Репродуктивная стратегия представителей рода Sparganium L.: краткий обзор проблемы

В настоящее время в мировой флоре род Sparganium L. включает в себя 15–20 видов (Ascherson, Graebner, 1897; Leonova, 1982; Sulman et al., 2013 и др.) и порядка 21 гибрида (Cook, Nicholls, 1986, 1987; Sulman et al., 2013, Ito et al., 2016; Píšová, Fér, 2020; Yu et al., 2022; Bobrov et al., 2023 и др.). Последнее объясняется высокой гибридизационной активностью ежеголовников как на межподродовом, так и внутриподродовом уровнях (Belyakov et al., 2022; Bobrov et al., 2023). Согласно современным молекулярным данным род Sparganium отделился от Typha L. примерно 72–74.4 млн. лет назад в верхнем мелу (Sulman et al., 2013; Zhang et al., 2022), а не раньше (примерно 100–112 млн. лет), как предполагали исследователи (Gothan, Weyland, 1954 – по: Kokin, 1982; Bremer, 2000; Chase et al., 2006; Givnish et al., 2010). Не случайно останки представителей этой таксономической группы были найдены в верхнем мелу Гренландии (Krishtofovich, 1957) и Северной Америки (Crabtree, 1987).

Согласно уточненным результатам молекулярного датирования разделение рода на два современных подрода ( Sparganium и Xanthosparganium ) произошло не в конце миоцена – плиоцене (Sulman et al., 2013), а несколько ранее – в среднем олигоцене (Zhang et al., 2022). Реконструкция ареала Sparganium показывает, что первые представители рода могли появиться в Северной Америке (Sulman et al., 2013; Zhang et al., 2022), откуда далее (в конце мелового – начале третичного периодов) расселились в Восточной и Западной Евразии, а затем (в миоцене) попали в Австралию, возможно даже, путем эндозоохорного распространения птицами (Zhang et al., 2022).

Современные представители рода широко распространены в субарктических, умеренных и субтропических зонах Северного и Южного полушарий (Leonova, 1982; Cook, Nicholls, 1986) – от лесотундры до зоны степей и полупустынь. Некоторые виды способны расти в водоемах на высотах до 3000 м. над ур. м. (Graebner, 1900) в горно-таёжных, субальпийских и альпийских высотных поясах.

Практически все представители рода Sparganium принадлежат к экологической группе гелофитов и способны формировать различные экологические формы – наземную, полупогруженную и форму с плавающими на поверхности воды листьями (Сook, Nicholls, 1986, 1987; Belyakov, 2016; Belyakov, 2023). Исключением служат два вида – S . graniumeum и S. fluctuans , являющиеся типичными гидрофитами (Belyakov, 2016). Ежеголовники являются гелиофитами (Belyakov, 2016), растущими по берегам пресноводных (иногда слабосоленоводных) водоемов и водотоков (в том числе болотных экосистемах) на глубинах до 1,0–2,5 м (Rotert, 1913; Leonova, 1982; Cook, Nicholls, 1986, 1987; Belyakov, 2016). При этом одни виды (например, S. erectum и S. emersum ) предпочитают мезо- и эвтрофные водоемы со слабощелочной реакцией pH, другие (например, S. gramineum , S. angustifolium , S. natans и S. hyperboreum ) – слабокислые олиго- либо мезотрофные (Cook, Nicholls, 1986, 1987; Dubyna et al., 1993; Belyakov, 2016; Mäemets, 2016; Belyakov et al., 2019, 2022; Belyakov, Philippov, 2018; Belyakov, Lapirov, 2018).

Представители рода ежеголовник имеют большое практическое значение. Они являются важнейшим компонентом водных биоценозов и служат не только местом нагула рыб, кормом для животных, птиц и фитофильных рыб (Voronichin, 1953; Gayevskaya, 1966; Leonova, 1982; Pollux et al., 2007 и др.), но и важнейшим лекарственным сырьем (Danchul, Bityukova, 2014; Wang et al., 2015; Xian, 2019), применяются в очистке сточных вод (Gallon et al., 2004; Parzych, 2016; Ghanem et al., 2019).

