Особенности полиморфизма по признаку striata в популяциях озерной лягушки Rana ridibunda Pallas, 1771 (Anura, Amphibia) Республики Башкортостан

У большого числа представителей рода Rana встречаются особи с дорсомедиальной полосой, обозначаемой как морфа или фенотип «striata» [27, 17, 43]. Наиболее изучены особенности полиморфизма по признаку striata у озерной Rana ridibunda Pallas, 1771 и остромордой R. arvalis Nilsson, 1842 лягушек. Наличие признака «striata» определяет доминантный аллель диаллельного аутосомного гена, что установлено для озерной [40] и остромордой [39] лягушек. Для полосатой морфы остромордой лягушки выявлены следующие физиологические особенности. С.С. Шварц и В.Г. Ищенко [36] указывают на высокую чувствительность особей морфы striata у R. arvalis к «за-морным» явлениям и их более высокую энергоемкость. Также у сеголетков R . arvalis установлено более высокое выделение СO 2 в единицу времени на 1 г массы у striata по сравнению с беспо-лосыми морфами выше в 1,5-2 раза [7]. Данная особенность обусловливает у них высокую миграционную способность и засухоустойчивость [17]. В другой работе [25] показано, что сеголетки полосатой морфы у остромордой лягушки обладают низкой чувствительностью к тироксину, связанную с исходно высоким уровнем окислительновосстановительных процессов. В целом отмечено более раннее половое созревание и короткая общая продолжительность жизни у полосатых особей [22]. Исследование натриевой проницаемости кожи R. arvalis [6] показало существенное ее сни-

жение (более чем в 3 раза) у полосатых особей по сравнению с бесполосыми. Данные физиологические особенности приводят к усилению легочного дыхания, что обуславливает высокое содержание железа в организме полосатых особей остромордой лягушки [4, 5]. Многочисленные исследования на разных видах рода Rana показали, что полосатые особи обладают большей массой тела и печени [36], также для них характерен повышенный обмен веществ [7], понижена проницаемость кожи [6]. Отмечаются также различия по накоплению тяжелых металлов для особей с различными фенотипами у остромордой [35] и у озерной [42] лягушек.

Распределение доли полосатых и бесполосых особей также связывают с особенностями местообитаний – наличием водно-воздушной растительности (где проявляется криптическое значение дорсомедиальной полосы), а также скорости течения водотока [20].

По литературным данным наблюдается зависимость проявления полиморфизма от степени антропогенного воздействия [3, 8–10, 16, 19, 23, 24, 26, 28–31, 34, 37, 38, 42]. Следует отметить, что для соотношения фенотипов striata и non-striata наблюдается сезонная изменчивость [20, 38]. При обитании земноводных в условиях загрязнения данные физиологические различия между полосатыми и бесполосыми особями могут быть причиной адаптивного преобладания фенотипа striata в популяциях озерной лягушки [2–5, 24].

Изучены особенности географического распределения встречаемости полосатых морф у зеленых лягушек [27, 41]. Полиморфизм по признаку «striata» и по комплексу признаков рисунка и окраски исследовался как в Республике Башкортостан [16], так и в сопредельных регионах: Республике Татарстан [10–12], Челябинской [34] и

Самарской [29, 31, 32, 42] областях. В других регионах России цветовой полиморфизм по данному признаку анализировался в Калужской [28], Тамбовской [20], Волгоградской [21] областях.

Цель работы – проанализировать особенности проявления полиморфизма по признаку striata в популяциях озерной лягушки в условиях Республики Башкортостан, а также выявить особенности аккумуляции тяжелых металлов полосатыми и бесполосыми морфами.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

В качестве объекта исследования выбрана озерная лягушка – наиболее устойчивый к антропогенной трансформации местообитаний вид амфибий, населяющий в том числе и урбанизированные территории [14]. Анализ полиморфизма проводился по соотношению числа полосатых (морфа «striata») (рис. 1а) и бесполосых (морфа «non-striata») (рис. 1б) особей в популяции.

а)

б)

Рисунок 1. Варианты окраски спины озерной лягушки: а) полосатая; б) бесполосая.

