Ревизия фауны трематод окуня Perca fluviatilis L. 1758 Саратовского водохранилища

Исследования паразитофауны рыб Саратовского водохранилища до последнего времени ограничивались 1990-1993 гг. (Бурякина, 1995). За последние 25 лет в биоценозе водоема произошли значимые изменения, связанные с различными причинами, в том числе с вселением чужеродных видов гидробионтов (Евланов, 2008; Попов, Мухортова, 2008; Курина и др., 2016; Михайлов, 2016; Рубанова, 2013; и др.). Проявился паразитологический аспект проблемы биоинвазий, когда при заселении водоема чужеродными видами гидробионтов происходит занос новых для данной экосистемы паразитов (Жохов, Пугачева, 2001; Минеева, 2016; Рубанова, 2014, 2015; и др.).

При существующих масштабах антропогенного воздействия на волжские водохранилища (Розенберг, 2009) возрастает актуальность применения исследовательских подходов, позволяющих выявлять и объективно оценивать те изменения, которые происходят в экосистемах крупных водных объектов. Одним из эффективных методов изучения состояния водных экосистем является мониторинг паразитологической ситуации (Цейтлин, 2004). Целью настоящей работы явилась ревизия фауны трематод и определение зараженности ими окуня – типичного представителя ихтиоценоза Саратовского водохранилища.

декаде марта. Всего исследовано методом полного паразитологического вскрытия (Быхов-ская-Павловская, 1985) 306 экз. окуня. Отлов рыб проводился на нескольких точках: русловой части акватории Саратовского водохранилища между с. Мордово и с. Брусяны, а также в островных озерах и р. Студенка, принадлежащих к водосбору водоема. Сбор, фиксация и камеральная обработка паразитологического материала производились общепринятыми методами (Бы-ховская-Павловская, 1985). На зараженность паразитами исследованы кожа (с 2013 г.), жабры, плавники, мускулатура, ЖКТ, печень, плавательный пузырь, мочевой пузырь, глаза (с 2014 г.). Видовая идентификация паразитов проводилась при помощи бинокулярного микроскопа «Biolar», оснащенного микрофотонасадкой Levenhuk C-Series 5M picsels. Живых паразитов окрашивали слабым раствором нейтрального красного. В качестве основной характеристики заражения рыб гельминтами использовали общепринятый в паразитологии показатель экстенсивности инвазии (процент заражения хозяина паразитами одного вида). В работе дополнительно приводятся оригинальные данные по зараженности окуня Саратовского водохранилища за 1996-1997, 2002, 2009 гг. по 2406 экз. рыб и архивные данные за 1990-1992 гг.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Окунь - Perca fl uviatilis L. 1758 – типичный, широко распространенный представитель ихтиофауны Саратовского водохранилища. Отличается высокой экологической пластичностью, может обитать на разнообразных биотопах. По характеру питания – факультативный хищник. Молодь потребляет зоопланктон, подрастая, переходит на питание бентическими организмами и молодь рыбы, крупный окунь преимущественно хищничает. В водохранилище имеет статус многочисленного вида (Евланов и др., 1998). Окунь связан пищевыми взаимоотношениями с широким кругом гидробионтов. По нашим данным в спектр его питания в настоящее время входят циклопы, дафнии, хирономиды, личинки насекомых, ручейники, бокоплавы, молодь карповых, собственная молодь, виды-вселенцы (тюлька, бычки, ротан, моллюски Dreissena).

Видовой состав фауны многоклеточных паразитов окуня в Саратовском водохранилище в 2012-2016 гг. представлен 25 видами, принадлежащими к 8 таксономическим группам: Monogenea – 1, Сestoda – 4, Trematoda – 9, Nematoda – 6, Acanthocephala – 2, Crustacea – 1, Hirudinea – 1, Bivalvia – 1. Наибольшим разнообразием отличается фауна трематод (9 видов), из которых 6 – паразитируют у окуня на стадии метацеркарии (таблица 1).

