Продуцирование охратоксина а, фумонизинов и эмодина у вида Aspergillus niger из кормовой продукции

Продуцирование охратоксина а, фумонизинов и эмодина у вида Aspergillus niger из кормовой продукции

Автор: Кононенко Г.П., Пирязева Е.А., Буркин А.А., Зотова Е.В.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Микология и фитопатология

Статья в выпуске: 3 т.59, 2024 года.

Бесплатный доступ

Микромицеты одного из самых сложных в таксономическом отношении комплекса Aspergillus niger (the A. niger “aggregate”) в последние десятилетия неизменно остаются объектом пристального внимания исследователей в связи с рисками негативных воздействий на человека и животных. Для индустриальных и коллекционных штаммов установлена способность синтезировать токсичные метаболиты с особо опасными формами действия - охратоксин А (M.L. Abarca с соавт., 1994; J. Téren с соавт., 1996; J. Varga с соавт., 2002), фумонизины группы В (J.C. Frisvad с соавт., 2007; J.M. Mogensen с соавт., 2010; M. Månsson с соавт., 2010) и эмодин (A.A. Ismaiel с соавт. 2016). Природные штаммы, продуцирующие охратоксин А и фумонизины, выявлены в продовольствии (P. Noomin с соавт., 2009; M. Storari с соавт., 2012; M. Yanai с соавт., 2013) и в кормовой продукции (A. Dalcero с соавт., 2002; F. Accensi с соавт., 2004 ). В России приоритет в изучении был отдан рискам распространения этих грибов как возбудителей микозов в среде обитания человека (А.Б. Кулько, 2012; О.Е. Марфенина с соавт., 2014). В настоящей работе для культур A. niger из отечественной кормовой зернопродукции и консервированных травяных кормов впервые установлен характер продуцирования фумонизинов (ФУМ), охратоксина А (ОА) и эмодина (ЭМО), показано влияние типа субстрата на интенсивность токсинообразования in vitro, и подтверждена принадлежность штаммов виду A. niger в составе A. niger “aggregate”. Цель работы - оценка способности культур Aspergillus niger , выделенных из комбикорма, пяти видов комбикормового сырья и сена разного ботанического состава и территориального происхождения, продуцировать фумонизины группы В, охратоксин А и эмодин, а также уточнение их видовой принадлежности по совокупности морфологических, физиологических характеристик и составу метаболитов. Для 12 моноконидиальных культур токсинообразование оценивали на сахарозном агаре с дрожжевым экстрактом (YES), агаре Чапека с экстрактом автолизата дрожжей и 20 % сахарозы (CYA20S) и на зерне риса. После инкубирования (7 сут, 25 °С) анализ экстрактов выполняли с помощью тест-систем для иммуноферментного определения микотоксинов (СТО ВНИИВСГЭ, Россия). По морфологическим критериям (диаметр колоний, характер роста, цвет, консистенция колоний, форма и ширина растущего края, форма конидиальной головки, структура и пигментация конидиеносцев, размеры, форма и цвет везикулы, метул, фиалид и конидий), по отсутствию склероциев, результату теста Эрлиха и способности продуцировать ОА и ФУМ подтверждена принадлежность культур виду A. niger в кладе двухъярусных видов (R.A. Samson с соавт., 2007; J. Varga с соавт. 2011). Накопление ФУМ у 7 штаммов составляло 0,2 до 630 мкг/г и у 5 отсутствовало, все штаммы продуцировали ОА (от 0,005 до 0,064 мкг/г) и ЭМО (от 0,004 до 0,9 мкг/г). Различие в накоплении микотоксинов на агаровых средах и зерновом субстрате подтвердило влияние компонентов субстратов на активность детерминирующих кластеров генов. Из-за слабого потенциала продуцирования ОА, ЭМО и небольшой доли активных продуцентов ФУМ вклад A. niger в контаминацию зерновых кормов и сена (даже при интенсивной пораженности) вряд ли может быть существенным.

