Об использовании асимметрии парных органов как показателей, характеризующих популяционные особенности европейской рыжей полевки ( Myodes glareolus Schreber), обитающей на территории Тверской области

Введение. Рыжая полевка ^Myodes glareolus Schreber) - лесной вид, имеющий широкую область распространения и высокую численность в благоприятных местах обитания, ввиду чего хорошо и всесторонне изучен. В 1978 г. Рабочей группой по проекту «Вид и его продуктивность в ареале» Советской Национальной программы «Человек и биосфера» рыжая полевка была избрана одним из модельных видов и включена в план комплексных исследований и монографического описания, что должно было стать основой для организации постоянных наблюдений и дальнейшего сбора информации.

В лесах Тверской обл. условия обитания для рыжей полевки оптимальны, о чем свидетельствуют: значительная доля этих зверьков в

Вестник ТвГУ. Серия "Биология и экология". 2015. № 3 составе населения мелких млекопитающих, положительный тренд многолетней численности, высокий уровень раннелетней численности, достигаемый на пиках и неглубокие депрессии численности вида (Викторов, 1971; Томашевский и др., 1988; Томашевская и др., 1989; Томашевский, Томашевская, 1992; Истомин, 1995, 2009а; Емельянова и др., 2002; Сидорова, 2010; Емельянова, 2013, 2015; Емельянова, Сидорова, 2014). Как ценозообразующий вид, в настоящее время рыжая полевка широко используется в качестве биоиндикатора состояния и динамики лесных экосистем региона; при этом используются экологические, морфологические и фенетические характеристики популяций (Истомин, 1986-1988, 1992, 1999, 2005, 2008а, б, 2009а, б, 2014; Сидорова, 2010; Емельянова, Сидорова, 2014).

Широко известна адаптивная роль пропорций внутренних органов, что позволяет их использовать в качестве индикаторов физиологического состояния животных (Левонтин, 1978; Шварц, 1980; Алтухов, 1983). Изучение популяций по ряду подобного типа показателей получило название метода морфофизиологических индикаторов (Шварц, Смирнов, Добринский, 1968). В качестве показателей зачастую используется относительный вес внутренних органов, на основании изменчивости которых создается суждение о биологическом своеобразии обследуемых популяций. При этом известным фактом является асимметрия размеров таких парных органов, как почки и надпочечники. Нас заинтересовала возможность использования асимметрии почек и надпочечников в качестве показателя, позволяющего получить дополнительную информацию о специфике отдельных популяций и видов (Захаров, 1987; Ройтберг, 1985; Башенина, 1990). Кроме того, в настоящее время величина флуктуирующей асимметрии билатеральных морфологических признаков часто применяется в качестве индикатора состояния природных популяций и окружающей среды (Захаров, 2001; Захаров, Чубинишвили, 2001).

Методика. Исследования проводились в 1999-2000 гг. в Зубцовском, Калининском, Нелидовском, Торопецком, Лихославльском и Лесном административных р-нах Тверской обл. Для сопоставления популяций использовались серии, состоящие только из взрослых размножающихся особей. Проведенный ранее феногеографический анализ подтвердил принадлежность выборок из указанных районов к разным популяциям (Емельянова, 2008).

Отметим, что обследованные нами географические точки находятся на территории нескольких физико-географических провинций. Так, пункты отлова в Калининском, Лихославльском и

Лесном р-нах располагаются в пределах Верхневолжской провинции, в Торопецком р-не - на территории Валдайской провинции; Нелидовский и Зубцовский р-ны находятся на территории Смоленско-Московской провинции (География Тверской области, 1992). Указанные провинции различаются между собой устройством верхней части земной коры, высотой и характером рельефа, особенностями гидрографической сети, четвертичными отложениями, почвенно-растительным покровом и климатом. Сочетание данных факторов характеризует особенности среды обитания мелких млекопитающих и, несомненно, влияет на особенности их морфологии и экологии.

Ввиду выделения разных типов асимметрии биологических объектов предварительно нами была произведена проверка на флуктуирующий характер асимметрии рассматриваемых морфофизиологических параметров с помощью критерия Уилкоксона (табл. 1). В подавляющем большинстве случаев для самцов и самок, или для популяции в целом, установлены статистически значимые различия в величине индексов почек и надпочечников на левой и правой стороне тела (р<0,05; р<0,01; р<0,001). То есть, имеет место направленная асимметрия этих органов. Наличие иных типов асимметрии не исключает проявление флуктуирующей асимметрии, как случайной изменчивости развития, однако чрезвычайно сложно разделить смесь двух типов асимметрии. Возможно, рассматриваемые признаки не вполне подходят для оценки уровня нестабильности развития, однако применимы при анализе генетических особенностей групп особей.

