Материалы к гельминтофауне прудовой лягушки Pelophylax lessonae и серой жабы Bufo bufo (Amphibia, Anura) в Калужской области

Гельминтологические исследования амфибий Калужской области начаты в 2009 г., но на данный момент изучен только один вид – травяная лягушка [19, 20]. Цель сообщения – представить данные о составе гельминтов и особенностях зережения ими прудовой лягушки Pelophylax lessonae (Camerano, 1882) и серой жабы Bufo bufo (Linnaeus, 1758) на территории Калужской области.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Отлов земноводных производился в мае 2016 г. в двух точках Калужской области: 1) серых жаб ловили в окрестностях г. Калуга (N54°28'22,73'' E36°11'55,15''); 2) прудовых лягушек – в д. Гордиково, Перемышль-ского р-на (N54°12'11,23'' E36°09'27,35''). Животных исследовали методом полного гельминтологического вскрытия отдельных органов [13]. Всего обследовано 16 экз. серых жаб и 22 – прудовых лягушек, преимущественно половозрелых и одноразмерных. Сбор, фиксация и камеральная обработка гельминтологического материала проводились общепринятыми методами [1]. Определение гельминтов проведено по сводкам К.М. Рыжикова с соавторами [11] и В.Е. Сударикова с соавторами [16]. Статистическая обработка произведена в пакете программ Microsoft Excel. В анализе зараженности амфибий приводятся общепринятые показатели: экстенсивность (ЭИ, %) и интенсивность (ИИ, min-max, экз.) инвазии, индекс обилия (ИО, экз.) гельминтов.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Всего у исследованных видов бесхвостых земноводных Калужской области зарегистрировано 9 видов гельминтов, относящихся к трематодам: Trematoda – 5 (в том числе, 1 вид на стадии мета-церкарий) и нематодам – 4 (табл. 1). Ниже приводится их систематический список и таблица с указанием локализации и значений показателей инвазии. Trematoda: Pneumonoeces variegatus (Rudolphi, 1819), Skrjabinoeces similis (Looss, 1899), Opisthioglyphe ranae (Froelich, 1791), Pleurogenoides medians (Olsson, 1876), Strigea sphaerula (Rudolphi, 1803), mtc.; Nematoda: Rhabdias bufonis (Schrank, 1788), Oswaldocruzia fi liformis (Goeze, 1782), Cos-mocerca ornata (Dujardin, 1845), Icosiella neglecta (Diesing, 1851).

Прудовая лягушка и серая жаба впервые подвергаются гельминтологическому исследованию в Калужской области, при этом все виды трематод и нематода I. neglecta отмечаются в данном регионе в первый раз.

В составе гельминтов 7 видов – широко специфичные полигостальные и облигатные паразиты бесхвостых земноводных и 2 (трематода S. similis , нематода I. neglecta ) – специфичные олигогостальные для семейства Ranidae. Видов паразитов узко специфичных данным хозяевам не обнаружено. Для 7 видов трематод и нематод амфибии служат окончательными хозяевами; для 1 ( S. sphaerula , mtc.) – дополнительными (метацеркарными) и/или резервуарными. Еще 1 вид трематод ( O. ranae ) совмещает в одной лягушке или особях разного возраста стадии метацеркарий и мариты, и определяет роль земноводных как амфиксени-ческих хозяев.

Прудовая лягушка – Pelophylax lessonae (Camerano, 1882)

У прудовой лягушки в Калужской области отмечено 8 видов гельминтов: Trematoda – 5 (в том числе, 1 вид на стадии метацеркарий) и Nematoda – 3 вида (табл. 1). Всех их можно выделить в 3 экологические группы в зависимости от способа поступления и особенностей цикла развития.

Доминирующая по количеству видов (4) первая группа включает взрослые стадии (мариты) трематод, циркулирующие по трофическим связям (автогенные биогельминты). Из них виды P. variegatus и S. similis локализуются в лёгких, а O. ranae и P. medians – в кишечнике земноводных. Маритами трематод прудовая лягушка заражается в течение всего периода активности, поедая водных беспозвоночных и мелких позвоночных дополнительных хозяев. Для S. similis эту функцию выполняют личинки и имаго стрекоз [7]; для P. variegatus – личинки двукрылых [14]; для P. medians – кроме перечисленных выше, ещё личинки и имаго жуков, ручейников, подёнок, вислокрылок, а также изоподы и бокоплавы [18]. Инвазия видом O. ranae происходит при потреблении брюхоногих моллюсков и каннибализме [2]; отмечена также способность метацеркарий паразита к маритогонии в одной особи хозяина. Зараженность прудовой лягушки маритами трематод в Калужской области невысока; чаще встречается вид P. varigatus (31.82%; 2.14 экз.), что, вероятно, связано с активным потреблением личинок двукрылых (табл. 1).