Еще

Aspergillus niger, комбикормовое сырье, комбикорма, сено, фумонизины группы в, охратоксин а, эмодин, иммуноферментный анализ

Короткий адрес: https://sciup.org/142242461

IDR: 142242461   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2024.3.550rus

Список литературы Продуцирование охратоксина а, фумонизинов и эмодина у вида Aspergillus niger из кормовой продукции

  • Nielsen K.F., Morgensen J.M., Johansen M., Larsen Th.O., Frisvad J.C. Review of secondary metabolites and mycotoxins from the Aspergillus niger group. Analytical and Bioanalytical Chemistry, 2009, 395(5): 1225-1242 (doi: 10.1007/s00216-009-3081-5).
  • Ismail M.A. Incidence and significance of black aspergilli in agricultural commodities: a review, with a key to all species accepted to-date. European Journal of Biological Research, 2017, 7(3): 207-222 (doi: 10.5281/zenodo.834504).
  • Кулько А.Б. Атлас условно-патогенных грибов рода Aspergillus — возбудителей бронхолегочных инфекций. М., 2012.
  • Марфенина О.И., Бубнова Е.Н., Семенова Е.А., Иванова А.Е., Данилогорская А.А. Грибы рода Aspergillus: распространение и условия накопления в разных природных средах (на примере Европейской части России). Микология и фитопатология, 2014, 48(3): 139-150.
  • Varga J., Kevei F., Fekete C., Coenen A., Kozakiewicz Z., Croft J.H. Restriction fragment length polymorphisms in the mitochondrial DNAs of the Aspergillus niger aggregate. Mycological Research, 1993, 97(10): 1207-1212 (doi: 10.1016/S0953-7562(09)81286-0).
  • Debets A.J.M., Swart K., Hoekstra R.F., Bos C.J. Genetic maps of eight linkage groups of Aspergillus niger based on mitotic mapping. Current Genetic, 1993, 23: 47-53 (doi: 10.1007/BF00336749).
  • Samson R.A., Noonim P., Meijer M., Houbraken J., Frisvad J.C., Varga J. Diagnostic tools to identify black aspergilli. Studies in Mycology, 2007, 59(1): 129-145 (doi: 10.3114/sim.2007.59.13).
  • Varga J., Frisvad J.C., Koksubé S., Brankovics B., Tóth B., Sziget G., Samson R.A. New and revisited species in Aspergillus section Nigri. Studies in Mycology, 2011, 69(1): 1-17 (doi: 10.3114/sim.2011.69.01).
  • Bian C., Kusuya Y., Sklenář F., D'hooge E., Yaguchi T., Ban S., Visagie C.M., Houbraken J., Takahashi H., Hubka V. Reducing the number of accepted in Aspergillus series Nigri. Studies in Mycology, 2020, 102(1): 95-132 (doi: 10.3114/sim.2022.102.03).
  • Abarca M.L., Bragulat M.R., Castella G., Cabañes F.J. Ochratoxin A production by strains of Aspergillus niger var. niger. Applied and Environmental Microbiology, 1994, 60(7): 2650-2652 (doi: 10.1128/aem.60.7.2650-2652.1994).
  • Téren J., Varga J., Hamari Z., Rinyo E., Kevei F. Immunochemical detection of ochratoxin A in black Aspergillus strains. Mycopathologia, 1996, 134(3): 171-176 (doi: 10.1007/BF00436726).
  • Ono H., Kataoka A., Koakutsu M., Tanaka K., Kawasugi S., Wakazawa M., Ueno Y., Manabe M. Ochratoxin A productibility by strains of Aspergillus niger group stored in IFO culture collection. Mycotoxins, 1995, 41: 47-51 (doi: 10.2520/myco1975.1995.47).
  • Frisvad J.C., Smedsgaard J., Samson R.A., Larsen T.O., Thrane U. Fumonisin B2 production by Aspergillus niger. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2007, 55(23): 9727-9732 (doi: 10.1021/jf0718906).
  • Månsson M., Klejnstrup M.L., Phipps R.K., Nielsen K.F., Frisvad J.C., Gotfredsen C.H., Larsen T.O. Isolation and NMR characterization of fumonisin B2 and B6, a new fumonisin from Aspergillus niger. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2010, 58(2): 949-953 (doi: 10.1021/jf902834g).
  • Chang M., Wang J., Tian F., Zhang Q., Ye B. Antibacterial activity of secondary metabolites from Aspergillus awamori F12 isolated from rhizospheric soil of Rhizophora stylosa Griff. Acta Microbiologica Sinica (Wei Sheng Wu Xue Bao), 2010, 50(10): 1385-1391.
