Нематоды бычковых рыб (Perciformes, Gobiidae) в Саратовском водохранилище

Резко возросшие темпы вселения чужеродных организмов (биологическая инвазия) в водные экосистемы являются одной из актуальных экологических проблем последних десятилетий. Вселен-цы оказывают воздействие на аборигенные виды по разным направлениям: меняют среду обитания путем изменения структуры и функции экосистемы, могут стать пищевыми конкурентами или хищниками по отношению к аборигенным видам и этим способствовать их вытеснению, а также могут переносить или сами вызывать заболевания и паразитарные инвазии аборигенных видов [1].

До 1950-х гг. в Волге отмечалось 76 видов рыб [2, 3], в настоящее время зарегистрировано не менее 112 видов [3]. Таким образом, за последние 60 лет количество видов рыб в Волге возросло практически в 1,5 раза. Наблюдаемое существенное возрастание видового богатства обусловлено инвазией чужеродных видов, основными векторами (способами) которой являются преднамеренная или случайная интродукция человеком и саморасселение видов [3].

На современном этапе ихтиофауна Саратовского водохранилища представлена 56 видами, из которых 20 – чужеродные [4]. В бассейне Волги наибольшим инвазионным потенциалом среди саморасселяющихся вселенцев обладают представители понто-каспийского солоноватоводного фаунистического комплекса (звездча- тая пуголовка, бычки кругляк, головач, песочник, цуцик, черноморско-каспийская тюлька, черноморская пухлощекая игла-рыба). Эти виды создали самовоспроизводящиеся популяции, включились в пищевые цепи биоценоза водоема и продолжают наращивать численность, чему способствует их высокий адаптационный потенциал, экологическая пластичность и нередко агрессивная жизненная стратегия.

Инвазии чужеродных видов сопровождаются, как правило, изменением паразитологической ситуации в местах появления интро-дуцентов. Основными паразитологическими последствиями биологических инвазий являются привнос новых для региона паразитов, расширение круга хозяев для местных паразитов, а также вытеснение аборигенных паразитов [5–7].

Исследование паразитофауны чужеродных видов рыб Саратовского водохранилища, относящихся к категории малоценных и не являющихся объектом промышленного лова, началось сравнительно недавно.

Целью настоящей работы явилось изучение фауны нематод наиболее массовых видов бычковых рыб (Perciformes, Gobiidae) Саратовского водохранилища (кругляка, головача и цуцика).

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материалом для работы послужили паразитологические исследования бычковых рыб, проведенные в районе Кольцово-Мордовинского участка Саратовского водохранилища (средний участок водоема).

В период 2009–2015 гг. методом полного гельминтологического вскрытия [8] исследовано 478 экз. взрослых рыб 3 видов (табл. 1).

Лов рыбы производили с помощью поплавочной удочки и гидробиологического сачка.

Вскрытие рыб, сбор, фиксацию и камеральную обработку паразитов проводили по общепринятой методике [9]. Видовая диагностика паразитов осуществлялась по соответствующему определителю [10]. Математическую обработку проводили в пакетах программ Microsoft Excel.

Для количественной характеристики зараженности животных использовались следующие показатели: экстенсивность инвазии (процент- ная доля зараженных особей в общем числе исследованных рыб), интенсивность инвазии (минимальное и максимальное число паразитов на одной особи рыб) и индекс обилия паразитов (средняя численность паразита у всех исследованных рыб, включая незараженных). В случае недостаточной выборки (менее 15 экз.) при расчете значений экстенсивности инвазии указывалось число зараженных особей от общего количества вскрытых.

Для попарного сравнения сообществ паразитов использовали индекс видового сходства Жаккара.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Бычок-кругляк был зарегистрирован в Саратовском водохранилище уже в первые годы существования водоема [11]; бычок-головач и бычок-цуцик отмечаются в водохранилище с начала 1980-х гг. [12].

В обследованной акватории Саратовского водохранилища у бычковых рыб обнаружено 6 видов нематод (табл. 2).

