Методические подходы к экспериментальному тестированию резистентности клеток опухоли человека к химиотерапии
Автор: Кирсанов Кирилл Игоревич, Кузин Константин Александрович, Фетисов Тимур Игоревич, Лесовая Екатерина Андреевна, Белицкий Геннадий Альтерович, Якубовская Марианна Геннадиевна
Журнал: Сибирский онкологический журнал @siboncoj
Рубрика: Обзоры
Статья в выпуске: 3 т.19, 2020 года.
Бесплатный доступ
Цель исследования - анализ существующих методических подходов к экспериментальному тестированию резистентности к химиотерапии и оценка перспектив их дальнейшего применения. Материал и методы. При подготовке обзора были проанализированы статьи по теме экспериментального тестирования резистентности опухоли к химиопрепаратам, имеющиеся в информационных базах биомедицинской литературы SciVerse Scopus (748), PubMed (1727), Web of Science (1025), РИНЦ (125). Для получения полнотекстовых документов были использованы электронные ресурсы Research Gate, РИНЦ, КиберЛенинка. В тексте обзора были процитированы 42 современные публикации (2012-19 гг.), а также 18 статей основоположников методик, анализируемых в обзоре, которые используются и в наши дни. Результаты. В обзоре рассмотрены особенности основных методов оценки резистентности/чувствительности опухолевых клеток, получаемых из биопсийного/операционного материала к различным химиопрепаратам при их культивировании in vitro в монослое и суспензионных культурах, в виде сфероидов, гисто- и органокультур, а также при получении in vivo ксенографтов опухоли на иммунодефицитных мышах. При тестировании в качестве основных оцениваемых характеристик опухолевых клеток рассматриваются пролиферативная и метаболическая активность, уровень клеточной гибели. При этом основными показателями выступают интенсивность синтеза ДНК, уровень белка или АТФ в клетке, активность NADН-дегидрогеназ, уровень апоптоза, целостность клеточных структур. Обсуждены преимущества и недостатки описываемых методов, а также перспективы их дальнейшего применения. Заключение. За прошедшие полвека использования экспериментального тестирования резистентности опухолевых клеток в целях персонализации химиотерапевтического лечения произошедшая эволюция методических подходов заключалась в повышении безопасности их проведения и чувствительности за счет использования флуоресцентных соединений. Общий вектор совершенствования экспериментов по персонализации химиотерапии опухолей направлен на приближение условий эксперимента к процессам, происходящим в организме человека. Каждый из этих методов имеет свой диапазон предсказательной силы и при адекватном использовании может дать полезный ориентир для лечения.
Опухоль, культура клеток, гистокультуры, сфероиды, ксенографты, цитостатики, таргетные препараты, резистентность
Короткий адрес: https://sciup.org/140254344
IDR: 140254344 | DOI: 10.21294/1814-4861-2020-19-3-122-136
Список литературы Методические подходы к экспериментальному тестированию резистентности клеток опухоли человека к химиотерапии
- Имянитов Е.Н. Фундаментальная онкология в 2017 году: обзор наиболее интересных открытий. Практическая онкология. 2018; 19(1): 1-15. [Imyanitov E.N. Basic science in oncology: year 2017 overview. Practical Oncology. 2018; 19(1): 1-15. (in Russian)].
- Моисеенко Ф.М. Эволюция резистентности рака легкого к терапии ингибиторами EGFR: новые аспекты. Практическая онкология. 2018; 19(2): 106-16. [MoiseenkoF.V. Evolution of tyrosine kinase resistance in egfr mutated non-small cell lung cancer. Practical Oncology. 2018; 19(2): 106-16. (in Russian)].
- Vogel C.L., Cobleigh M.A., TripathyD., GutheilJ.C, Harris L.N., FehrenbacherL., SlamonD.J., MurphyM, Novotny W.F., BurchmoreM, ShakS., Stewart S.J., PressM. Efficacy and safety oftrastuzumab as a single agent in first-line treatment of HER2-overexpressing metastatic breast cancer. J Clin Oncol. 2002 Feb 1; 20(3): 719-26. doi: 10.1200/JC0.2002.20.3.719.
