Молекулярно-генетические методы в исследовании таксономии и специфической идентификации токсинпродуцирующих грибов рода Fusarium: успехи и проблемы

Автор: Стахеев А.А., Самохвалова Л.В., Рязанцев Д.Ю., Завриев С.К.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Обзоры

Статья в выпуске: 3 т.51, 2016 года.

Бесплатный доступ

Аскомицетные рода Fusarium, выделенного в качестве отдельной таксономической группы в 1809 году Генрихом Фридрихом Линком (Heinrich Friedrich Link), распространены по всему миру и занимают различные экологические ниши. Их обнаруживают в почве и растениях в качестве эндофитов, сапротрофов либо паразитов. Заболевания сельскохозяйственных культур, вызванные представителями рода Fusarium, ежегодно наносят существенный ущерб, выражаемый сотнями миллионов долларов. Помимо снижения урожая и ухудшения его качества, опасность заражения культурных растений возбудителями фузариоза обусловлена их способностью продуцировать токсические метаболиты (фузариотоксины). В 1930-1940-х годах потребление перезимовавшего в поле зерна, содержащего фузариотоксины, привело к гибели десятков тысяч людей в Поволжье и на Урале. Приведенные факты делают необходимым тщательное изучение морфологии, биохимии и генетики этих организмов. На сегодняшний день не существует универсальной таксономической системы рода Fusarium, поэтому во многих случаях идентифицировать штамм с точностью до вида затруднительно. Высокая изменчивость морфологических структур с одной стороны, и их сходство у близкородственных видов - с другой, создают огромные проблемы для исследователей, использующих классические методы идентификации и систематизации представителей этой группы. Все более важную роль в изучении разнообразия представителей рода Fusarium играют методы, основанные на применении ДНК-маркеров, позволяющие идентифицировать вид по характерной последовательности нуклеотидов его ДНК. Применение такого подхода дало возможность выявить целый ряд новых видов в составе рода. Так, в исследованиях Т. Yli-Mattila с соавт. (2009, 2011) использование мультилокусного филогенетического анализа позволило выделить в качестве новых видов F. sibiricum и F. ussurianum, которые были обнаружены в Сибири и на Дальнем Востоке и морфологически сходны соответственно с F. langsethiae и F. graminearum. Авторами настоящей статьи с помощью ДНК-маркеров впервые на территории России идентифицирован вид F. torulosum, морфологически сходный с F. avenaceum. Не менее важно и то, что анализ меж- и внутривидового полиморфизма ДНК делает возможным создание высокоспецифичных систем молекулярной детекции грибов рода Fusarium, в том числе поражающих растения и синтезирующих токсины. Использование таких систем, например описанных M. Nicolaisen с соавт. (2009) или A.A. Stakheev с соавт. (2011), позволяет не только своевременно обнаружить заражение растений продуцентами микотоксинов, но и количественно оценить их содержание в пробе. В то же время ряд проблем остаются нерешенными: в частности, до сих пор идут споры о наиболее информативном и корректно отражающем эволюционную историю рода маркере; кроме того, использование различных концепций вида (морфологической, биологической, филогенетической) усложняет задачу создания единой универсальной таксономической системы рода. В настоящем обзоре обсуждаются основные достижения и проблемы филогенетики рода Fusarium, и перспективы использования молекулярно-генетического подхода в исследовании этой группы организмов.

Еще

Род fusarium, таксономия, днк-маркер, микотоксины, филогенетический анализ

Короткий адрес: https://sciup.org/142213681

IDR: 142213681   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2016.3.275rus

Список литературы Молекулярно-генетические методы в исследовании таксономии и специфической идентификации токсинпродуцирующих грибов рода Fusarium: успехи и проблемы