В связи с высокой специализацией к водному образу жизни и практической значимостью этих растений большой интерес представляет собой изучение их репродуктивной стратегии, экологии опыления, плодоношения, семенной продуктивности, распространения и прорастания семян и соотношения полового и вегетативного размножения в жизненном цикле.

М АТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Материалом для работы явилось обобщение результатов наших многолетних исследований биоморфологии побеговых систем, семенной продуктивности, особенностей диссеминации и прорастания плодов, онтогенеза и экологии представителей рода ежеголовник. В основу методологической базы положен сравнительно-морфологический подход (Serebryakov, 1952). Исследование фактической семенной продуктивности осуществляли по методике, изложенной в работе И.В. Вайнагия (1974). Методика исследования плавательной способности плодов рассмотрена в работе Е.А. Belyakov и А.G. Lapirov (2019). Особенности прорастания семян исследовали согласно методике, изложенной в «Международные правила определения качества семян» (Mezhdunarodnye…, 1969). Подробнее о методике см. в работах (Belyakov, Lapirov, 2015; Belyakov, 2016). В данном обзоре использованы новые данные по показателю лабораторной всхожести семян (Shipley, Parent, 1991; Nikolaeva et al., 1999).

Онтогенез в приближенных к природным условиям исследовали в прудах экспериментальной базы Института биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН «Сунога» согласно методическим рекомендациям (Rabotnov, 1950; Uranov, 1975; Smirnova et al., 1976; Zhukova, 1995). Подробнее методы исследования онтогенеза см. в работах (Belyakov, 2016; Belyakov, Lapirov, 2019).

Все числовые значения, приведенные в работе, представлены в виде средних арифметических значений и их стандартных отклонений (m±SD).

Р ЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Рассмотрим особенности генеративного и вегетативного размножения представителей рода Sparganium .

Генеративное размножение.

Цветок и соцветие. Ежеголовники относятся к однодомным растениям (Rothert, 1913; Leonova, 1982; Casper, Krausch, 1980; Cook, Nicholls, 1986). Их пестичные и тычиночные цветки собраны в однополые головчатые соцветия (Rothert, 1913; Casper, Krausch, 1980; Leonova, 1982; Cook, Nicholls, 1986, 1987). В свою очередь, однополые головчатые соцветия собраны в полителическую синфлоресценцию (Müller-Doblies, 1970), представляющую собой однородную сложную кисть (de Carvalho, de Araujo Mariath, 2019).

Околоцветник пестичных цветков простой, состоящий из 3–6-и лопатчато-расширенных плёнчатых прицветников (Rothert, 1913; Leonova, 1982). Завязь верхняя, гинецей псевдомономерный – с одним адаксильным фертильным гнездом и одним абаксильным пустым гнездом (у представителей подрода Sparganium нередко встречаются с двумя фертильными гнездами) (Takhtajan, 1987). Семязачатки – анатропные, апотропные, битегмальные, крассинуцеллятные (Takhtajan, 1987). Зародышевый мешок Polygonum-типа (Cook, Nicholls, 1986; Takhtajan, 1987), эмбриогенез Onograd-типа (Cook, Nicholls, 1986). Околоцветник тычиночных цветков состоит из нескольких малозаметных пленчатых чешуек, тычинок 3 (реже 5–8) (Syreishchikov, 1906; Leonova, 1982; Takhtajan, 1987). Тычиночные нити свободные, либо сросшиеся лишь при основании (Leonova, 1982; Takhtajan, 1987). Пыльники 2-гнёздные (Syreishchikov, 1906), базификснные, экстрорзные (Takhtajan, 1987). Тапетум – амебойдный, микроспорогенез – сукцессивный (Takhtajan, 1987). Пыльцевые зерна одиночные (Leonova, 1982), сферические либо элипсоидальные (Punt, 1975; Cook, Nicholls, 1986).