- Mitsudomi T, Morita S., Yatabe Y, NegoroS., OkamotoI., Tsurutani J., Seto T., Satouchi M., Tada H., Hirashima T., Asami K., Katakami N., TakadaM, YoshiokaH., ShibataK., KudohS., ShimizuE., SaitoH., ToyookaS., Nakagawa K., Fukuoka M.; West Japan Oncology Group. Gefitinib versus cisplatin plus docetaxel in patients with non-small-cell lung cancer harbouring mutations of the epidermal growth factor receptor (WJT0G3405): an open label, randomised phase 3 trial. Lancet Oncol. 2010; 11(2): 121-8. doi: 10.1016/S1470-2045(09)70364-X.
- ФеденкоАА. Таргетная терапия в лечении сарком мягких тканей. Практическая онкология. 2013; 14(2): 122126. [Fedenko A.A. Targeted therapy in soft tissue sarcomas. Practical Oncology. 2013; 14(2): 122126. (in Russian).].
- Volm M., Efferth T. Prediction of Cancer Drug Resistance and Implications for Personalized Medicine. Front Oncol. 2015 Dec 17; 5: 282. doi: 10.3389/fonc.2015.00282.
- Abo-Bakr A., Mossallam G., El Azhary N., Hafez H., Badawy R. Impact of CYP1A1, GSTP1 and XRCC1 genes polymorphisms on toxicity and response to chemotherapy in childhood acute lymphoblastic leukemia. J Egypt Natl Canc Inst. 2017 Sep; 29(3): 127-133. doi: 10.1016/j. jnci.2017.07.002.
- Чубенко В.А. Осложнения таргетной терапии. Практическая онкология. 2010; 11(3): 192-202. [Chubenko VA. Complications oftargeted therapy. Practical Oncology. 2010; 11(3): 192-202. (in Russian)].
- BlackM.M., SpeerF.D. Further observations on the effects of cancer chemotherapeutic agents on the in vitro dehydrogenase activity of cancer tissue. J Natl Cancer Inst. 1954 Apr; 14(5): 1147-58.
- Schinkothe T., Haeger S., Gabri M.R. Practical guidelines for diagnostic use of in vitro chemosensitivity tests. Anticancer Res. 2007 May-Jun; 27(3A): 1365-7.
- Bussmann L., Busch C.J., Lorincz B.B., Rieckmann T., Block A., Knecht R. Perspectives in chemosensitivity and chemoresistance assays and their implementation in head and neck cancer. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2016 Dec; 273(12): 4073-4080. doi: 10.1007/s00405-015-3893-1.
- Чернов А.Н., Калюнов В.Н., Конопля Н.Е. Разработка варианта метода оценки чувствительности клеток интракраниальных новообразований к химиотерапевтическим препаратам in vitro. Злокачественные опухоли. 2015; 3: 40-52. [ChernovA.N., Kaljunov V.N., Konoplja N.E. Developing options for method of assessing the sensitivity of cells intracranial neoplasms to chemotherapeutics in vitro. Malignant Tumoursis. 2015; 3: 40-52. (in Russian)].
- BursteinH.J., ManguP.B., Somerfield M.R., SchragD., SamsonD., Holt L., Zelman D., Ajani J.A.; American Society of Clinical Oncology. American Society of Clinical Oncology clinical practice guideline update on the use of chemotherapy sensitivity and resistance assays. J Clin Oncol. 2011 Aug 20; 29(24): 3328-30. doi: 10.1200/JCO.2011.36.0354.