Видовой состав паразитов у каждого вида различен: бычок-головач заражен 6 видами червей, у бычка-кругляка зарегистрировано 4 вида нематод, бычок-цуцик инвазирован только 1 видом (табл. 2). Богатство видового состава гельминтов находится в прямой зависимости от разнообразия пищевого рациона рыб. Бентосные и зоопланктонные организмы присутствуют в пище у всех видов бычков, однако их соотношение и общее число компонентов в пищевом комке различно. Бычок-головач питается наиболее разнообразно; рацион крупных особей включает и молодь рыб, в т.ч. своего вида. Спектр питания бычка-цуцика представлен наименьшим числом компонентов, среди которых значительно преобладают бентосные организмы – хирономиды и бокоплавы [13–15].

Достаточно высокое значение индекса видового сходства паразитов у бычка-кругляка и бычка-головача (0,67) является следствием того, что данные виды рыб не образуют в водохранилище пространственно разобщенных стай, а обитают в одних биотопах, входя в состав сме-

Таблица 1. Количество исследованных рыб

Хозяин	Период исследования, гг.	Количество вскрытых рыб, экз.
Бычок-кругляк Neogobius melanostomus Pallas, 1814	2009–2015	320
Бычок-головач Neogobius iljini Vasiljeva et Vasiljev, 1996	2009–2015	137
Бычок-цуцик Proterorhinus semilunaris (Heckel, 1837)	2009, 2014	21

Таблица 2. Видовой состав нематод и параметры инвазии бычков в Саратовском водохранилище

Паразит/локализация	Хозяин	ЭИ, %	ИИ, экз.	ИО, экз.
Capillariidae
Capillaria tomentosa Dujardin, 1843 кишечник	бычок-кругляк	0,31	1	0,03
	бычок-головач	7,30	1–23	0,31
Dioctophymidae
Eustrongylides excisus Jägerskiöld, 1909 , l. полость тела	бычок-кругляк	1,56	1	0,02
	бычок-головач	2,19	1	0,02
Desmidocercidae
Desmidocercella numidica Seurat, 1920, l. стекловидное тело глаз	бычок-головач	0,73	85	0,62
Camallanidae
Camallanus lacustris (Zoega, 1776) кишечник	бычок-кругляк	0,94	1–3	0,02
	бычок-головач	18,98	1–27	0,85
C. truncatus (Rudolphi, 1814) кишечник	бычок-головач	2,92	1–4	0,05
Anisakidae
Contracaecum microcephalum (Rudolphi, 1819) , l. серозные покровы органов брюшной полости, печень	бычок-кругляк	57,81	1–46	2,78
	бычок-головач	62,04	1–58	3,38
	бычок-цуцик	19,05	1–3	0,29

Примечание. Здесь и далее: ЭИ – индекс обилия, ИИ – интенсивность инвазии, ИО – индекс обилия шанных многовидовых скоплений литоральных рыб-бентофагов.

Значения индекса видового сходства Жаккара в парах “ N. melanostomus – P. semilunaris ” и “ N. iljini – P. semilunaris ” невелики и составляют 0,25 и 0,17 соответственно.

Единственным общим видом нематод является личинка C. microcephalum , которая доминирует по обилию и встречаемости у всех видов рыб (табл. 2). Столь высокие показатели зараженности бычков данным паразитом свидетельствует о значительном уровне потребления ими веслоногих рачков, хирономид и личинок стрекоз (облигатные и факультативные промежуточные хозяева в цикле развития нематоды). Бычок-головач может дополнительно заражаться через молодь рыб; доля этого компонента в пищевом рационе рыб достаточно высока [13]. Рыбы могут выполнять роль вторых промежуточных и резервуарных хозяев в цикле развития нематоды. Окончательным (дефинитивным) хозяином C. microcephalum являются рыбоядные птицы [16, 17].

Встречаемость и средняя численность нематоды у бычка-кругляка и бычка-головача в течение всего периода исследований поддерживается на стабильно высоком уровне (табл. 3). Существующие определенные межгодовые различия в зараженности 2-х видов бычков могут быть связаны с изменением численности кормовых организмов, служащих промежуточными хозяевами в цикле развития паразита.

Следует отметить, что в условиях Саратовского водохранилища именно бычковые рыбы являются основными вторыми промежуточными и резервуарными хозяевами данной нематоды. Другие виды рыб, также выполняющие подобную роль в цикле развития паразита (различные виды карповых, окуневых, щука, сом, вьюн), заражены значительно ниже [18–20].

Встречаемость и численность остальных видов червей крайне низка (кроме C. lacustris у бычка-головача) (табл. 2); инвазия хозяев осуществляется также трофическим путем.