Сбор материала проводился с 2006 по 2012 годы в Предуралье и Зауралье Республики Башкортостан (рис. 2) в 15 географических пунктах: 1. «Кама» – залив Курья р. Кама Краснокамского района; 2. «Затон» – парк «Волна», микрорайон Затон г. Уфа; 3. «Теплое» – оз. Теплое, Инорс, Калининский район, г. Уфа; 4. «Баязитово» – дер. Баязитово Альшеевского района, р. Тюлянь; 5. «Алкино» – пос. Алкино Чишминского р-на, р. Дема; 6. «Локотки» – с. Локотки, Уфимского района, оз. Большой Улукуль; 7. «Нагаево» – г. Уфа, дер. Нагаево, озера поймы р. Белая; 8. «Салават» – г. Салават, пруд в парке им. 50 лет Октября; 9. «Белая» – г. Салават, р. Белая (пляж у моста); 10. «Сабашево» – дер. Сабашево Мелеузовского района, р. Белая; 11. «Ишимбай» – г. Ишимбай, р. Белая (пляж); 12. «Исяново» – с. Исяново Баймак-ского р-на, пруд у оз. Талкас; 13. «Таналык» – г. Баймак, р. Таналык; 14. «Казанка» – г. Сибай, пос. Казанка, р. Худолаз; 15. «Худолаз» – г. Сибай, городская плотина, р. Худолаз.

Оценку антропогенного воздействия проводили по результатам химического анализа проб воды из мест обитания озерной лягушки по содержанию тяжелых металлов (Cu, Zn, Cd, Pb) и дру- гих показателей. Анализы проводились атомно– абсорбционным методом на аппарате Contrl A (Германия) в центральной лаборатории Сибай-ского филиала ОАО «Учалинский горнообогатительный комбинат», а также в испытательном лабораторном центре филиала ФГУЗ «Центр Гигиены и Эпидемиологии в РБ» г. Учалы. Анализ состояния биотопов озерной лягушки представлен в таблице 1.

По содержанию тяжелых металлов в воде обследованные местообитания озерных лягушек подразделены на 4 группы с критическим, высоким, средним и низким (относительно фона) содержанием тяжелых металлов.

Из таблицы 1 следует, что основными загрязнителями водоемов в регионе исследования являются медь, цинк и кадмий. По ранее опубликованным данным о накоплении тяжелых металлов в организме основным биотоксикантом является кадмий, аккумулирующийся в печени озерной лягушки [15].

Анализ накопления в коже меди, цинка, свинца, кадмия выполнен в центральной лаборатории СФ ОАО «УГОК» атомно-абсорбционным методом с расчетом по принятой методике .

Таблица 1. Характеристика местообитаний озерных лягушек по содержанию тяжелых металлов в водоемах для периода исследования

№	Географический пункт	Содержания тяжелых металлов мг/л				Степень загрязнения
		по Cu	по Zn	по Pb	по Cd
1	Кама	-	-	-	-	низкий
2	Затон	0,076 1	0,123 1	0,000036	0,083 1,2,3	критический
3	Теплое	0,061 1	0,078 1	0,00024	0,018 1,2,3	критический
4	Баязитово	0,015 1	0,038 1	0,000012	0,0007	низкий
5	Алкино	0,007 1	0,023 1	0,000012	0,0002	низкий
6	Локотки	0,041 1	0,063 1	0,00003	0,022 1,2,3	высокий
7	Нагаево	0,006 1	0,037 1	0,00015	0,0025 2	средний
8	Салават	0,008 1	0,023 1	0,0005	0,0004	средний
9	Белая	0,018 1	0,039 1	0,00066	0,001 2	высокий
10	Сабашево	0,009 1	0,03 1	0,0005	0,0001	низкий
11	Ишимбай	0,02 1	0,05 1	0,00222	0,0016 2	высокий
12	Исяново	0,009 1	0,026 1	0,00001	0,0009	низкий
13	Таналык	0,0234 1	0,447 1,3	0,000366	0,0029 2	критический
14	Казанка	0,0026 1	0,032 1	0,00001	0,0003	средний
15	Худолаз	0,0213 1	0,379 1	0,00001	0,003 2	высокий

Примечание: 1ПДК рыбохозяйственный (Россия); 2ПДУ рекреационных водоемов (Россия); 3ПДК рыбохозяйственный (Италия).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Соотношение морф striata и non-striata [1] в урбанизированных биотопах и естественных популяциях амфибий на территории Республики Башкортостан представлено на рис. 2.

Рисунок 2. Доля полосатых и бесполосых особей озерных лягушек в антропогенных и контрольных участках.

Примечание: 1. Кама (n = 16); 2. Затон ( n = 30); 3. Теплое (n = 28); 4. Баязитово (n = 12); 5. Алкино (n =

40); 6. Локотки (n = 20); 7. Нагаево (n = 20); 8. Салават (n = 51); 9. Белая (n = 45); 10. Сабашево (n = 35); 11. Ишимбай (n = 19); 12. Исяново (n = 25); 13. Та-налык (n = 31); 14. Казанка (n = 48); 15. Худолаз (n = 121). Цветом выделены: черным – доля полосатых особей (striata %), серым – доля бесполосых особей.