Обнаруженные в окуне сосальщики локализуются в жизненно важных органах:

• –    кишечник (взрослые формы Rhipidocotyle campanula , Bunodera luciopercae , Nikolla skrjabini ;

• –    наружная стенка кишечника, стенка плавательного пузыря, серозные покровы внутренних органов (метацеркарии Ichthyocotylurus variegatus );

• –    стенка плавательного пузыря (метацерка-рии Ichthyocotylurus platycephalus );

• –    хрусталик, стекловидное тело и пигментный слой глаз (метацеркарии Diplostomum sp., Tylodelphus sp., Posthodiplostomum brevicaudatum );

• –    подкожный эпителий, наружная поверхность жаберных крышек, плавники (метацерка-рии Apophallus muehlingi ).

В качестве окончательного хозяина окуня используют 3 вида трематод – R. campanula , B. luciopercae , N. skrjabini , которыми окунь заражается при питании различными видами беспозвоночных и молодью рыб (карповые, бычки, собственная молодь). В жизненном цикле остальных 6 видов трематод, паразитирующих на стадии метацеркарии, окунь играет роль дополнительного хозяина, в котором паразит проходит стадию онтогенеза между церкари-ем и половозрелой стадией (марита). Заражение окуня происходит через свободноживущих церкарий, которые, выйдя в водную среду из I промежуточного хозяина – моллюска, активно внедряются в тело дополнительного хозяина (рыбы).

Сравнительный анализ литературных (полученных в том же районе исследований) и оригинальных данных показал, что видовое разнообразие фауны трематод окуня с 90-х годов увеличилось в три раза (таблица 1).

В настоящее время в составе трематод не обнаружены обычные паразиты карповых рыб A transversale, S. globiporum , а также C. complanatum, B. polymorphus и единичные экземпляры

Trematoda sp. с затрудненной видовой идентификацией.

С другой стороны состав трематодофауны окуня пополнился двумя чужеродными для Саратовского водохранилища видами – N. skrjabini и A. muehlingi (оба вида впервые регистрируются нами у окуня с 2012 г.) . Появление этих вселен-цев связано с проникновением в систему волжских водохранилищ их первого промежуточного хозяина – брюхоногого моллюска Lithoglyphus naticoides Pfeiffer, 1828 (Пирогов, 1972; Иванов, 2003). Исходный ареал L. naticoides занимает низовья рек Черноморско-Азовского бассейна, на Нижней Волге моллюск отмечен с конца 1960х годов (Пирогов, 1972; Белявская, Вьюшкова, 1971). Метацеркарии A. muehlingi впервые обнаружены у рыб в Волге в 1976 г. (Иванов и др., 1986). Дальнейшее распространение паразита привело к образованию в дельте Волги в 19801990 гг. крупного очага апофаллеза - одного из наиболее опасных заболеваний рыб (Иванов, 2003; Бисерова, 2005). К 2004-2007 гг. паразит зарегистрирован в большинстве водохранилищ Средней и Верхней Волги: Чебоксарском, Горьковском, Рыбинском, Иваньковском (Тютин, Слынько, 2008). Отмечен широкий круг рыб – дополнительных хозяев трематоды в волжских водохранилищах (Молодожникова, Жохов, 2007). До последнего времени сведения о заражении рыб N. skrjabini и A. muehlingi в Саратовском водохранилище отсутствовали. Из литературных данных известно, что до 1993 г. при исследованиях фауны паразитов рыб этого водоема A. muehlingi не зарегистрирован (Буря-кина, 1995). Несколько экземпляров N. skrjabini в водохранилище впервые были обнаружены только у ерша в начале 90-х гг. (Бурякина, 1995). Первый промежуточный хозяин этих трематод-вселенцев – L. naticoides зарегистрирован в Саратовском водохранилище также в начале 90-х гг. (Попченко, 1997). К настоящему времени L. naticoides широко распространился по песчаным биотопам всей прибрежной зоны водоема, в отдельные годы его биомасса достигает до 57% от общей биомассы «мягкого» бентоса (Курина и др., 2016). Паразитологический мониторинг некоторых аборигенных и чужеродных видов рыб водоема с применением метода полного паразитологического вскрытия начат нами с 2012 г. Но высокие показатели заражения окуня A. muehlingi позволяют предположить, что паразит распространился в Саратовском водохранилище раньше, по мере нарастания численности первого промежуточного хозяина. В настоящее время наблюдается быстрое увеличение показателей зараженности окуня N. skrjabini и A. muehlingi . Обнаруженный в 2012 г. A. muehlingi уже в 2013 г. занял доминирующее положение не только в трематодофауне (таблица 1), но и в