  • Ismaiel A.A., Rabie G.H., Abd El-Aal M.A. Antimicrobial and morphogenic effects of emodin produced by Aspergillus awamori WAIR 120. Biologia, 2016, 71(5): 464-474 (doi: 10.1515/biolog-2016-0067).
  • Logriego A., Ferracane R., Haydukowsky M., Cozzi G., Ritieni A. Fumonisin B2 production by Aspergillus niger from grapes and natural occurrence in must. Food Additives and Contaminant. Part A, 2009, 26(11): 1495-1500 (doi: 10.1080/02652030903148322).
  • Noomin P., Mahakarnchanakul W., Nielsen K.F., Frisvad J.C., Samson R.A. Fumonisin B2 production by Aspergillus niger in Thai coffee beans. Food Additives and Contaminant. Part A, 2009, 26(1): 94-100 (doi: 10.1080/02652030802366090).
  • Storari M., Dennert F.G., Bigler L., Gessler C., Broggini G.A.L. Isolation of mycotoxins producing black Aspergilli in herbal teas available on the Swiss market. Food Control, 2012, 26(1): 157-161 (doi: 10.1016/j.foodcont.2012.01.026).
  • Soares C., Calado T., Venâncio A. Mycotoxin production by Aspergillus niger aggregate strains isolated from harvested maize in three Portuguese regions. Revista Iberoamericana de Micologia, 2013, 30(1): 9-13 (doi: 10.1016/j.riam.2012.05.002).
  • Massi F.P., Sartori D., Ferranti L.S., Lamanaka B.T., Taniwaki M.H., Vieira M.L.C., Fungaro M.H.P. Prospecting for the incidence of genes involved in ochratoxin and fumonisin biosynthesis in Brazilian strains of Aspergillus niger and A. welwitschiae. International Journal of Food Microbiology, 2016, 221: 19-28 (doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2016.01.010).
  • Yanai M., Kajihara C., Kimura A., Motoki O., Hiroshi B., Shun'ichi U. Identification and fumonisin B2 production of black aspergilli isolated from moldy dried fruits. Japanese Journal of Food Microbiologi, 2013, 30: 33-38 (doi: 10.5803/jsfm.30.33).
  • Onami J.-I., Watanabe M., Yoshinari T., Hashimoto R., Kitayama M., Kobayashi N., Sugita-Konishi Y., Kamata Y., Takahashi H., Kawakami H., Terajima J. Fumonisin-production by Aspergillus section Nigri isolates from Japanese foods and environments. Food Safety, 2018, 6(2): 74-82 (doi: 10.14252/foodsafetyfscj.2018005).
  • Gil-Serna J., García-Díaz M., Vázquez C., González-Jaén M.T., Patiño B. Significance of Aspergillus niger aggregate species as contaminants of food products in Spain regarding their occurrence and their ability to produce mycotoxins. Food Microbiology, 2019, 82: 240-248 (doi: 10.1016/j.fm.2019.02.013).
  • Mikušová P., Caboñ M., Melichárkova A., Urík M., Ritieni A., Slovák M. Genetic diversity, ochratoxin A and fumonisin profiles of strains of Aspergillus section Nigri isolated from dried vine fruits. Toxins, 2020, 12(9): 592 (doi: 10.3390/toxins12090592).
  • Accensi F., Abarca M.L., Cabañes F.J. Occurrence of Aspergillus species in mixed feed and component raw materials and their ability to produce ochratoxin A. Food Microbiology, 2004, 21(5): 623-627 (doi: 10.1016/j.fm.2003.12.003).
  • Dalcero A., Magnoli C., Hallak C., Chiacchiera S.M., Palacio G., Rosa C.A.R. Detection of ochratoxin A in animal feeds and capacity to produce this mycotoxin by Aspergillus section Nigri in Argentina. Food Additive and Contaminants, 2002, 19(11): 1065-1072 (doi: 10.1080/02652030210151895).
  • Raper K.B., Fennell D.I. The genus Aspergillus. The Williams & Wilkins Comp., Baltimore, 1965.
  • Пирязева Е.А., Малиновская Л.С. Распространенность грибов рода Aspergillus Link в кормах. Российский журнал «Проблемы ветеринарной санитарии, гигиены и экологии», 2013, 2(10): 28-31.
  • Пирязева Е.А., Малиновская Л.С. Микобиота сенажированных кормов, заготовленных в Московской области. Российский журнал «Проблемы ветеринарной санитарии, гигиены и экологии», 2014, 2(12): 26-32.