Как видно из рисунка 2, морфа «striata» отсутствует в 5 популяциях. Редки с частотой до 20% полосатые особи в 6 популяциях. Средняя частота встречаемости от 25 до 40%% зарегистрирована в 3, а доминируют с частотой от 50 до 75%% только в 1 популяции. Анализ соотношения полосатых и бесполосых особей в двух зонах республики показал высокую долю особей с морфой striata в зоне Зауралья (20,6%), а в Предуралье их доля насчитывает 8,8%. На бесполосых особей приходится 17,6 и 53,0% соответственно. Распределение фенотипов среди озерных лягушек можно объяснить географической изменчивостью встречаемости признака «striata» в популяциях озерной лягушки.

По существующим данным доля особей с признаком «striata» снижается к востоку Республики Татарстан [11, 12] и северо-востоку Самарской области (наши данные) от центральной и западной части региона [29, 31-33]. По данным Е.А. Чибилева [34], доля полосатых особей превышает 50% только в юго-восточной части региона. Следует отметить, что восточнее Башкортостана в г. Челябинск доля морфы striata изменяется от 98% (очистные сооружения) и 46–57%% (пруд Коммунар) до 10% (Шершеневское водохранилище) [34].

В отличие от района исследования в других регионах отмечается доминирование особей с признаком striata. В частности для Центрально-

Черноземного региона, по данным Г.А. Лады [20], доля полосатых особей (по сборам в мае – июне) составляет – 97,2–98,6%%, для р. Северский Донец (Белгородской области, с. Новотаволжанка) – 92,3%, р. Усманка (Воронежский заповедник) – 100%, пойма р. Цна (окр. г. Тамбова) – 97,2%. В Калужской области также преобладают полосатые особи озерной лягушки – от 100% в большинстве исследованных популяций [28]. В частности в Калуге доля полосатых особей составляет от 95,46 до 95,24% в северо-западной, 95% в центральной и восточной части, до 90–84,62% для западной части города [28]. На Нижней Волге доля полосатых особей составляет от 52,1% левого берега Ахтубы (рисовые чеки) до 58,4% окр. оз. Хара (водоемы правобережья старосты Ахту-бы) [21].

Нами проведен анализ накопления тяжелых металлов полосатыми и бесполосыми особями озерной лягушки в районе исследования (табл. 2).

Таблица 2. Накопление тяжелых металлов в коже озерных лягушек (по сухой массе) полосатых и бесполосых морф

Популяции, морфа			Медь	Цинк	Свинец	Кадмий
Предуралье
Теплое	Кожа (M)   1 бесполосые		0,18	1240,46	11,83	11,27
	Вода (мг/дм3)		0,061	0,078	0,004	0,018
Затон	Кожа (M)	бесполосые	1032,63	1823,70	20,49	199,07
	Вода (мг/дм3)		0,076	0,123	0,0006	0,083
Локотки	Кожа (M)	бесполосые	0,25	837,62	7,43	21,48
	Вода (мг/дм3)		0,041	0,063	0,0005	0,022
Белая	Кожа (M)	полосатые	5,83	94,09	0,15	1,32
		бесполосые	11,04	109,97	0,06	1,86
	Вода (мг/дм3)		0,018	0,039	0,011	0,001
Зауралье
Худолаз	Кожа (M)	полосатые	57,97	735,87	8,89	3,77
		бесполосые	81,34	736,32	14,31	48,42
	Вода (мг/дм3)		0,021	0,379	0,0005	0,003
Таналык	Кожа (M)	бесполосые	7,51	862,85	5,01	14,98
	Вода (мг/дм3)		0,023	0,447	0,008	0,004

По данным таблицы 2 видно, у бесполосых происходит наибольшее, за исключение свинца, накопление кадмия, цинка, меди в местообитании со средним фоновым содержанием и высоким антропогенным воздействием (район г. Салават). В условиях высокого природного фона и техногенного загрязнения водоемов горнообогатительными предприятиями для популяции «Худолаз» также у бесполосых особей наблюдается более высокое накопление таких тяжелых металлов, как медь, свинец, кадмий (за исключением цинка). Следует отметить, что в условиях критического загрязнения – выборка из популяции «Таналык», накопление меди и свинца ниже, чем у полосатых особей из популяции «Худолаз».

Наши данные (табл. 2) по озерной лягушке из Предуралья показывают снижение накопления в ряду медь (в 1,9 раз)→кадмий (в 1,4 раза)→цинк (в 1,2 раза), при этом полосатые особи накапливают свинец в среднем в 2,5 раза больше, чем бесполосые. В Зауралье ряд снижения накопления имеет вид: кадмий (в 12,8 раза)→свинец (в 1,6 раз)→медь (в 1,9 раза), цинк накапливается у полосатых и бесполосых особей на одном уровне.