  • Nelson P.E. History of Fusarium systematics. Phytopathology, 1991, 81(9): 1045-1048.
  • Nelson P.E., Dignani M.C., Anaissie E.J. Taxonomy, biology, and clinical aspects of Fusarium species. Clin. Microbiol. Rev., 1994, 7(4): 479-504 ( ) DOI: 10.1128/CMR.7.4.479
  • Leslie J.F., Summerell B.A. The Fusarium laboratory manual. Blackwell Publishing, 2006.
  • Snyder W.C., Hansen H.N. Variation and speciation in the genus Fusarium. Annals of the New York Academy of Sciences, 1954, 60: 16-23.
  • Gerlach W. The present concept of Fusarium classification. Pennsylvania State University Press, 1981.
  • Гагкаева Т.Ю., Гаврилова О.П., Левитин М.М., Новожилов К.В. Фузариоз зерновых культур. Защита и карантин растений, 2011, 5: 69-120.
  • Dobzhnsky T. Mendelian populations and their evolution. American Naturalist, 1950, 84(9): 401-418.
  • Mayr E. Animal species and evolution. Harvard University Press, 1963.
  • Britz H., Coutinho T.A., Wingfield M.J., Marasas W.F.O., Gordon T.R., Leslie J.F. Fusarium subglutinans f. sp. pini represents a distinct mating population in the Gibberella fujikuroi species complex. Appl. Environ. Microbiol., 1999, 65(3): 1198-1201.
  • Proctor R.H., Brown D.W. Fusarium: genomics, molecular and cellular biology. Caister Academic Press, 2013.
  • Leslie J.F. Mating populations in Gibberella fujikuroi. Phytopathology, 1991, 81: 1058-1060.
  • Leslie J.F. Gibberella fujikuroi: available populations and variable traits. Can. J. Bot., 1995, 73(Suppl. 1): S282-S291 ( ) DOI: 10.1139/b95-258
  • Leslie J.F. Genetic status of the Gibberella fujikuroi species complex. Plant Pathol. J., 1999, 15: 259-269.
  • Harrington T.C., Rizzo D.M. Defining species in the fungi. In: Structure and dynamics of fungal populations/J.J. Worrall (ed.). Kluwer Academic Publishers, 1999.
  • Стахеев А.А., Рязанцев Д.Ю., Завриев С.К. Выявление новых генетических маркеров для таксономической характеристики и идентификации грибов рода Fusarium. Биоорганическая химия, 2011, 37(5): 662-671 ( ) DOI: 10.1134/S1068162011050189
  • Turner A.S., Lees A.K., Rezanoor H.N., Nicholson P. Refinement of PCR-detection of Fusarium avenaceum and evidence from DNA marker studies for phonetic relatedness to Fusarium tricinctum. Plant Pathol., 1998, 47: 278-288 ( ) DOI: 10.1046/j.1365-3059.1998.00250.x
  • Nirmaladevi D., Venkataramana M., Srivastava R.K., Uppalapati S.R., Gupta V.K., Yli-Mattila T., Tsui K.M.C., Srinivas C., Niranjana S.R., Chandra N.S. Molecular phylogeny, pathogenicity and toxigenicity of Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici. Sci. Rep., 2016, 6: 21367 ( ) DOI: 10.1038/srep21367
  • Jurgenson J.E., Bowden R.L., Zeller K.A., Leslie J.F., Alexander N.J., Plattner R.D. A genetic map of Gibberella zeae (Fusarium graminearum). Genetics, 2002, 160: 1452-1460.
  • Zeller K.A., Bowden R.L., Leslie J.F. Diversity of epidemic populations of Gibberella zeae from small quadrats in Kansas and North Dakota. Phytopathology, 2003, 93: 874-880 ( ) DOI: 10.1094/PHYTO.2003.93.7.874
  • Paran I., Michelmore R.W. Development of reliable PCR-based markers linked to downy mildew resistance genes in lettuce. Theor. Appl. Genet., 1993, 85: 985-993 ( ) DOI: 10.1007/BF00215038
  • Crespo A., Lumbsch H.T. Cryptic species in lichen-forming fungi. IMA Fungus, 2010, 1(2): 167-170.
  • Taylor J.W., Turner E., Pringle A. Fungal species: thoughts on their recognition, maintenance and selection. In: Fungi in the environment/G.M. Gadd, S.C. Watkinson, P.S. Dyer (eds.). Cambridge University Press, 2007.