Особенности опыления. Основной способ опыления цветков – анемохория (Leonova, 1982; Cook, Nicholls, 1986, 1987) и, частично, энтомофилия (Leereveld, 1984; Cook, 1988). Наши данные свидетельствуют о том, что соотношение полов у большинства видов ежеголовников сдвинуто в сторону преобладания тычиночных цветков. Особенно ярко это проявляется у S. erectum . Так, например, на территории Нижней Волги соотношение числа тычиночных к пестичным головкам ~1:9, а на территории Верхней Волги ~1:11.5. Увеличения числа тычиночных головок на территории Нижней Волги (по сравнению с Верхней Волгой) обусловлено большим числом ветвей в соцветии. Преобладание тычиночных цветков/соцветий над пестичными явно указывает на преобладание числа пыльцевых зерен, необходимых для оплодотворения яйцеклеток. Излишки пыльцы, в данном случае, могут выступать в качестве доноров для соседних популяций (Belyakov et al., 2019). Заметим, что у некоторых видов Sparganium ( S. natans , S. hyperboreum и S. glomeratum ), наоборот, может наблюдаться преобладание (в количественном плане) пестичных цветков над тычиночными, что можно объяснить специфическими условиями их местообитания и климатическими условия (короткий вегетационный сезон), ограничивающими в развитие генеративной сферы.

Плод. Плод Sparganium – типичная сухая костянка с мясистым околоплодником (Zubkova, Shabes, 1983; 1986; Levina, 1987). В полости костянки находится линейный слабо дифференцированный бесхлорофилльный зародыш (Cook, Nicholls, 1986; Takhtajan, 1987; Boyko, Alekseev, 1990), окружённый мучнистым эндоспермом (Zubkova, Shabes, 1983, 1985; Takhtajan, 1987) гелобиального типа (Anisimova, 1990; Asplund, 1973; Johri et al., 1992) и тонким периспермом (Cook, Nicholls, 1986; Takhtajan, 1987; Boyko, Alekseev, 1990).

Семенная продуктивность. Как показывают наши исследования (Belyakov, Lapirov, 2019), хотя потенциальная семенная продуктивность генеративных побегов Sparganium достаточно высока, показатель фактической семенной продуктивности сильно зависит от числа реализованных на побеге соплодий и размерных характеристик плодов. Кроме того, на семенную продуктивность влияют погодные условия и повреждения цветков насекомыми (Khodachek, 1970; Vainagii, 1974). Как нами ранее было установлено (Belyakov, Lapirov, 2019; Belyakov et al., 2019), фактическая семенная продуктивность S. emersum достигает 704±290 плодов на генеративный побег, у S. glomeratum – 647±136, у S. gramineum – 596±128, у S. hyperboreum – 223±80, у S. natans – 73±31. У представителей подрода Sparganium – S. erectum и S. microcarpum , фактическая семенная продуктивность достигает 622±245 и 721±268 плодов, соответственно (Belyakov, Lapirov, 2019; Belyakov et al., 2019). При этом, соотношение числа нормально развитых плодов на генеративном побеге к числу недоразвитых варьирует у большинства видов от 2.4 до 2.7. Исключением в данном случае являются S. hyperboreum и S. emersum , у которых данный показатель составляет 1.6 и 6.1, соответственно (Belyakov, Lapirov, 2019). Определение показателя потенциальной семенной продуктивности у Sparganium существенно осложняется наличием нереализованных пестичных соцветий и наличием двугнёздной завязи (Belyakov, Lapirov, 2019).

Отметим, что для представителей подрода Xanthosparganium (например, для S. emersum ) кроме дициклических, характерно наличие моноциклических вегетативно-генеративных побегов. Благодаря этому у таких видов отмечается растянутость периода цветения и плодоношения, а также рост семенной продуктивности на единицу площади популяции наряду увеличением общей ассимилирующей поверхности (Belyakov, 2016).

Диссеминация и прорастание плодов. Установлено, что для представителей рода Sparganium характерно наличие явления полихории, в рамках которого наблюдается сочетание разных способов распространения – барохории (опадение диаспор под действием силы тяжести (Levina, 1987)), гидрохории и эндозоохории (Belyakov, 2016). Все сказанное соответствует стратегии «Sparganium-тип», выделенной J. Sádlo et al. (2018) на основе изучения анализа комбинации способов распространения диаспор.