В литературе указывается, что «относительно слабая способность к биоаккумуляции и высокая скорость физиологических процессов у амфибий обусловили увеличение частоты встречаемости морфы striata в пределах естественных и искусственных геохимических аномалий [4] и «антропогенно дестабилизированных территорий» [5, c. 68].

По данным С.А. Шарыгина [35] полосатые особи striata остромордой лягушки накапливают, в отличие от бесполосых, в 5 раз меньше стронция–90, марганца в 3,5 раза, хрома в 5 раз, никеля в 4 раза, олова в 6 раз, цинка в 2,5 раза меньше, за исключением железа, которое полосатые особи накапливают в 2 раза больше. Более низкое накопление данных металлов в организме полосатых особей R . arvalis обуславливает высокую встречаемость полосатых особей в Уральском регионе [35].

Наши данные из таблицы 2 показывают, что только накопление кадмия ниже у особей озерной лягушки с морфой striata в Предуралье («Белая»), в отличие от Зауралья («Худолаз»).

Данные таблицы 2 подтверждают более низкое накопление морфами striata отдельных видов металлов. С другой стороны, в условиях высокого техногенного и природного уровня территории Республики Башкортостан преобладают популяции, где доля полосатых особей незначительна или они отсутствуют (рис. 1). Данный факт не согласуется с выводами А.С. Шарыгина [35] о влиянии геохимической провинции Урала на встречаемость в популяции особей с дорсомеди-альной полосой. По нашим данным, для Зауралья также отмечается доминирование полосатых особей остромордой лягушки по сравнению с Преду-ральем.

Таким образом, наши данные подтверждают выводы В. Л. Вершинина [5] о проявлении адаптационных свойств морфы striata у представителей рода Rana . При этом наблюдаются географические особенности в распределении полосатых морф озерной лягушки, не связанные с уровнем тяжелых металлов в местообитаниях.

В большинстве литературных данных отмечается увеличение доли особей морфы striata в условиях антропогенного воздействия городов Урала [5], Предкавказья [24], Самарской [29–31] и Ульяновской [26] областей. За пределами России, в Болгарии, увеличение доли полосатых особей озерной лягушки отмечается для популяций г. Пловдива [8]. Напротив, в целом или в отдельных популяциях, отмечают почти равное соотношение полосатых и бесполосых особей [37], снижение доли полосатых отмечается для Калужской области [28], Нижнего Поволжья [21, 37, 38] и даже практически полное отсутствие особей с признаком striata в Самарской области [31; наши данные] и Республики Башкортостан [16]. По данным А.А. Шиян [37, с. 20]: «В популяции лягушек с полей фильтрации сахарных заводов отмечено либо равное соотношение особей морф striata и maculata, либо преобладание (в 2,0 раза) особей морфы maculatа». Доля полосатых особей выше на 6,3% в контроле, по сравнению с рисовыми чеками [21].

При этом в условиях Республики Башкортостан – территории с высоким фоновым содержанием в среде меди, цинка и кадмия, в большинстве популяций озерной лягушки преобладают бес-полосые особи (рис. 2). Увеличение доли беспо-лосых особей данного вида характерно для сопредельных с Республикой Башкортостан регионов – в восточных районах Республики Татарстан [10, 12] и в Самарской области (окр. пос. Яблоня, Похвистневского района) (наши данные).

По нашему мнению, в условиях техногенного загрязнения меньшее накопление тяжелых металлов может свидетельствовать о проявление адаптивной реакции. Обитание в условиях высокого техногенного загрязнения водоемов тяжелыми металлами приводит к изменениям морфофизиологических показателей – относительной массы внутренних органов [13]. Следует отметить, что высокие концентрации тяжелых металлов могут приводить как к снижению массы органов в результате высоких энергетических затрат, направленных на детоксикацию, так и к гипертрофии ткани в результате патологических процессов. Отсутствие полосатых особей в большинстве популяций Республики Башкортостан, по нашему мнению, связано с особенностью локального распределения встречаемости морфы «striata», которая редка и в сопредельных регионах.

Таким образом, эколого-физиологические особенности фенотипов, маркируемых признаком «striata», имеют адаптивные преимущества, связанные как с высоким уровнем обмена, так и с более коротким личиночным периодом развития и повышенной проницаемостью кожных покровов в условиях техногенного загрязнения местообитаний.

Авторы благодарят инженера Сиражитдинову Э.М. (Сибай) за помощь при подготовке проб.

Часть материала собрана при поддержке ФЦП «Интеграция» Э-0121 «Изучение разнообразия амфибий Волжского бассейна (генетические и таксономические аспекты, географическая изменчивость, межвидовая гибридизация, биоиндикация антропогенного воздействия». В 2012 году исследования выполнены при поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект № 12-04-31774).