Таблица 1 Статистический анализ направленности асимметрии морфофизиологических признаков европейской рыжей полевки (Wilcoxon test)

Районы исследования	Индекс почки			Индекс надпочечников
	самцы	самки	объединенная выборка	самцы	самки	объединенная выборка
Торопецкий	0,000	0,000	0,000"’	* ф * 0,000	0,032’	0,000
Нелидовский	0,286	0,000"’	0,016’	0,000"’	0,004"	0,068
Зубцовский	0,496	0,000"’	0,000"’	0,965	* * * 0,000	* * * 0,000
Калининский	0,508	0,000"’	0,001"’	0,000’"	0,000"’	0,000"’
Лихославльский	0,000"’	* * * 0,000	0,000"’	0,000"’	0,000"’	0,000"’
Лесной	0,240	0,009"	0,385	0,000’"	0,000"’	* * * 0,000

Примечание. *-Р < 0,05, ** -Р< 0,01, *** -Р< 0,001.

Оценка популяционных особенностей асимметрии парных органов означает учет различий в значениях признака справа и слева. В нашем исследовании признаки асимметрии почек и надпочечников использовались как в качестве пластических, так и меристических. Для -98- пластического признака величина асимметрии особи рассчитывается как различие в промерах слева и справа, отнесенное к сумме промеров на двух сторонах, что позволяет нивелировать зависимость величины асимметрии от величины самого признака. Популяционная оценка выражается средней арифметической этой величины. Для подтверждения статистической значимости между выборками нами применялся критерий Манн-Уитни, позволяющий анализировать распределения, отличающиеся от нормального.

Для меристического признака величина асимметрии у каждой особи определяется по различию числа структур слева и справа. Нами учитывалась частота встречаемости в популяциях случаев правосторонней, т.е. преобладания веса органа на правой стороне тела, левосторонней асимметрии и отсутствия её, которые, таким образом, являются своеобразными неметрическими вариациями. Оценка достоверности различий популяций по частотам вариантов признаков асимметрии почек и надпочечников проводилась методом X2.

Результаты и обсуждение. В табл. 2 представлены относительные величины асимметрии рассматриваемых признаков в популяциях. Поскольку у полевок из Лесного и Нелидовского р-нов был обнаружен половой диморфизм асимметрии веса надпочечников; для анализа популяционных различий по данному признаку выборки формировались из самцов. При исследовании асимметрии веса почек использовались объединенные выборки.

Анализируя популяционную специфику относительной величины асимметрии почек, можно отметить повышенный уровень асимметрии этих органов у полевок из Лихославльского и Торопецкого р-нов - 0,016 и 0,013. Статистически достоверных различий величин асимметрии почек у зверьков из этих районов не обнаружено. Получен высокий уровень достоверности отличий при сопоставлении серий из этих районов с выборками из Зубцовского, Калининского, Лесного и Нелидовского р-нов, где средние значения показателя составили соответственно 0,009, 0,007, 0,0009 и 0,0001 (р<0,05, р<0,001). Сходство популяций из этих районов подтверждается статистически (табл. 2, 3).

Обращает на себя внимание очень небольшой уровень асимметрии почек в объединенной выборке зверьков, отловленных на территории Центрально-Лесного государственного природного биосферного заповедника (ЦЛГПБЗ, Нелидовский р-н). При этом у самок рыжей полевки из Нелидовского р-на обнаружен максимальный среди исследованных популяций уровень асимметрии данных органов -0,02, а у самцов - средний уровень асимметрии - 0,013. Минимальные относительные величины асимметрии почек получены для выборок из

Калининского и Лесного р-нов: 0,003 и 0,003 - для самцов, 0,009 и 0,008 - для самок рыжей полевки соответственно. У самок из Торопецкого р-на значение показателя равно таковому в популяции из Калининского р-на (0,009).