Однако особого внимания заслуживает такой способ распространения плодов как гидрохория. Так, экспериментальным путем (исследование проводили в лабораторных стаканах) было показано, что плоды S. emersum , S. gramineum , S. natans , S. erectum и S. microcarpum могут плавать на поверхности воды более 1.5 лет (Belyakov, 2016; Belyakov, Lapirov, 2019), хотя имеющиеся в литературе сведения говорят о сохранении плавучести плодов только в течение 6–15 мес. (Ridley, 1930). Причём за первые 2.0–2.5 мес. мы наблюдали погружение наибольшего числа плодов на дно лабораторных стаканов (Belyakov, 2016; Belyakov, Lapirov, 2019). Только у гидрофита – S. gramineum плоды, практически, тонули сразу и не всплывали, что могло быть связано с тем, что в момент созревания они уже находились в воде в составе плотных соплодий (Belyakov, 2016; Belyakov, Lapirov, 2019). В ходе эксперимента было подтверждено наличие явления «бимодальной плавучести» (характеризуется наличием у растений коротко- и длительно-плавающих плодов), ранее показанного B.A.J. Pollux et al. (2009) на примере S. emersum . Эта особенность характеризует две важные стратегии распространения семян – коротко-плавающие плоды обеспечивают «страховку» в случае вероятного вымирания родительских популяций, длительно-плавающие плоды – обеспечивают распространение на дальние расстояния (в среднем от 1.4 до 14.2 км (Jager et al., 2019)) и колонизацию новых мест обитания (Pollux et al., 2009; Belyakov, 2016; Belyakov, Lapirov, 2019).

Плавучесть плодов ежеголовников обеспечивается, главным образом, за счет особенностей анатомической структуры. Их мезокарп представлен рыхло расположенными паренхимными клетками с воздухоносными полостями, а эндокарп – кольцом механической ткани (Zubkova, Shabes, 1983, 1986). Кроме того, для плодов ежеголовников характерно наличие кутикулы, плохо смачиваемой водой (Zubkova, Shabes, 1983, 1986; Belyakov, 2016).

Свежесобранные зрелые плоды Sparganium не прорастают (Muenscher, 1936; Steinbauer, Neal, 1950; Ishii et al., 2005; Belyakov, Lapirov, 2015; Belyakov, 2016). Как показали результаты экспериментов, для успешного прорастания плодов требуется влажная холодная стратификация (Muenscher, 1936; Steinbauer, Neal, 1950; Ishii et al., 2005; Belyakov, Lapirov, 2015; Belyakov, 2016), длительностью от 2–3 до 8–12 мес. При таком типе стратификации лабораторная всхожесть плодов представителей подрода Sparganium может колебаться в пределах от 33.3±3.3 – 34.4±1.5% (как у S. erectum ) до 75.5±3.7% (как у S. neglectum ). По нашим неопубликованным данным в пределах подрода Xanthosparganium максимальные значения лабораторной всхожести (до 100%) были зафиксированы у S. emersum . Лабораторная всхожесть S. glomeratum достигает 83.3±2.2%, S. hyperboreum и S. natans – до 66.6±2.2% и 65.0±1.0%, соответственно. Низкими показателями лабораторной всхожести при влажной холодной стратификации характеризуются плоды S. angustifolium и S. granimeum , которые, нередко, не прорастали вообще либо прорастали единично. Хотя иногда лабораторная всхожесть плодов из некоторых местообитаний у S. angustifolium могла достигать 23.3±2.2%, а у S. granimeum – 37.7±2.9%. На основании полученных данных тип покоя плодов Sparganium следует отнести к смешанному Аф-Б-В 1-3 типу (тип покоя по: Nikolaeva et al., 1999), что является результатом сочетанием экзо-и эндогенного покоя.