  • Taylor J.W., Jacobson D.J., Kroken S., Kasuga T., Geiser D.M., Hibbert D.S., Fisher M.C. Phylogenetic species recognition and species concepts in fungi. Fung. Genet. Biol., 2000, 31: 21-32 ( ) DOI: 10.1006/fgbi.2000.1228
  • Шнеер В.С. ДНК-штрихкодирование видов животных и растений -способ их молекулярной идентификации и изучение биоразнообразия. Журнал общей биологии, 2009, 70(4): 296-315.
  • Schoch C.L., Seifert K.A., Huhndorf S., Robert V., Spouge J.L., Levesque C.A., Chen W., Fungal Barcoding Consortium. Nuclear ribosomal internal transcribed spacer (ITS) region as a universal DNA barcode marker for Fungi. PNAS, 2012, 109: 6241-6246 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1117018109
  • Harrow S.A., Farrokhi-Nejad R., Pitman A.R., Scott I.A.W., Bentley A., Hide C., Cromey M.G. Characterization of New Zealand Fusarium populations using a polyphasic approach differentiates the F. avenaceum/F.acuminatum/F.tricinctum species complex in cereal and grassland systems. Fungal Biology, 2010, 114: 293-311 ( ) DOI: 10.1016/j.funbio.2010.01.005
  • Geiser D.M., Klich M.A., Frisvad J.C., Peterson S.W., Varga J., Samson R.A. The current status of the species recognition and identification in Aspergillus. Stud. Mycol., 2007, 59: 1-10 ( ) DOI: 10.3114/sim.2007.59.01
  • Seifert K.A., Samson R.A., deWaard J.R. Prospects for fungus identification using CO1 DNA barcodes, with Penicillium as a test case. PNAS USA, 2007, 104: 3901-3906 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0611691104
  • Aveskamp M.M., de Gruyter J., Woudenberg J.H.C. Highlights of the Didymellaceae: a polyphasic approach to characterize Phoma and related pleosporalean genera. Stud. Mycol., 2010, 65: 1-60 ( ) DOI: 10.3114/sim.2010.65.01
  • Kristensen R., Torp M., Kosiak B., Holst-Jensen A. Phylogeny and toxigenic potential is correlated in Fusarium species as revealed by partial translation elongation factor 1 alpha gene sequences. Mycol. Res., 2005, 109: 173-186 ( ) DOI: 10.1017/S0953756204002114
  • Yli-Mattila T., Paavanen-Huhtala S., Bulat S.A., Alekhina I.A., Nirenberg H.I. Molecular, morphological and phylogenetic analysis of the Fusarium avenaceum/F. arthrosporioides/F. tricinctum species complex -a polyphasic approach. Mycol. Res., 2002, 106(6): 655-669 ( ) DOI: 10.1017/S0953756202006020
  • Stakheev A.A., Khairulina D.R., Zavriev S.K. Four-locus phylogeny of Fusarium avenaceum and related species and their species-specific identification based on partial phosphate permease gene sequences. Int. J. Food Microbiol., 2016, 225: 25-37 ( ) DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2016.02.012
  • Yli-Mattila T., Ward T.J., O’Donnell K., Proctor R.H., Burkin A.A., Kononenko G.P., Gavrilova O.P., Aoki T., McCormick S.P., Gagkaeva T.Y. Fusarium sibiricum sp. nov, a novel type A trichothecene-producing Fusarium from northern Asia closely related to F. sporotrichioides and F. langsethiae. Int. J. Food Microbiol., 2011, 147: 58-68 ( ) DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2011.03.007
  • Fernández-Ortuño D., Loza-Reyes E., Atkins S.L., Fraaije B.A. The CYP51C gene, a reliable marker to resolve interspecific phylogenetic relationships within the Fusarium species complex and a novel target for species-specific PCR. Int. J. Food Microbiol., 2010, 144: 301-309 ( ) DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2010.10.013
  • Watanabe M., Yonezava T., Lee K-I., Kumagai S., Sugita-Konishi Y., Goto K., Hara-Kudo Y. Evaluation of genetic markers for identifying isolates of the species of the genus Fusarium. J. Sci. Food Agr., 2011, 91: 2500-2504 ( ) DOI: 10.1002/jsfa.4507