  • Samson R.A., Visagie C.M., Houbraken J., Hong S.-B., Hubka V., Klaassen C.H.W., Perrone G., Seifert K.A., Susca A., Tanney J.B., Varga J., Kocsube S., Szigeti G., Yaguchi T., Frisvad J.C. Phylogeny, identification and nomenclature of the genus Aspergillus. Studies in Mycology, 2014, 78(1): 141-173 (doi: 10.1016/j.simyco.2014.07.004).
  • Frisvad J.C., Petersen L.M., Lyhne E.K., Larsen T.O. Formation of sclerotia and production of indoloterpenes by Aspergillus niger and other species in section Nigri. PLoS ONE, 2014, 9(4): e94857 (doi: 10.1371/journal.pone.0094857).
  • Ellena V., Bucchieri D., Arcalis E., Sauer M., Steiger M.G. Sclerotia formed by citric acid producing strains of Aspergillus niger: induction and morphological analysis. Fungal Biology, 2021, 125(6): 485-494 (doi: 10.1016/j.funbio.2021.01.008).
  • Кононенко Г.П., Пирязева Е.А., Зотова Е.В., Буркин А.А. Видовой состав и токсикологическая характеристика грибов рода Aspergillus, выделенных из грубых кормов. Сельскохозяйственная биология, 2017, 52(6): 1279-1286 (doi: 10.15389/agrobiology.2017.6.1279rus).
  • Susca A., Proctor R.H., Morelli M., Haidukowski M., Gallo A., Logrieco A.F., Moretti A. Variation in fumonisin and ochratoxin production associated with differences in biosynthetic gene content in Aspergillus niger and A. welwitschiae isolates from multiple crop and geographic origins. Frontiers in Microbiology, 2016, 7: 1412 (doi: 10.3389/fmicb.2016.01412).
  • Han X., Jiang H., Xu J., Zhang J., Li F. Dynamic fumonisin B2 production by Aspergillus niger intended used in food industry in China. Toxins, 2017, 9(7): 217 (doi: 10.3390/toxins9070217).
  • Буркин А.А., Кононенко Г.П. Новая иммуноферментная тест-система для анализа фумонизинов (В1, В2, В3). Иммунология, аллергология, инфектология, 2010, 1: 187.
  • Palencia E.R., Mitchel T.R., Snook M.E., Glenn A.E., Gold S., Hinton D.M., Riley R.T., Bacon C.W. Analyses of black Aspergillus species of peanut and maize for ochratoxins and fumonisins. Journal of Food Protection, 2014, 77(5): 805-813 (doi: 10.4315/0362-028X.JFP-13-321).
  • Mogensen J.M., Frisvad J.C., Thrane U., Nielsen K.F. Production of fumonisin B2 and B4 by Aspergillus niger on grapes and raisins. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2010, 58(2): 954-958 (doi: 10.1021/jf903116q).
  • Fungi and food spoilage. 2nd edition /J.I. Pitt, A.D. Hocking (eds.). Academic and Professional, London, 1997.
  • Accensi F., Abarca M.L., Cano J., Figuera F., Cabañes F.J. Distribution of ochratoxin A producing strains in the A. niger aggregate. Antonie Van Leeuwenhoek, 2001, 79(3-4): 365-370 (doi: 10.1023/a:1012003813985).
  • Frisvad J.C., Larsen T.O., Thrane U., Meijer M., Varga J., Samson R.A., Nielsen K.F. Fumonisin and ochratoxin production in industrial Aspergillus niger strains. PLoS ONE, 2011, 6(8): e23496 (doi: 10.1371/journal.pone.0023496).
  • Logrieco A.F., Haidukowski M., Susca A., Mulè G., Munkvold G.P., Moretti A. Aspergillus section Nigri as contributor of fumonisin B2 contamination in maize. Food Additives & Contaminants: Part A, 2014, 31(1): 149-155 (doi: 10.1080/19440049.2013.862349).
  • Perrone G., Stea G., Epifani F., Varga J., Frisvad J.C., Samson R.A. Aspergillus niger contains the cryptic phylogenetic species A. awamori. Fungal Biology, 2011, 115(11): 1138-1150 (doi: 10.1016/j.funbio.2011.07.008).
  • Palumbo J.D., O’Keeffe T.L. Detection and discrimination of four Aspergillus section Nigri species by PCR. Letters in Applied Microbiology, 2015, 60(2): 188-195 (doi: 10.1111/lam.12358).
  • Saadullah A.A., Abdullah S.K. Detection of ochratoxigenic potential in some Aspergillus and Penicillium isolates from vineyard soil, fresh and dried grapes by ELISA. Rafidain Journal of Science, 2018, 27(4): 1-7 (doi: 10.33899/rjs.2018.159364).