Вторую группу (2 вида) составляют гельминты, активно (перкутанно) проникающие в организм амфибий из воды (аллогенные биогельминты). Единственный представитель группы от

Таблица 1. Гельминты прудовой лягушки и серой жабы в Калужской области

Гельминты	Локализация	Показатели инвазии
Прудовая лягушка - Pelophylax lessonae (Camerano, 1882)
Pneumonoeces variegatus	лёгкие	31.82(1-17)2.14
Skrjabinoeces similis	лёгкие	4.55(1)0.05
Opisthioglyphe ranae	тонкий кишечник	9.09(4-5)0.41
Pleurogenoides medians	тонкий кишечник	27.27(1-5)0.68
Strigea sphaerula , mtc.	мускулатура горла, языка и конечностей	22.73(1-18)1.09
Oswaldocruzia filiformis	тонкий кишечник	45.45(1-5)1.00
Cosmocerca ornata	прямая кишка	31.82(1-2)0.36
Icosiella neglecta	мускулатура горла, языка и конечностей	72.73(1-13)3.18
Серая (обыкновенная) жаба - Bufo bufo (Linnaeus, 1758)
Pleurogenoides medians	тонкий кишечник	6.25(21)1.31
Rhabdias bufonis	лёгкие	100(1-23)10.56
Oswaldocruzia filiformis	тонкий кишечник	100(14-65)38.63
Cosmocerca ornata	прямая кишка	93.75(1-28)12.31

Примечание: перед скобками – экстенсивность инвазии (ЭИ, %); в скобках – интенсивность инвазии (ИИ, min-max, экз.); за скобками – индекс обилия (ИО, экз.) гельминтов.

трематод – S. sphaerula , метацеркарии которой обнаружены в мускулатуре горла, языка и задних конечностей. Инвазия стригеидами происходит в воде в результате активного перкутанного проникновения церкарий в организм амфибий с последующим их инцистированием. Прудовая лягушка в данном случае является дополнительным (метацеркарным) и/или резервуарным (паратеническим) хозяином S. sphaerula ; окончательными – служат врановые птицы [26]. Судя по показателям инвазии, метацеркарии этого вида трематод редки, но встречаются разово скоплениями (22.73%; 1-18 экз.) (табл. 1).

Вероятно, ко второй группе гельминтов принадлежит и бионематода I. neglecta , развитие которой протекает со сменой хозяев. Инвазионные личинки паразита после гибели промежуточных хозяев – мокрецов – попадают в воду, откуда перкутанно проникают в организм амфибий с последующей локализацией в тканях горла, языка и фасциях бедренной мускулатуры [3, 15]. Для нематоды I. neglecta характерна самая высокая экстенсивность инвазии (72.73%; 3.18 экз.) среди всех гельминтов данного хозяина (табл. 1). Причина этого – полуводный образ жизни прудовой лягушки, а значит тесный контакт с водой, как проводником инвазионного процесса.

Третья группа (2 вида) представлена половозрелыми стадиями нематод с прямым циклом развития, то есть не циркулирующих по трофическим связям (автогенные геогельминты). К ним относятся паразиты кишечника O. fi liformis и C. ornata , которыми лягушки заражаются путём пассивного (перорального) переноса при случайном контакте с инвазионными личинками [25]. Нематода O. fi liformis – типичный паразит наземных земноводных, однако нередко отмечается среди геонематод у прудовой лягушки (45.45%; 1.00 экз.) (табл. 1), что, вероятно, можно объяснить способностью последней к сухопутной миграции в лесной зоне из одного водоема в другой [8].

Сравнительный анализ гельминтофауны прудовой лягушки в Калужской области (8 видов) с таковыми из популяций в Московской (16) и Ивановской (12) областях продемонстрировал их структурное сходство. Вследствие полуводного образа жизни доминирующую роль при её формировании у зелёных лягушек независимо от их местообитания играют взрослые (мариты) и личиночные стадии (мезо- и метацеркарии) трематод. Однако состав трематод в разных выборках существенно варьирует, в отличие от нематод, набор видов которых, напротив, относительно постоянный. Общими для лягушек трёх регионов являются всего 5 видов гельминтов из 17: трематоды P. variegatus , S. similis и O. ranae , нематоды O. fi liformis и C. ornata . Данные различия, главным образом, обусловлены небольшой величиной выборки амфибий из Калужской области (22 экз.) по сравнению с таковыми из Московской (121 экз.) и

Ивановской (132 экз.). Лишним подтверждением этому служит тот факт, что, для последних двух регионов число общих видов гельминтов прудовой лягушки достигает 11 [5, 6].

Во-вторых, различия могут носить локальный биотопический характер. Так как большинство паразитов прудовой лягушки – это биогельминты (трематоды), то решающее значение в становлении ее гельминтофауны в любом местообитании имеют биотические факторы. К таковым относятся: 1) наличие и высокая численность промежуточных и дополнительных хозяев – беспозвоночных (моллюсков, насекомых, ракообразных); 2) наличие окончательных хозяев – позвоночных (рептилий, птиц, млекопитающих); 3) наличие плотных популяций самих амфибий. Абиотические факторы среды также играют определенную роль, особенно в развитии геогельминтов (нематод), однако их влияние на биогельминтов в значительной степени является опосредованным, а значит вторичным.