- Свирновский А.И., Сергиенко Т. Ф., Алейникова О.В., Шман Т.В., Смирнова Л.А., Колбаско Л.В., Васюков В.В., Тарас И.Б., Бакун А.В., Василевич А.С., Стежкин А.В., ДрейчукНА. Скрининг лекарственной чувствительности лейкозных клеток как вариант персонификации терапии опухолевых заболеваний лимфоидной ткани. Здравоохранение (Минск). 2012; 7: 8-13. [Svirnovski A.I., Sergienko T.F., Aleinikova O.V., ShmanT.V, SmirnovaLA.,KolbascoL.V,PasiukovV.V., TarasI.B.,Bakun A.V, VasilevichA.S., StezhkinA.V.,DreichukN.A. Screening of leukemic cell drug sensitivity as variant of personification therapy for lymphoid tissue tumor diseases. Healthcare (Minsk). 2012; 7: 8-13. (in Russian)].
- Sueblinvong T., Ghebre R., Iizuka Y, Pambuccian S.E., Isaksson VogelR., Skubitz A.P., BazzaroM. Establishment, characterization and downstream application of primary ovarian cancer cells derived from solid tumors. PLoS One. 2012; 7(11): e50519. doi: 10.1371/journal.pone.0050519.
- Yoon Y.S., Kim J.C. Recent applications of chemosensitivity tests for colorectal cancer treatment. World J Gastroenterol. 2014 Nov 28; 20(44): 16398-408. doi: 10.3748/wjg.v20.i44.16398.
- Hsieh C.H., Chen Y.D., Huang S.F., WangH.M., WuM.H. The effect of primary cancer cell culture models on the results of drug chemosensitivity assays: the application of perfusion microbioreactor system as cell culture vessel. Biomed Res Int. 2015; 2015: 470283. doi: 10.1155/2015/470283.
- Kato R., Hasegawa K., Achiwa Y., Okamoto H., Torii Y., Oe S., Udagawa Y. Predicting nedaplatin sensitivity of cervical cancer using the his-toculture drug response assay. Eur J Gynaecol Oncol. 2011; 32(4): 381-6.
- Kravtsov V.D., Daniel T.O., Koury M.J. Comparative analysis of different methodological approaches to the in vitro study of drug-induced apoptosis. Am J Pathol. 1999 Oct; 155(4): 132739. doi: 10.1016/S0002-9440(10)65235-2.
- Kern D.H., Sondak V.K., Morgan C.R., Hildebrand-Zanki S.U. Clinical application of the thymidine incorporation assay. Ann Clin Lab Sci. 1987; 17(6): 383-8.
- Hoffman R.M. Clinical Correlation of the Histoculture Drug Response Assay for Head and Neck Cancer. Methods Mol Biol. 2018; 1760: 83-92. doi: 10.1007/978-1-4939-7745-1_9.
- Busch M., Papior D., Stephan H., Dünker N. Characterization of etoposide- and cisplatin-chemoresistant retinoblastoma cell lines. Oncol Rep. 2018 Jan; 39(1): 160-172. doi: 10.3892/or.2017.6100.
- Su Y.K., Bamodu O.A., Tzeng Y.M., HsiaoM., Yeh C.T., Lin C.M. Ovatodiolide inhibits the oncogenicity and cancer stem cell-like pheno-type of glioblastoma cells, as well as potentiate the anticancer effect of temozolomide. Phytomedicine. 2019 Aug; 61: 152840. doi: 10.1016/j. phymed.2019.152840.
- Arienti C., TeseiA., Verdecchia GM., FramariniM., Virzi S., GrassiA., Scarpi E., Turci L., Silvestrini R., Amadori D., Zoli W. Role of conventional chemosensitivity test and tissue biomarker expression in predicting response to treatment of peritoneal carcinomatosis from colon cancer. Clin Colorectal Cancer. 2013 Jun; 12(2): 122-7. doi: 10.1016/j.clcc.2012.11.006.
- Stepanenko A.A., Dmitrenko V.V. Pitfalls of the MTT assay: Direct and off-target effects of inhibitors can result in over/underestimation of cell viability. Gene. 2015 Dec 15; 574(2): 193-203. doi: 10.1016/j. gene.2015.08.009.
- Liu Z., Yang W., Long G., Wei C. Trace Elements and Chemotherapy Sensitivity. Biol Trace Elem Res. 2016 Oct; 173(2): 28390. doi: 10.1007/ s12011-016-0667-6.