Заражение рыб нематодами C. tomentosa и E. excisus происходит при поедании инвазирован-ных олигохет рр. Tubifex , Lumbriculus , Limnodrilus [21]. Для C. tomentosa бычковые рыбы являются окончательными хозяевами, для E. excisus выполняют роль вторых промежуточных хозяев. Для последней в экспериментальных условиях доказана возможность передачи личинок 4-ой стадии (инвазионной для окончательного хозяина – рыбоядных птиц) от одной рыбы к другой [17]. Таким образом, крупные головачи-ихтиофаги могут выступать и в роли паратениче-ского хозяина в жизненном цикле гельминта. E. excisus ранее не отмечалась у рыб Саратовского водохранилища [18], хотя регистрируется в Нижней Волге [22]. Следует отметить, что в естественном ареале (Черное море) среди многочисленных видов рыб, служащих дополнительными хозяевами в жизненном цикле E. exisus , бычковые являются одними из наиболее значимых [23]. Вид потенциально опасен для человека; заражение возможно при употреблении сырой или недостаточно термически обработанной рыбы [17, 24].

Таблица 3. Зараженность бычковых рыб Саратовского водохранилища нематодой C. microcephalum в отдельные годы

Хозяин		2009	2010	2011	2012	2013	2014	2015
Бычок-кругляк	ЭИ, %	54,29	57,76	44,30	67,57	68,18	68,75	86,67
	ИО, экз.	1,83	1,62	1,68	3,68	2,55	2,50	18,13
	n	35	116	79	37	22	16	15
Бычок-головач	ЭИ, %	6(8)	47,06	58,33	45,83	66,67	80,00	76,47
	ИО, экз.	1,13	0,82	0,89	5,38	2,67	7,05	5,76
	n	8	17	36	24	15	20	17

Примечание. n – количество исследованных рыб

Для “птичьей” нематоды D. numidica бычковые рыбы выполняют роль вторых промежуточных хозяев; заражение животных осуществляется через разнообразных водных беспозвоночных.

Нематодами рода Camallanus бычки заражаются при поедании копепод, водяного ослика и личинок стрекоз, инвазированных личинками паразита 3-ей стадии развития [10, 25]. Бычковые рыбы выступают в роли окончательных хозяев червей наряду с окуневыми, основными дефинитивными хозяевами.

В условиях естественного ареала (Каспийское море) бычок-головач характеризуется самой разнообразной нематодофауной (14 видов) [26]; для черноморско-азовских бычка-кругляка и бычка-цуцика известно 13 и 4 вида нематод соответственно [16, 27–30].

Часть видов круглых червей сохраняется и в приобретенном ареале: 1 вид у бычка-цуцика ( C. microcephalum ), 2 вида у бычка-кругляка ( C. microcephalum и E. excisus ), 4 вида у бычка-головача ( C. microcephalum , E. excisus , C. tomentosa и C. lacustris ).

Можно сделать вывод, что формирование нематодофауны бычков сем. Gobiidae в Саратовском водохранилище происходило в соответствии с общими закономерностями, выявленными В.А. Догелем для рыб-акклиматизантов [5]. В приобретенном ареале у чужеродных рыб наблюдается существенное обеднение состава паразитов; при этом тенденция к снижению видового разнообразия круглых червей от бычка-головача к бычку-цуцику сохраняется. Одновременно приобретаются местные виды гельминтов (широко распространенные палеарктические виды). Заноса в водоем чужеродной фауны паразитов не произошло.

Аналогичная картина заражения наблюдается и в других частях приобретенного ареала [31–36].

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Чужеродные виды бычковых рыб в Саратовском водохранилище – хозяева, по крайней мере, 6 видов нематод. Бычок-головач заражен всеми 6 обнаруженными видами, для бычка-кругляка отмечено 4 вида круглых червей, бычок-цуцик инвазирован лишь 1 видом. Для 3 видов паразитов рыбы являются окончательными (дефинитивными) хозяевами, в организме которых нематоды достигают половой зрелости. Еще для 3 видов гельминтов бычки служат промежуточными и/или резервуарными хозяевами. Для личинки C. microcephalum, доминирующей по обилию и встречаемости у всех видов рыб, бычки являются основными промежуточными хозяевами в Саратовском водохранилище.