Итак, делать вывод о значительном сходстве состава гельминтофауны прудовой лягушки в Калужской области при таком скромном объеме выборки преждевременно. Последнее касается всех видов земноводных, ведущих полуводный образ жизни.

Серая (обыкновенная) жаба – Bufo bufo (Linnaeus, 1758)

У серой жабы в Калужской области отмечено 4 вида паразитических червей: Trematoda – 1 и Nematoda – 3 вида (табл. 1). Видовой состав и структура ее гельминтофауны, а также особенности зараженности отдельными видами гельминтов заметно отличаются по сравнению с таковыми у прудовой лягушки.

В составе гельминтов серой жабы доминируют (3 вида) половозрелые стадии нематод с прямым циклом развития (автогенные геогельминты), не циркулирующие по трофическим связям. Поступление Rh. bufonis происходит путем активного перкутанного проникновения из почвы инвазионных личинок, мигрирующих затем с лимфо- и кровотоком к месту локализации – в лёгкие, где и достигают половой зрелости [24]; либо через резервуарных хозяев – моллюсков, олигохет [12]. Остальные виды нематод паразитируют в кишечнике, куда попадают в результате пассивного (перорального) переноса при случайном контакте хозяина с инвазионными личинками [25]. Зараженность серой жабы геонематодами достигает максимума для видов O. fi liformis (100%; 38.53 экз.) и Rh. bufonis (100%; 10.56 экз.) (табл. 1). Это является следствием наземного образа жизни амфибии, которая значительную часть суток проводит на поверхности почвы в тесном контакте с яйцами нематод.

Единственный из трематод – вид P. medians – паразитирует на стадии мариты (автогенные биогельминты) в тонком кишечнике. Представители этого класса и группы гельминтов являются редкими паразитами серой жабы с характерными низкими значениями показателей инвазии и зачастую известны по единичным находкам [11]. Это подтверждается и данными по г. Калуге, где экстенсивность инвазии упомянутым видом также незначительна (6.25%) (табл. 1). Жабам свойственен «брачный пост», поэтому заражение трематодами возможно лишь в том случае, если амфибия случайно проглотит в воде их дополнительных хозяев во время кратковременного пребывания в водоемах весной. Для трематоды P. medians, например, таковыми служат равноногие ракообразные, бокоплавы, а также личинки насекомых [18].

Отсутствие у серой жабы личиночных стадий гельминтов (аллогенных биогельминтов), объясняется не столько спецификой её наземного образа жизни, а в большей степени морфо-физиологическими особенностями. Секрет ядовитых желез жаб обладает губительным действием на разные группы свободноживущих и паразитических беспозвоночных [21], а кожа отличается значительной плотностью, что может служить препятствием для перкутанного проникновения инвазионных личинок в их организм. Трудности в заражении жаб личинками гельминтов делают это семейство амфибий весьма неудобным для роли промежуточного (дополнительного) и/или резервуарного хозяина и, как правило, исключают его из циркуляции паразитов позвоночных верхних трофических уровней: рептилий, птиц и млекопитающих. В тех случаях, когда заражение личинками трематод всё же случается, например, путем пассивного (перорального) переноса церкарий в воде, жабы зачастую в дальнейшем выступают в качестве их элиминаторов.

В структурном аспекте гельминтофауна серой жабы в Калужской области (4 вида) мало чем отличается от таковых в других регионах Верхней Волги, например, в Вологодской (7) или Костромской (5) областях. Вследствие наземного образа жизни хозяина, в любом из биоценозов её основу всегда составляют геонематоды Rh. bufonis и O. fi liformis , зараженность которыми стабильно очень высока. Более того, эти виды являются единственными общими паразитами для данного хозяина во всех исследованных местообитаниях; нематода C. ornata встречается реже и, например, не была найдена у серой жабы в Костромской области [9]. Находки биогельминтов (трематод) у данного хозяина, как правило, случайны, при этом половозрелые стадии (мариты) встречаются чаще, чем личиночные (мезо- и метацеркарии). Набор видов трематод придает гельминтофауне серой жабы индивидуальную специфику и обычно носит биотопический характер. Для примера отметим находки видов Gorgodera varsoviensis

Sinitzin, 1905 у амфибий Костромской [9] области и Pleurogenes claviger (Rudolphi, 1819) – в Вологодской [10]. Таким образом, можно говорить исключительно о сходстве нематодофауны серой жабы в Калужской области с опубликованными ранее материалами [23].

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Наибольшее разнообразие гельминтов отмечено у прудовой лягушки (8 видов); меньшее – у серой жабы (4). Общими для обоих видов амфибий являются 3 вида паразитических червей: трематода P. medians , нематоды O. fi liformis и C. ornata (табл. 1). Характер состава гельминтов и уровень зараженности ими хозяина определяются спецификой экологической ниши последнего, которая, в свою очередь, зависит от образа его жизни, тесноты связи с водной и наземной средой обитания и широты спектра питания.

Полученные данные дополняют сведения о гельминтофауне земноводных Калужской области, и с учётом ранее опубликованных материалов [19, 20, 23] число видов гельминтов достигает 13 из трёх таксономических групп: Monogenea (1), Trematoda (6) и Nematoda (6).