.); ИО – индекс обилия (экз.) гельминтов

Для трёх видов трематод и нематод, паразитирующих на взрослой стадии развития, краснобрюхая жерлянка является окончательным хозяином; для двух видов трематод на стадии метацеркарий ( Paralepoderma cloacicola, Tylodelphys excavata ) – дополнительным (мета-церкарным).

Все гельминты структурно представляют собой 3 экологические группы в зависимости от способа поступления и особенностей цикла развития. Первая группа (3 вида) включает взрослые стадии (мариты) трематод, циркулирующие по трофическим связям (автогенные биогельминты). Из них Gorgodera cygnoides локализуется в мочевом пузыре, Pneumonoeces variegatus abbreviatus – в лёгких, а Diplodiscus subclavatus – в прямой кишке. Маритами трематод краснобрюхая жерлянка заражается на протяжении всего сезона активности, поедая мелких беспозвоночных гидробионтов – их дополнительных (метацеркарных) хозяев. Для вида Gorgodera cygnoides эту роль играют личинки и имаго стрекоз, циклопы Mesocyclops leuckarti [19]; для Pneumonoeces variegatus abbreviatus – личинки двукрылых Anopheles maculipennis , Culex pipiens и Culex territans [28]. Трематодой Diplodiscus subclavatus амфибии заражаются, случайно проглатывая вместе с водой, илом или пищей ин-цистированных во внешней среде адолескариев [27, 60].

Степень зараженности краснобрюхой жерлянки маритами трематод в Саратовской области варьирует; чаще других встречается Pneumonoeces variegatus abbreviatus (50.00%; 1.21 экз.). Вероятно, это связано с активным потреблением амфибиями этого вида личинок двукрылых, как основного пищевого компонента. Наименьший уровень инвазии характерен для трематоды Gorgodera cygnoides (4.17%; 0.04 экз.), что наглядно отражает трофическую избирательность краснобрюхой жерлянки в пользу употребления в пищу более мелких групп насекомых (табл. 1).

Вторую группу (2 вида) составляют личиночные стадии гельминтов (трематод), не развивающиеся в организме амфибии-хозяина

(аллогенные биогельминты). Метацеркарии Paralepoderma cloacicola локализуются в цистах в мускулатуре языка; Tylodelphys excavata – в спинномозговом канале, но цист не образуют, находясь в подвижном состоянии. Заражение личинками трематод есть следствие перорального и перкутанного проникновения церкарий с последующей миграцией к месту локализации.

Наличие личиночных стадий гельминтов свидетельствует о присутствии в биоценозе хищников более высокого уровня, связанных с жерлянками трофическими отношениями. Пищевые связи лежат в основе циркуляции трематод на завершающих стадиях развития для попадания метацеркарий в организм окончательного хозяина. Таковыми, например, для вида Paralepoderma cloacicola являются змеи (ужи, гадюки) [10, 45, 59]; для Tylodelphys excavata – околоводные голенастые птицы (аисты, цапли, выпи) [31].

Судя по показателям инвазии, метацер-карии Tylodelphys excavata (45.83%; 5.29 экз.) у краснобрюхой жерлянки встречаются чаще, но в меньшем количестве, чем метацеркарии Paralepoderma cloacicola (33.33%; 13.38 экз.), заражающие хозяина реже, но в большем числе (табл. 1). По-видимому, это связано с разной трофической ценностью амфибии в пищевом рационе тех или иных видов змей и птиц.

Третья группа (1 вид) представлена половозрелыми стадиями нематод с прямым циклом развития (автогенные геогельминты). Заражение амфибий видом Rhabdias bufonis происходит, как правило, при контакте с их инвазионными личинками на суше [61, 66], в эксперименте – вследствие потребления наземных беспозвоночных (дождевых червей, брюхоногих моллюсков), являющихся резервуарными (пара-теническими) хозяевами нематод [25]. Зараженность краснобрюхой жерлянки геонематодами невысока (12.50%; 0.13 экз.), что объясняется ее продолжительными периодами посещения водоемов и краткосрочными – суши (табл. 1).

В целом, краснобрюхая жерлянка из отдельной популяции в Саратовской области отличается немногочисленным составом гельминтов и наличием специфичного для хозяина вида трематод. Структура сообщества гельминтов сложна, что характерно для природных популяций, и сформирована доминирующими по числу видов биогельминтами (трематоды); геогельминты (нематоды) представлены единственным видом. Характерна инвазия хозяина личиночными стадиями гельминтов (метацеркарии трематод). Экстенсивность заражения гельминтами в целом не превышает 50%; наибольшая средняя численность (индекс обилия) приходится на метацеркарии трематод. Факторов, ограничивающих степень зараженности краснобрюхой жерлянки гельминтами множество: 1) для марит трематод – это небольшие размеры тела и рта хозяина, а также, как правило, временный характер водоема с обедненной фауной; 2) для личиночных стадий – наличие в биоценозе и численность их окончательных хозяев (змей, околоводных голенастых птиц), и, вероятно, ядовитое действие кожного секрета амфибии.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Сравнительный анализ сообщества гельминтов краснобрюхой жерлянки в Саратовской области с таковыми в Калининградской области [9] и регионами Волжского бассейна [52] показывает их структурное сходство с преобладанием биогельминтов (трематод). При этом, состав гельминтов существенно отличается в разных частях ареала обитания. Отмечено, что общим для амфибий перечисленных регионов является всего один вид – это специфичная для жерлянок трематода Pneumonoeces variegatus abbreviatus [= Haematoloechus abbreviatus ], которая составляет ядро гельминтофауны хозяина. Данное обстоятельство подтверждает отмеченную ранее индивидуальную специфику гельминтофауны краснобрюхой жерлянки [41, 52], носящей локальный или биотопический характер. Полученные данные вносят определенный вклад в изучение гельминтов амфибий Саратовской области и расширяют представления об их распространении на территории Европейской части России.