  • Watanabe M., Yonezava T., Lee K-I., Kumagai S., Sugita-Konishi Y., Goto K., Hara-Kudo Y. Molecular phylogeny of the higher and lower taxonomy of the Fusarium genus and differences in the evolutionary histories of multiple genes. BMC Evol. Biol., 2011, 11: 322 ( ) DOI: 10.1186/1471-2148-11-322
  • Llorens A., Hinojo M.J., Mateo R., Gonsales-Jaen M.T., Valle-Algarra F.M., Logriecco A., Jimenez M. Characterization of Fusarium spp. isolates by PCR-RFLP analysis of the rRNA gene (rDNA). Int. J. Food Microbiol., 2006, 106: 297-306 ( ) DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2005.09.005
  • Yli-Mattila T., Paavanen-Huhtala S., Parikka P., Konstantinova P., Gagkaeva T.Y. Molecular and morphological diversity of Fusarium species in Finland and north-western Russia. Eur. J. Plant Pathol., 2004, 110: 573-585 ( ) DOI: 10.1023/B:EJPP.0000032397.65710.69
  • Geiser D.M., Jimenes-Gasco M., Kang S., Makalowska I., Veeraraghavan N., Ward T.J., Zhang N., Kuldau G.A., O’Donnell K. FUSARIUM-ID v. 1.0: A DNA sequence database for identifying Fusarium. Eur. J. Plant Pathol., 2004, 110: 473-479 ( ) DOI: 10.1023/B:EJPP.0000032386.75915.a0
  • Scott J.B., Chakraborty S. Multilocus sequence analysis of Fusarium pseudograminearum reveals a single phylogenetic species. Mycol. Res., 2006, 110: 1413-1425 ( ) DOI: 10.1016/j.mycres.2006.09.008
  • Obanor F., Erginbas-Orakci G., Tunali B., Nicol J.M., Chakraborty S. Fusarium culmorum is a single phylogenetic species based on multilocus sequence analysis. Fungal Biol., 2010, 114: 753-765 ( ) DOI: 10.1016/j.funbio.2010.07.001
  • Kulik T., Pszczolkowska A., Lojko M. Multilocus phylogenetics show high intraspecific variability within Fusarium avenaceum. Int. J. Mol. Sci., 2011, 12: 5626-5640 ( ) DOI: 10.3390/ijms12095626
  • O’Donnell K., Sutton D.A., Rinaldi M.G., Gueidan C., Crous P.W., Geiser D.M. Novel multilocus sequence typing scheme reveals high genetic diversity of human pathogenic members of the Fusarium incarnatum-F. equiseti and F. chlamydosporum species complexes within the United States. J. Clin. Microbiol., 2009, 47: 3851-3861 ( ) DOI: 10.1128/JCM.01616-09
  • Yli-Mattila T., Gagkaeva T., Ward T.J., Aoki T., Kistler H.C., O’Donnell K. A novel Asian clade within the Fusarium graminearum species complex includes a newly discovered cereal head blight pathogen from Russian Far East. Mycologia, 2009, 101(6): 841-852 ( ) DOI: 10.3852/08-217
  • O’Donnell K., Ward T.J., Geiser D.M., Kistler H.C., Aoki T. Genealogical concordance between the mating type locus and seven other nuclear genes supports formal recognition of nine phylogenetically distinct species within the Fusarium graminearum clade. Fungal Genet. Biol., 2004, 41: 600-623 ( ) DOI: 10.1016/j.fgb.2004.03.003
  • Marín P., Moretti A., Ritieni A., Jurado M., Vázquez C., Gonzalez Jaén M.T. Phylogenetic analyses and toxigenic profiles of Fusarium equiseti and Fusarium acuminatum from cereals from Southern Europe. Food Microbiol., 2012, 31: 229-237 ( ) DOI: 10.1016/j.fm.2012.03.014
  • Гагкаева Т.Ю., Гаврилова О.П., Стахеев А.А., Рязанцев Д.Ю., Завриев С.К. Первое обнаружение в России гриба Fusarium torulosum. Микология и фитопатология, 2012, 46: 86-91.
  • Booth C. The genus Fusarium. Commonwealth Mycological Institute, 1971.
  • Gerlach W., Nirenberg H.I. The genus Fusarium -a pictorial atlas. Mitt. Biol. Bundesanst Land-u Forstwirsch Berlin-Dahlem, 1982.
  • Nelson P.E., Toussoun T.A., Marasas W.F.O. Fusarium species: an illustrated manual for identification. Pennsylvania State University Press, 1983.