- Xu X., Dai H., Zhao Y., Wang Y., Xu X., Qian Z., ChenX. In vitro chemosensitivity assay of ascites in epithelial ovarian cancer. Eur J Gy-naecol Oncol. 2013; 34(6): 559-64.
- Jung P.S., Kim D.Y., Kim M.B., Lee S.W., Kim J.H., Kim Y.M., Kim Y.T., Hoffman RM., Nam J.H. Progression-free survival is accurately predicted in patients treated with chemotherapy for epithelial ovarian cancer by the histoculture drug response assay in a prospective correlative clinical trial at a single institution. Anticancer Res. 2013 Mar; 33(3): 1029-34.
- Yu T., Lin J., Zhao J., Huang W., Zeng L., Fang Z., Xu N. A simple in vitro tumor chemosensitivity assay based on cell penetrating peptide tagged luciferase. PLoS One. 2017 Nov 10; 12(11): e0186184. doi: 10.1371/journal.pone.0186184.
- Ge W.Q., Pu J.X., Zheng S.Y. Clinical application of the adenosine triphosphate-based response assay in intravesical chemotherapy for superficial bladder cancer. Asian Pac J Cancer Prev. 2012; 13(2): 689-92. doi: 10.7314/ apjcp.2012.13.2.689.
- HetlandT.E., Kxrn J., SkredeM., SandstadB., Tropé C., DavidsonB., Fl0renes V.A. Predicting platinum resistance in primary advanced ovarian cancer patients with an in vitro resistance index. Cancer Chemother Pharmacol. 2012 May; 69(5): 1307-14. doi: 10.1007/s00280-012-1835-9.
- Linz U, Ulus B, Neuloh G., Clusmann H, Oertel M, Nolte K, Weis J., Heussen N., Gilsbach J.M. Can in-vitro chemoresponse assays help find new treatment regimens for malignant gliomas ? Anticancer Drugs. 2014 Apr; 25(4): 375-84. doi: 10.1097/CAD.0000000000000062.
- Kwon H.Y, Kim I.K, Kang J., Sohn S.K., Lee K.Y. In Vitro Adenosine Triphosphate-Based Chemotherapy Response Assay as a Predictor of Clinical Response to Fluorouracil-Based Adjuvant Chemotherapy in Stage II Colorectal Cancer. Cancer Res Treat. 2016 Jul; 48(3): 970-7. doi: 10.4143/crt.2015.140.
- Park J.S., Kim J.K., YoonD.S. Correlation of Early Recurrence With In Vitro Adenosine Triphosphate Based Chemotherapy Response Assay in Pancreas Cancer With Postoperative Gemcitabine Chemotherapy. J Clin Lab Anal. 2016 Nov; 30(6): 804-810. doi: 10.1002/jcla.21940.
- Chang J., Lee A., Lee J., Lim W., Sung S.H., Moon B.I. Correlation between the molecular subtype of breast cancer and the in vitro adenosine triphosphate-based chemosensitivity assay. J Korean Surg Soc. 2013 Jun; 84(6): 313-20. doi: 10.4174/jkss.2013.84.6.313.
- Rodríguez-CorralesJ.A., JosanJ.S. Resazurin Live Cell Assay: Setup and Fine-Tuning for Reliable Cytotoxicity Results. Methods Mol Biol. 2017; 1647: 207-219. doi: 10.1007/978-1-4939-7201-2_14.
- Präbst K., EngelhardtH., RinggelerS., HübnerH. Basic Colorimetric Proliferation Assays: MTT, WST, and Resazurin. Methods Mol Biol. 2017; 1601: 1-17. doi: 10.1007/978-1-4939-6960-9_1.
- Walzl A., Unger C., Kramer N., Unterleuthner D., Scherzer M., Hengstschläger M., Schwanzer-Pfeiffer D., Dolznig H. The Resazurin Reduction Assay Can Distinguish Cytotoxic from Cytostatic Compounds in Spheroid Screening Assays. J Biomol Screen. 2014 Aug; 19(7): 1047-59. doi: 10.1177/1087057114532352.