Максимальный уровень асимметрии размеров почек среди самцов зафиксирован в Лихославльском и Торопецком р-нах - 0,017 и 0,016 (табл. 2). Отметим, что при использовании для анализа уровня популяционных различий серий, состоящих из самцов, обнаружен тот же состав двух групп популяций, который был выявлен при сравнении объединенных выборок. Сходство показателей у зверьков внутри каждой группы популяций и отличие при сопоставлении серий из разных групп подтверждается статистически (табл. 3).

Таблица 2 Относительные величины асимметрии морфофизиологических признаков европейской рыжей полевки некоторых физико-географических провинций (Mann-Whitney test)

Физикогеографическая провинция	Районы исследования	Самцы/Самки			Без разделения по полу
		п	М+т		п	М+т
			вес почек	вес надпочечников		вес почек	вес надпочечников
Валдайская	Торопецкий	25 17	0,016±0,005 0,009±0,006	0,011±0,009 0,003±0,043	42	0,013 ±0,004	0,020 ±0,018
Смоленско-Московская	Нелидовский	15 10	0,013±0,017 0,020±0,011	0,040±0,017 0,011±0,024*	25	0,0001 ±0,012	0,020 ±0,015
	Зубцовский	29 26	0,004±0,008 0,016±0,007	0,015±0,023 0,032±0,018	55	0,009 ±0,005	0,008 ±0,015
Верхневолжская	Калининский	12 16	0,003±0,008 0,009±0,008	0,053±0,017 0,083±0,013	28	0,007 ±0,006	0,070 ±0,011
	Лихо-славльский	10 10	0,017±0,011 0,014±0,015	0,064±0,028 0,091±0,023	20	0,016 ±0,009	0,078 ±0,018
	Лесной	16 9	0,003±0,006 0,008±0,011	0,029±0,019 0,119±0,013*	25	0,001 ±0,005	0,060 ±0,016

Примечание. *- Р < 0,05.

Исходя из вышеизложенного мы считаем, что, несмотря на отсутствие статистически подтвержденного полового диморфизма по относительной асимметрии размеров почек, для анализа популяционных различий по этим морфофизиологическим признакам выборки предпочтительно формировать из самцов.

Установлено наличие высоко достоверных различий большинства серий самцов рыжей полевки по уровню асимметрии надпочечников (р<0,001). Обнаружено сходство зверьков из Лихославльского и Калининского р-нов, для которых характерны максимальные величины асимметрии надпочечников - 0,064 и 0,053. Также сходны выборки из Зубцовского и Торопецкого р-нов - здесь получены минимальные относительные величины асимметрии признака - 0,015 и 0,011 соответственно. В Нелидовском и Лесном р-нах значения соответствующих показателей — 0,04 и 0,029; по данному признаку настоящие популяции с высокой степенью достоверности отличаются как друг от друга, так и от остальных популяций (табл. 3).

Таблица 3

Оценка достоверности различий популяций европейской рыжей полевки по относительной величине асимметрии морфофизиологических признаков (Mann-Whitney тест)

	Вес почек объединенной выборки/Вес почек самцов
м о и S у у о с m	Районы	Торопецкий	Нелидовский	Зубцовский	Калининский	Лихославльский	Лесной
	Торопецкий		0,000*** 0,000***	0,042* 0,000***	0,000*** 0,000***	0,681 0,06	0,000*** 0,000***
	Нелидовский	0,00 Г”		0,085 0,27	0,190 0,048*	0,000*** 0,000***	0,062 0,943
	Зубцовский	0,097	0,000***		0,199 1	0,016* 0,001***	0,000*** 0,208
	Калининский	0,000***	0,000***	0,000***		0,000*** 0,000***	0,123 0,86
	Лихославльский	0,000***	0,000***	0,000***	0,756		0,000*** 0,000***
	Лесной	0,000***	0,000***	0,000***	0,000***	0,001***

Примечание. *- Р < 0,05, ** - Р < 0,01, *** - Р < 0,001.

В табл. 4 представлены данные по частоте встречаемости в исследованных популяциях признаков правосторонней, левосторонней асимметрии и отсутствия её. Заметно, что процент правосторонней асимметрии почек преобладает над долей левосторонней, а левосторонняя асимметрия надпочечников в большинстве популяций встречается чаще, чем правосторонняя. Для надпочечников чаще отмечается отсутствие асимметрии, чем для почек.