  • Jestoi M. Emerging Fusarium mycotoxins fusaproliferin, beauvericin, enniatins, and moniliformin -a review. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 2008, 48: 21-49 ( ) DOI: 10.1080/10408390601062021
  • Fernández-Ortuño D., Waalwijk C., Van der Lee T., Fan J., Atkins S., West J.S., Fraaije B.A. Simultaneous real-time PCR detection of Fusarium asiaticum, F. ussurianum and F. vorosii, representing the Asian clade of the F. graminearum species complex. Int. J. Food Microbiol., 2013, 166: 148-154 ( ) DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2013.06.007
  • Fredlund E., Gidlund A., Sulyok M., Börjesson T., Krska R., Olsen M., Lindblad M. Deoxynivalenol and other selected Fusarium toxins in Swedish oats -occurrence and correlation to specific Fusarium species. Int. J. Food Microbiol., 2013, 167: 276-283 ( ) DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2013.06.026
  • Jurado M., Vazquez C., Marin S., Sanchis V., Tereza Ganzalez-Jaen M. PCR-based strategy to detect contamination with mycotoxigenic Fusarium species in maize. Syst. Appl. Microbiol., 2006, 29: 681-689 ( ) DOI: 10.1016/j.syapm.2006.01.014
  • Kulik T. Detection of Fusarium tricinctum from cereal grain using PCR assay. J. Appl. Genet., 2008, 49: 305-311 ( ) DOI: 10.1007/BF03195628
  • Kulik T., Jestoi M. Quantification of Fusarium poae DNA and associated mycotoxins in asymptomatically contaminated wheat. Int. J. Food Microbiol., 2009, 130: 233-237 ( ) DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2009.01.036
  • Nicolaisen M., Suproniene S., Nielsen L.K., Lazzaro I., Spliid N.H., Justesen A.F. Real-time PCR for quantification of eleven individual Fusarium species in cereals. J. Microbiol. Meth., 2009, 76: 234-240 ( ) DOI: 10.1016/j.mimet.2008.10.016
  • Niessen M.L., Vogel R.F. Group-specific PCR detection of potential trichothecene-producing Fusarium species in pure cultures and cereal samples. Syst. Appl. Microbiol., 1998, 21: 618-631 ( ) DOI: 10.1016/S0723-2020(98)80075-1
  • Stakheev A.A., Ryazantsev D.Yu., Gagkaeva T.Yu., Zavriev S.K. PCR detection of Fusarium fungi with similar profiles of the produced mycotoxins. Food Control, 2011, 22: 462-468 ( ) DOI: 10.1016/j.foodcont.2010.09.028
  • Yli-Mattila T., Paavanen-Huhtala S., Parikka P., Jestoi M., Klemsdal S.S., Rizzo A. Genetic variation, real-time PCR, metabolites and mycotoxins of Fusarium avenaceum and related species. Mycotoxin Res., 2006, 2: 79-86 ( ) DOI: 10.1007/BF02956768
  • Рязанцев Д.Ю., Абрамова С.Л., Евстратова С.В., Гагкаева Т.Ю., Завриев С.К. Диагностика токсигенных грибов рода Fusarium методом FLASH-ПЦР. Биоорганическая химия, 2008, 34(6): 799-807 ( ) DOI: 10.1134/S1068162008060113
  • Bustin S.A., Benes V., Garson J.A., Hellemans J., Huggett J., Kubista M., Mueller R., Nolan T., Pfaffl M.W., Shipley G.L., Vandesompele J., Wittwer C.T. The MIQE guidelines: minimum information for publication of quantitative real-time PCR experiments. Clin. Chem., 2009, 55: 611-622 ( ) DOI: 10.1373/clinchem.2008.112797
  • Niessen L., Grafenhan T., Vogel R.F. ATP citrate lyase 1 (acl1) gene-based loop-mediated amplification assay for the detection of the Fusarium tricinctum species complex in pure cultures and in cereal samples. Int. J. Food Microbiol., 2012, 158: 171-185 ( ) DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2012.06.021
  • Notomi T., Okayama H., Masubuchi H., Yonekawa T., Watanabe K., Amino N., Hase T. Loop-mediated isothermal amplification of DNA. Nucleic Acids Res., 2000, 28: e63.
Еще
Статья обзорная