Наши данные свидетельствуют о том, что в условиях влажной холодной стратификации плоды ежеголовником способны сохранять всхожесть длительное время. В таких условиях хранения представители подрода Sparganium сохраняют лабораторную всхожесть до 3–8 лет, в то время как представители подрода Xanthosparganium – от 3.5 до 9-и более лет.

Прорастание и особенности онтогенеза. Из литературы известно, что плоды ежеголовников, как и целого ряда других водных и прибрежно-водных растений, характеризуются медленным и нерегулярным прорастанием (Martin, Uhler, 1939 – цит. по: Steinbauer, Neal, 1950; Belyakov, 2016), что связано со строением их перикарпа (Muenscher, 1936; Steinbauer, Neal, 1950; Zubkova, Shabes, 1983, 1986; Belyakov, Lapirov, 2015, 2019; Belyakov, 2016). Поэтому, найти проростки представителей рода Sparganium в природных условиях является редкой удачей (Boyko, Alekseev, 1990; Ishii et al., 2005; Belyakov, 2016), т.к. они часто погибают еще на начальных этапах своего развития (Leif, Oelke, 1990).

По классификации A. Martin (1946 — по: Крокер, Бартон, 1955), основанной на соотношении между размерами зародыша и запасающих тканей семени, мы (Belyakov, 2016) относим плоды Sparganium к разделу III (семена с осевым расположением зародышей), типу А (семена с удлиненными зародышами). Зародыш бесхлорофильный, линейный, палочковидный слабо дифференцированный (Boyko, Alekseev, 1990). В апикальной части он имеет семядолю с прокамбиальными пучками (Zubkova, Shabes, 1986), выполняющую в фазе проростка гаусториальную функцию. В базальной части находится семядольное влагалище, скрывающее почечку зародыша и слабо выраженный гипокотиль, переходящий в зародышевый корешок (Belyakov, 2016; Belyakov, Lapirov, 2019).

В природе к концу возрастного состояния, характеризующего проросток, в базальной части растения формируется базальное утолщение; нарастание побега происходит ортотропно и моноподиально. У представителей подрода Xanthosparganium число листьев на проростке достигает 4-х, число придаточных корней – 3, в то время как у представителей подрода Sparganium число листьев и придаточных корней – 5–6. Главный корень на этом этапе сохраняется.

В природе переход в ювенильное онтогенетическое состояние происходит на первом году жизни. При этом побег нарастает моноподиально и анизотропно. У представителей подрода Xanthosparganium ювенильные растения несут до 10–11 листьев с пазушными почками и до 4–5 придаточных корней. Главный корень отмирает. Отметим, что одна из пазушных почек уже к концу первого вегетационного сезона способна сформировать одно укороченное корневище, которое заканчивается утолщённым терминальным участком (клубневидной структурой), развитие которого в осенний период прекращается. С развитием корневища осуществляется переход растения в имматурное онтогенетическое состояние. У представителей подрода Sparganium в ювенильном онтогенетическом состоянии также наблюдается формирование розеточного участка, в пазухах листьев которого также образуются почки, которые в рост не трогаются. В зимний период у представителей обоих подродов наблюдается уменьшение диаметра розеточного участка, сопровождающееся формированием укороченных (особенно это характерно для представителей подрода Xanthosparganium ) кожистых листьев. Новые придаточные корни в этот период, как правило, не формируются. На следующий год у растений вновь наблюдается рост усиления на оси побега. В конце второго года жизни побег особей генеративного происхождения имеет четковидную структуру. Те из представителей подрода Xanthosparganium , которые не сформировали в прошлом году боковое корневище, формируют его на втором году жизни и переходят в имматурное возрастное состояние. Представители подрода Sparganium закладывают пазушные почки в пазухах новых листьев. При этом боковые побеги не развиваются и на втором году жизни. Возможно, переход представителей подрода Sparganium в имматурное возрастное состояние может наблюдаться на 3–4 году жизни растений.