- Galderisi F., Stork L., Li J., Mori M., Mongoue-Tchokote S., Huang J. Flow cytometric chemosensitivity assay as a predictive tool of early clinical response in acute lymphoblastic leukemia. Pediatr Blood Cancer. 2009 Oct; 53(4): 543-50. doi: 10.1002/pbc.22119.
- Bosserman L., Prendergast F., Herbst R., Fleisher M., Salom E., Strickland S., Raptis A., Hallquist A., Perree M., Rajurkar S., Karimi M., Rogers K., Davidson D., Willis C., Penalver M., Homesley H., Burrell M., Garrett A., Rutledge J., ChernickM., Presant C.A. The microculture-kinetic (MiCK) assay: the role of a drug-induced apoptosis assay in drug development and clinical care. Cancer Res. 2012 Aug 15; 72(16): 3901-5. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-12-0681.
- Strickland S.A., Raptis A., Hallquist A., Rutledge J., Chernick M., Perree M., Talbott M.S., Presant C.A. Correlation of the microculture-kinetic drug-induced apoptosis assay with patient outcomes in initial treatment of adult acute myelocytic leukemia. Leuk Lymphoma. 2013; 54(3): 528-34. doi: 10.3109/10428194.2012.722217.
- Weisenthal L.M. Differential Staining Cytotoxicity assay: a review. Methods Mol Biol. 2011; 731: 259-83. doi: 10.1007/978-1-61779-080-5_22.
- Chandrasekaran S., Giang U.B., Xu L., DeLouise L.A. In vitro assays for determining the metastatic potential of melanoma cell lines with characterized in vivo invasiveness. Biomed Microdevices. 2016 Oct; 18(5): 89. doi: 10.1007/s10544-016-0104-9.
- Fiebig H.H., Maier A., Burger A.M. Clonogenic assay with established human tumour xenografts: correlation of in vitro to in vivo activity as a basis for anticancer drug discovery. Eur J Cancer. 2004 Apr; 40(6): 802-20. doi: 10.1016/j.ejca.2004.01.009.
- Чернов А.Н., БаранцевичЕ.П., Калюнов В.Н., ГалагудзаМ.М. Методы подбора in vitro химиопрепаратов для индивидуальной химиотерапии злокачественных новообразований пациентов. Трансляционная медицина. 2018; 5(1): 45-65. [Chernov A.N., Ba-rantsevich E.P., Kalunov V.N., Galagudza M.M. The methods of in vitro selection of chemotherapeutic druds for individual chemotherapy of maligant tumors in patinets. Translational Medicine. 2018; 5(3): 45-65. (in Russian)]. doi: 10.18705/2311-4495-2018-5-3-45-65.
- Kawamura M., Gika M., Abiko T., Inoue Y., Oyama T., Izumi Y., Kobayashi H., Kobayashi K. Clinical evaluation of chemosensitivity testing for patients with unresectable non-small cell lung cancer (NSCLC) using collagen gel droplet embedded culture drug sensitivity test (CD-DST). Cancer Chemother Pharmacol. 2007 Mar; 59(4): 507-13. doi: 10.1007/ s00280-006-0292-8.
- HigashiyamaM., OdaK., Okami J., Maeda J., KodamaK., TakamiK., Morinaga K., Takano T., Kobayashi H. In vitro-chemosensitivity test using the collagen gel droplet embedded culture drug test (CD-DST) for malignant pleural mesothelioma: possibility of clinical application. Ann Thorac Cardiovasc Surg. 2008 Dec; 14(6): 355-62.
- NagourneyR.A. Ex vivo programmed cell death and the prediction of response to chemotherapy. Curr Treat Options Oncol. 2006 Mar; 7(2): 103-10. doi: 10.1007/s 11864-006-0045-2.
- Stengl A., Horl D., Leonhardt H., Helma J. A Simple and Sensitive High-Content Assay for the Characterization of Antiproliferative Therapeutic Antibodies. SLAS Discov. 2017 Mar; 22(3): 309-315. doi: 10.1177/1087057116677821.