Таблица 4

Встречаемость случаев асимметрии (в %) морфофизиологических признаков европейской рыжей полевки некоторых физико-географических провинций

Физикогеографическая провинция	Районы исследования	Асимметрия почек			Асимметрия надпочечников
		Л	П	О	Л	П	О
Валдайская	Торопецкий	19,0	71,4	9,6	14,3	35,7	50,0
Смоленско-Московская	Нелидовский	24,0	48,0	28,0	16,0	24,0	60,0
	Зубцовский	43,6	56,4	0	37,0	27,8	35,2
Верхневолжская	Калининский	42,9	46,4	10,7	70,4	0	29,6
	Лихославльский	25	70	5	63,2	0	36,8
	Лесной	34,6	46,2	19,2	59,3	Н,1	29,6

Примечание. Асимметрия: Л - левосторонняя, П - правосторонняя, О - отсутствует.

Сопоставление выборок по встречаемости признаков асимметрии почек показало, что наблюдается сходство зверьков из разных районов по проценту правосторонней и левосторонней асимметрии. Различия между сериями полевок, достигающие уровня достоверности, зафиксированы практически только для случаев отсутствия асимметрии почек и только при сопоставлении с одной из выборок (табл. 5). Так, в популяции из Зубцовского р-на отловлены зверьки исключительно с асимметрией почек, что приводит к высокому уровню значимости различий при сравнении с популяциями из Нелидовского, Лесного, Калининского и Торопецкого р-нов, где встречаемость случаев отсутствия асимметрии почек - 28, 19,2 10,7 и 9,6% (р<0,05; р<0,01; р<0,001). Кроме того, достоверно отличие полевок из Зубцовского р-на от зверьков из Торопецкого р-на по частоте встречаемости случаев левосторонней асимметрии; доли признака - 43,6 и 19% соответственно (р<0,05). Не найдено статистически значимых различий популяций из Зубцовского и Лихославльского р-нов, поскольку в последнем районе зафиксирована малая встречаемость случаев отсутствия асимметрии почек - 5% (табл. 4, 5).

Анализируя данные по частоте встречаемости признаков асимметрии надпочечников, отметим, что отличия популяций по признакам асимметрии надпочечников достигают уровня достоверности только при сопоставлении по частоте встречаемости случаев правосторонней и левосторонней асимметрии, различия же по признаку отсутствия асимметрии надпочечников не подтверждаются статистически. Соответственно различиям популяций по признаку левосторонней асимметрии надпочечников наблюдаются и различия по частоте встречаемости правосторонней асимметрии этих органов, так как эти признаки тесно связаны (табл. 5).

Таблица 5

Оценка достоверности различий популяций по частоте встречаемости случаев асимметрии морфофизиологических признаков европейской рыжей полевки методом ^

Сравниваемые районы	Асимметрия почек			Асиммет	)ия надпочечников
	Л	П	О	Л	П	О
3/Н	1,77	0,22	15,4***	2,44	0,09	2,4
з/т	4,48*	0,86	5,24*	4,43*	0,47	1,22
З/Лх	1,3	0,45	2,74	2,04	4,9*	0,01
Т/Лх	0,23	0,003	0,34	10,05**	6,44*	0,47
н/т	0,18	1,37	3,26	0,03	0,68	0,29
Н/Лх	0,004	0,93	3,34	6,27*	4,33*	1,1
к/з	0,003	0,34	5,9*	4,18*	7,5**	0,17
к/н	1,38	0,007	2,09	8,37**	6,25*	2,6
к/т	3,33	1,71	0,02	13,8***	9,29**	1,6
К/Лх	1,06	1,16	0,46	0,09	0	0,18
К/Лс	0,23	0,0003	0,07	0,26	2,99	0
Лс/3	0,35	0,35	10,6**	2,04	2,3	0,17
Лс/Н	0,49	0,01	0,42	6,6	1,3	2,8
Лс/Т	1,56	1,66	1,15	10,9***	3,98*	1,69
Лс/Лх	0,34	1,12	1,73	0,03	2,06	0,17

Примечание. *- Р < 0,05, * - Р < 0,01, *** - р < 0,001. 3 - Зубцовский р-н, К - Калининский р-н, Лс - Лесной р-н, Лх - Лихославльский р-н, Н - Нелидовский р-н, Т - Торопецкий р-н; Л - левосторонняя, П - правосторонняя асимметрия, О - асимметрия отсутвует.