  • Susca A., Stea G., Mulé G., Perrone G. Polymerase chain reaction (PCR) identification of Aspergillus niger and Aspergillus tubingensis based on the calmodulin gene. Food Additives and Contaminants, 2007, 24(10): 1154-1160 (doi: 10.1080/02652030701546206).
  • Martins H.M., Martins H.L., Bernando F., Gimeno A. Ability of wild strains of Aspergillus niger to produce ochratoxin A in cracked maize. Revista Portuguesa de Ciȇncias Veterinárias, 2005, 100(555/556): 189-192.
  • Susca A., Proctor R.H., Mulé G., Stea G., Ritieni A., Logrieco A.F., Moretti A. Correlation of mycotoxin fumonisin B2 production and presence of the fumonisin biosynthetic gene fum8 in Aspergillus niger from grape. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2010, 58(16): 9266-9272 (doi: 10.1021/jf101591x).
  • Gil-Serna J., García-Díaz M., González-Jaén M.T., Vázquez C., Patiño B. Description of an orthologous cluster of ochratoxin A biosynthetic genes in Aspergillus and Penicillium species. A comparative analysis. International Journal of Food Microbiology, 2018, 268: 35-43 (doi: 10.1016/j.ijfoodmicro.2017.12.028).
  • Fanelli F., Schmidt-Heydt M., Haidukowski M., Geisen R., Logrieco A., Mulé G. Influence of light on growth, conidiation and the mutual regulation of fumonisin B2 and ochratoxin A biosynthesis by Aspergillus niger. World Mycotoxin Journal, 2012, 5(2): 169-176 (doi: 10.3920/WMJ2011.1364).
  • Varga J., Rigó K., Lamper C., Téren J., Szabó G. Kinetics of ochratoxin A production in different Aspergillus species. Acta Biologica Hungarica, 2002, 53(3): 381-388.
  • Mogensen J.M., Nielsen K.F., Samson R.A., Frisvad J.C., Thrane U. Effect of temperature and water activity on the production of fumonisins by Aspergillus niger and different Fusarium species. BMC Microbiology, 2009, 9(1): 281 (doi: 10.1186/1471-2180-9-281).
  • Lasram S., Hamdi Z., Chenenaoui S., Mliki A., Ghorbel A. Comparative study of toxigenic potential of Aspergillus flavus and Aspergillus niger isolated from Barley as affected by temperature, water activity and carbon source. Journal of Stored Products Research, 2016, 69: 58-64 (doi: 10.1016/j.jspr.2016.06.002).
  • Yu R., Liu J., Wang Y., Wang H., Zhang H. Aspergillus niger as a secondary metabolite factory. Frontiers in Chemistry, 2021, 9: 701022 (doi: 10.3389/fchem.2021.701022).
  • Wani M.A., Sanjana K., Kumar D.M., Lal D.K. GC-MS analysis reveals production of 2-phe-nylethanol from Aspergillus niger endophytic in rose. Journal of Basic Microbiology, 2010, 50(1): 110-114 (doi: 10.1002/jobm.200900295).
  • Hiort J., Maksimenka K., Reichert M., Perović-Ottstadt S., Lin W.H., Wray V., Steube K., Schaumann K., Weber H., Proksch P., Ebel R., Müller W.E.G., Bringmann G. New natural products from the sponge-derived fungus Aspergillus niger. Journal of Natural Products, 2004, 67(9): 1532-1543 (doi: 10.1021/np030551d).
  • Буркин А.А., Кононенко Г.П. Контаминация микотоксинами луговых трав в европейской части России. Сельскохозяйственная биология [Agricultural Biology], 2015, 50(4): 503-512 (doi: 10.15389/agrobiology.2015.4.503rus).
  • Кононенко Г.П., Зотова Е.В., Буркин А.А. Опыт микотоксикологического обследования зернофуражных культур. Сельскохозяйственная биология [Agricultural Biology], 2021, 56(5): 958-967 (doi: 10.15389/agrobiology.2021.5.958rus).
  • Буркин А.А., Кононенко Г.П., Воловик В.Т., Сергеева С.Е. Комплекс микотоксинов в растениях рапса и сурепицы в весенне-летний период. Сельскохозяйственная биология [Ag-ricultural Biology], 2022, 57(5): 992-1000 (doi: 10.15389/agrobiology.2022.5.992rus).
Еще
Статья научная
QR-код для установки приложения SciUp Наведите камеру и скачайте бесплатное приложение SciUp