- Duellman S.J., Zhou W., MeisenheimerP., Vidugiris G., Cali J.J., Gautam P., WennerbergK., Vidugiriene J. Bioluminescent, Nonlytic, RealTime Cell Viability Assay and Use in Inhibitor Screening. Assay Drug Dev Technol. 2015 Oct; 13(8): 456-65. doi: 10.1089/adt.2015.669.
- Hsieh J.H., Huang R, Lin J.A., Sedykh A., Zhao J., Tice R.R., Paules R.S., Xia M., Auerbach S.S. Real-time cell toxicity profiling of Tox21 10K compounds reveals cytotoxicity dependent toxicity pathway linkage. PLoS One. 2017 May 22; 12(5): e0177902. doi: 10.1371/journal. pone.0177902.
- Mahfouzi S.H., Amoabediny G., Doryab A., Safiabadi-Tali S.H., Ghanei M. Noninvasive Real-Time Assessment of Cell Viability in a Three-Dimensional Tissue. Tissue Eng Part C Methods. 2018 Apr; 24(4): 197-204. doi: 10.1089/ten.TEC.2017.0371.
- ChangK.T., Chang Y.J., Chen C.L., Wang Y.N. Multichannel lens-free CMOS sensors for real-time monitoring of cell growth. Electrophore-sis. 2015 Feb; 36(3): 413-9. doi: 10.1002/elps.201400272.
- Wu H., Yang Y., Bagnaninchi P.O., Jia J. Electrical impedance tomography for real-time and label-free cellular viability assays of 3D tumour spheroids. Analyst. 2018 Aug 20; 143(17): 4189-4198. doi: 10.1039/c8an00729b.
- Pan Y., Hu N., Wei X., Gong L., Zhang B., Wan H., Wang P. 3D cell-based biosensor for cell viability and drug assessment by 3D electric cell/matrigel-substrate impedance sensing. Biosens Bioelectron. 2019 Apr 1; 130: 344-351. doi: 10.1016/j.bios.2018.09.046.
- LeeR., Kim J., Kim S. Y., Jang S.M., Lee S.M., Choi I.H., Park S. W., Shin J.S., Yoo K.H. Capacitance-based assay for real-time monitoring of endocytosis and cell viability. Lab Chip. 2012 Jul; 12(13): 2377-84. doi: 10.1039/c2lc21236f.
- Lupold S.E., Johnson T., Chowdhury W.H., Rodriguez R. A real time Metridia luciferase based non-invasive reporter assay of mammalian cell viability and cytotoxicity via the p-actin promoter and enhancer. PLoS One. 2012; 7(5): e36535. doi: 10.1371/journal.pone.0036535.
- Suonio E., Lipponen P., Maenpaa J., Syrjanen K., Kangas L., Tuomisto L. Mitotic index in the subrenal capsule assay as an indicator of the chemosensitivity of ovarian cancer. Cancer Chemother Pharmacol. 1997; 41(1): 15-21. doi: 10.1007/s002800050702.
- Xu C., Li X., Liu P., Li M., Luo F. Patient-derived xenograft mouse models: A high fidelity tool for individualized medicine. Oncol Lett. 2019 Jan; 17(1): 3-10. doi: 10.3892/ol.2018.9583.
- ShultzL.D., LyonsB.L., BurzenskiL.M., GottB., ChenX., Chaleff S., KotbM., Gillies S.D., KingM., Mangada J., GreinerD.L., HandgretingerR. Human lymphoid and myeloid cell development in NOD/LtSz-scid IL2R gamma null mice engrafted with mobilized human hemopoietic stem cells. J Immunol. 2005 May 15; 174(10): 6477-89. doi: 10.4049/jimmu-nol.174.10.6477.
- MoroM., Bertolini G., TortoretoM., Pastorino U., Sozzi G., RozL. Patient-derived xenografts of non small cell lung cancer: resurgence of an old model for investigation of modern concepts of tailored therapy and cancer stem cells. J Biomed Biotechnol. 2012; 2012: 568567. doi: 10.1155/2012/568567.