Были выделены две группы популяций со сходными значениями признаков; различия большинства серий, входящих в эти группы, достигают высоко достоверных величин (р<0,05; р<0,01; р<0,001). В выборках из Калининского, Лихославльского и Лесного р-нов выявлено преобладание случаев левосторонней асимметрии над встречаемостью правосторонней - 70,4, 63,2, 59,3% против 0, 0, 11,1% в порядке перечисления районов. У полевок из Торопецкого и Нелидовского р-нов доли случаев правосторонней асимметрии превысили встречаемость левосторонней - 35,7 и 27,8% против 14,3 и 16%. Также в этих популяциях обнаружена сравнительно большая доля полевок с одинаковым весом надпочечников - 50 и 60%. У зверьков из Зубцовского р-на чаще отмечалось превышение веса левого надпочечника над весом правого -37 и 27,8% соответственно (табл. 4). По доле случаев правосторонней и левосторонней асимметрии рыжие полевки из данного района сходны с полевками из Лесного и Нелидовского р-нов, по встречаемости правосторонней асимметрии - со зверьками из Торопецкого р-на, левосторонней асимметрии - с выборкой из Лихославльского р-на (табл. 5).

Таким образом, установлено сходство по признакам встречаемости случаев асимметрии надпочечников полевок, обитающих на территории Верхневолжской провинции - с одной стороны, и зверьков, отловленных на территории Валдайской и Смоленско-Московской провинции — с другой стороны. Степень сходства выборок внутри каждой из групп популяций зависит от расстояния между точками отлова - чем ближе они располагаются друг от друга, тем меньше отличия серий по рассматриваемым морфофизиологическим признакам. Отметим, что максимальные отличия популяции из Торопецкого р-на от популяций из Калининского и Лихославльского р-нов по признакам встречаемости случаев асимметрии надпочечников совпадают с приведенными выше результатами оценки популяционных различий по величине асимметрии данных органов.

Сопоставление популяций по встречаемости случаев асимметрии почек в смысле выделения морфофизиологических групп оказалось менее информативно. При этом отмеченные для полевок из Зубцовского и Лихославльского р-нов увеличения долей случаев асимметрии почек, а для зверьков из Зубцовского и Торопецкого р-нов - максимальные среди исследованных популяций величины асимметрии почек, возможно, свидетельствуют о нарушении стабильности развития, то есть о повышении уровня флуктуирующей асимметрии. Это может быть связано с наличием социального стресса, вызванного фактором перенаселения, поскольку отловы совпали с пиком численности вида. Для более надежного объяснения повышенного уровня нарушений стабильности развития в этих популяциях необходимо продолжить исследования.

Заключение. Животные из обследованных популяций могут быть отнесены к нескольким морфофизиологическим группам, местообитания которых приурочены к разным физико-географическим провинциям. Так, для полевок из Торопецкого и Нелидовского р-нов, обитающих на территории Валдайской и Смоленско-Московской провинций, характерны низкий уровень асимметрии размеров надпочечников и преобладание встречаемости правосторонней асимметрии этих органов. Кроме этого, у зверьков из Нелидовского р-на отмечена максимальная доля случаев отсутствия асимметрии почек. Другая группа популяций представлена рыжими полевками из Калининского и Лихославльского р-нов, обитающими на территории Верхневолжской провинции, которым свойственны высокий уровень асимметрии надпочечников и отсутствие случаев правосторонней асимметрии этих органов. Для популяции из Зубцовского р-на, находящейся на территории Смоленско-Московской провинции, и популяции из Лесного р-на, обитающей на территории Верхневолжской провинции в непосредственной близости к границе Валдайской провинции, получены промежуточные значения морфофизиологических показателей. При этом обнаружено значительное сходство зверьков из данных районов с другими сериями полевок, отловленными на территории соответствующих физико-географических провинций.

Исследования показали наличие ограничений в использовании асимметрии размеров почек и надпочечников в качестве индикатора состояния природной среды ввиду направленности асимметрии этих органов. Более надежными критериями, фиксирующими повышение уровня флуктуирующей асимметрии, являются показатели асимметрии почек. С помощью показателей асимметрии надпочечников возможна оценка морфофизиологических особенностей отдельных популяций.

Емельянова А.А. Об использовании асимметрии парных органов как показателей, характеризующих популяционные особенности европейской рыжей полевки {Myodes glareolus Schreber), обитающей на территории Тверской области // Вести. ТвГУ. Сер.: Биология и экология. 2015. № 3. С. 96-108.