Виргинильные растения имеют характерные для взрослых представителей обоих подродов морфологические характеристики. Наблюдается активное развитие и ветвление коммуникационных корневищ, увеличивается их длина (по сравнению с таковой у имматурных растений), формируются воздушные листья. Генеративные растения соответствуют таковым описанным в литературе (Harms, 1973; Leonova, 1982; Cook, Nicholls, 1986, 1987; Boyko, Alekseev, 1990; Belyakov, 2016; Belyakov, Lapirov, 2018; Belyakov, Philippov, 2018; Belyakov et al., 2019 и др.). В этот период растения представлены системой симподиально-ветвящихся вегетативно-генеративных дициклических, вегетативно-генеративных и вегетативных моноциклических побегов, соединённых между собой корневищами.

Онтогенез особей генеративного происхождения неполный и соответствует II надтипу, Г-типу, Г2 подтипу (Lelekova, 2006).

Вегетативное размножение в естественных условиях.

Учитывая сложности с реализацией генеративного размножения ежеголовников (см. выше), возобновление представителей рода Sparganium осуществляется, преимущественно, вегетативным путем за счет наличия у них целого ряда специализированных структур вегетативного размножения – корневищ, клубневидных структур (особенно у представителей подрода Sparganium) и розеточных участков побегов (рамет). Последние, уже на начальных этапах своего развития, приобретают самостоятельность за счёт развития мочки придаточных корней. Отметим, что у Sparganium именно раметы приживаются гораздо лучше, чем фрагменты корневищ (Barrat-Segretain et al., 1998), несмотря на то что последние, также проявляют тотипатентность (Barrat-Segretain, Bornette, 2000). Именно вегетативное размножение играет важную роль в поддержании популяций, особенно с в случаях, когда половое размножение затруднено (Lyubarsky, 1967; Li, 2014; Higgisson et al., 2022). Так, например, на больших глубинах популяции ежеголовников не зацветают, потому что формирование генеративных органов требует бóльших затрат, по сравнению с оптимальными условиями (Sculthorpe, 1967; Pollux et al., 2007). Однако, в некоторых случаях, развитие генеративных структур у ежеголовников может способствовать увеличению потенциала вегетативного размножения. Так, например, на территории Ярославской обл. к осени у некоторых видов ежеголовников на погруженной в воду части цветоноса мы наблюдали формирование укороченных корневищ с мелкими клубневидными структурами на концах (например, у S. gramineum и S. natans) или развивающимися розеточными побегами (как, например, у S×longifolium (гибрид S. emersum на S. gramineuт). При полегании генеративного побега на дно водоема, сформированные клубневидные структуры или розеточные побеги способны укореняться и продолжать свое развитие в следующем вегетационном сезоне. Таким образом, приведенный пример может восприниматься как дополнительный вклад генеративного размножения в вегетативное.

Отметим, что, по-видимому, именно относительная стабильность водных условий, позволяющая выравнивать факторы среды (например, резкие температурные колебания) могли позволить доминирование клонального размножения у водных и прибрежно-водных растений (Barrett et al., 1993; Zhang, Zhang, 2007; Sosnová et al., 2010; Higgisson et al., 2022).

З АКЛЮЧЕНИЕ

Из всего сказанного выше следует, что репродуктивная стратегия представителей рода Sparganium характеризуется целым комплексом важных характеристик, таких как способность к самоопылению, большое число производимых растениями семян, достаточно длительная их жизнеспособность и значительный потенциал к дисперсии, а также большая энергия и скорость роста.

Репродуктивная стратегия ежеголовников включает реализацию двух путей развития – сочетание полового и бесполого размножения либо только бесполое размножение. Последнее, превалирует по ряду причин и, по-видимому, является результатом адаптации к жизни в водной среде. Выбор той или иной системы репродукции связан с экологическими факторами (освещённость, температура, глубина и скорость течения воды), влияющими на всхожесть семян и сохранение жизнеспособности всходов.

Генеративное размножение, по сравнению с вегетативным, дает большее преимущество в стратегическом плане. Оно не только увеличивает генетическое разнообразие популяций, но и способствует освоению новых территорий и созданию банка семян внутри старых популяций.

Работа выполнена в рамках государственного задания (№ 124032100076-2) Института биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН. Автор выражает благодарность А.Г. Лапирову за помощь в работе и ценные замечания.