- Bankert R.B., Balu-IyerS. V., OdunsiK., ShultzL.D., KelleherR.J.Jr., Barnas J.L., Simpson-AbelsonM., ParsonsR., YokotaS.J. Humanized mouse model of ovarian cancer recapitulates patient solid tumor progression, ascites formation, and metastasis. PLoS One. 2011; 6(9): e24420. doi: 10.1371/ journal.pone.0024420.
- Aparicio S., HidalgoM., KungA.L. Examining the utility of patient-derived xenograft mouse models. Nat Rev Cancer. 2015 May; 15(5): 311-6. doi: 10.1038/nrc3944.
- Xie B.Y., Wu A.W. Organoid Culture of Isolated Cells from Patient-derived Tissues with Colorectal Cancer. Chin Med J (Engl). 2016 Oct 20; 129(20): 2469-2475. doi: 10.4103/0366-6999.191782.
- Hoffman R.M. Patient-Derived Orthotopic Xenograft (PDOX) Models of Melanoma. Int J Mol Sci. 2017 Aug 31;18(9). doi: 10.3390/ ijms18091875.
- Hauge A., Wegner C.S., Gaustad J.V., Simonsen T.G., Andersen L.M.K., Rofstad E.K. DCE-MRI of patient-derived xenograft models of uterine cervix carcinoma: associations with parameters of the tumor microenvironment. J Transl Med. 2017 Nov 3; 15(1): 225. doi: 10.1186/ s12967-017-1331-4.
- Park J.H., Zhao M., Oshiro H., Miyake K., Higuchi T., Reynoso J., Razmjooei S., BouvetM., Clary B., Zhang Z., Sugisawa N., Yamamoto J., Singh S.R., HoffmanR.M. Peritoneal Metastases in a Patient-derived Orthotopic Xenograft (PDOX) Model of Colon Cancer Imaged Non-invasively via Red Fluorescent Protein Labeled Stromal Cells. Anticancer Res. 2019 Jul; 39(7): 3463-3467. doi: 10.21873/anticanres.13492.
- Blomme A., Van Simaeys G., Doumont G., Costanza B., Bellier J., Otaka Y., Sherer F., Lovinfosse P., Boutry S., Palacios A.P., De Pauw E., Hirano T., Yokobori T., Hustinx R., Bellahcene A., Delvenne P., Detry O., Goldman S., NishiyamaM, Castronovo V., Turtoi A. Murine stroma adopts a human-like metabolic phenotype in the PDX model of colorectal cancer and liver metastases. Oncogene. 2018 Mar; 37(9): 1237-1250. doi: 10.1038/ s41388-017-0018-x.
- Ben-David U, Ha G., Tseng Y.Y., GreenwaldN.F., Oh C, Shih J., McFarland JM, Wong B., Boehm J.S., Beroukhim R, Golub T.R. Patient-derived xenografts undergo mouse-specific tumor evolution. Nat Genet. 2017 Nov; 49(11): 1567-1575. doi: 10.1038/ng.3967.
- StewartE, FedericoSM., ChenX., Shelat AA., Bradley C., GordonB., Karlstrom A., Twarog N.R., Clay M.R., Bahrami A., Freeman B.B., Xu B., Zhou X., Wu J., Honnell V., OcarzM., Blankenship K., Dapper J., Mardis E.R., Wilson R.K., Downing J., Zhang J., Easton J., Pappo A., Dyer MA. Orthotopic patient-derived xenografts of paediatric solid tumours. Nature. 2017 Sep 7; 549(7670): 96-100. doi: 10.1038/nature23647.
- Mas C., BodaB., CaulFutyM., Huang S., WisniewskiL., Constant S. Establishment of a tumour-stroma airway model (OncoCilAir) to accelerate the development of human therapies against lung cancer. Altern Lab Anim. 2016 Oct; 44(5): 479-485. doi: 10.1177/026119291604400509.