Таблица 1. Экстенсивность инвазии гельминтами окуня в Саратовском водохранилище, %

Виды трематод	Экстенсивность инвазии, %
	ЭИср.,% 1990-1993 гг. (по: Бурякина, 1995)	ЭИср.,% 1990-1992, 1996-1997, 2002, 2009 гг.	ЭИmin-max, % 2012-2016 гг.
Взрослые формы (мариты):
Bucephalus polymorphus (Baer 1827)	-	0,7	-
Rhipidocotyle campanula (Dujardin, 1845)	-	2,8	1,69-10,42
Bunodera luciopercae (Mueller, 1776)	41,2	45,5	32,0-49,15
Allocreadium transversal (Rud., 1802)	-	1,3	-
Sphaerostomum globiporum (Rud., 1802)	-	0,4	-
Nikolla skrjabini Iwanitzky, 1928	-	-	3,09-11,86
Trematoda sp.	-	0,3	-
Метацеркарии:
Diplostomum spataceum (Nordmann, 1832)	17,6	-	-
Diplostomum sp. Nordmann, 1832 mtc	-	-	11,86-17,39
Tylodelphus sp. Diesing, 1850 mtc	-	-	1,02-11,59
Ichthyocotylurus platycephalus (Creplin, 1852)	-	-	2,9-3,39
Ichthyocotylurus variegatus (Creplin, 1825)	82,3	2,5	12,5-50,85
Clinostomum complanatum mtc	+	-	-
Apophallus muehlingi (Jägerskiöld, 1898)	-	-	31,88-94,12
Posthodiplostomum brevicaudatum (Nordmann, 1832)	-	-	8,7-13,56
Количество видов
За все годы исследований 15	3	7	9

Примечание: ЭИср. – среднее за обозначенный период значение экстенсивности инвазии,%;

ЭИmin-max – минимальное и максимальное за обозначенный период значения экстенсивности инвазии,%; цветом выделены чужеродные для Саратовского водохранилища виды трематод целом в фауне гельминтов окуня Саратовского водохранилища.

В составе фауны трематод окуня обнаружены патогенные для рыб паразиты. Мета-церкарии родов Diplostomum и Tylodelphus , P. brevicaudatum способны вызывать слепоту, высокая интенсивность заражения I. variegatus и A. muehlingi может стать причиной гибели молоди рыб (Бисерова, 2005; Судариков и др., 2006).

В динамике фауны трематод окуня Саратовского водохранилища за весь период исследований прослеживаются 3 этапа изменений:

• 1.    начало 90-х гг. – низкое видовое разнообразие паразитов (3 вида), имеющих высокие показатели заражения хозяина (окунь), вид-домининт – B. luciopercae ;

• 2.    1996-2009 гг. – увеличение количества видов трематод за счет широкоспецифичных видов, обычных для широкого круга рыб в водохранилище, низкие показатели заражения ими окуня при сохранении доминирующего положения B. luciopercae ;

• 3.    с 2012 г. – упрощение состава трематодо-фауны за счет потери широкоспецифичных паразитов, чаще встречающихся у карповых рыб с

одной стороны, с другой – увеличение видового разнообразия паразитов за счет новых широкоспецифичных видов, в том числе чужеродных для водоема; произошла смена вида-доминанта B. luciopercae на чужеродный A. muehlingi.

В таблице 2 приведены сведения о первых промежуточных и дефинитивных (окончательных) хозяевах, участвующих в жизненных циклах трематод окуня.

Все виды трематод, достигающие в окуне половозрелой стадии (марита), являются широкоспецифичными паразитами, способными оканчивать жизненный цикл во многих видах рыб (карповые, окуневые и др.). Виды, паразитирующие у окуня на личиночных стадиях (ме-тацеркарии), передаются по трофическим цепям рыбоядным птицам. A. muehlingi кроме чайковых птиц, может паразитировать также у синантропных плотоядных млекопитающих, представляет потенциальную опасность для человека.

Все обнаруженные у окуня виды трематод включают в свой жизненный цикл в качестве первых промежуточных хозяев различные виды моллюсков (таблица 2). По мнению А.В. Буряки-ной (1995) окунь в районе исследований в начале

Таблица 2. Отдельные этапы жизненного цикла трематод окуня (по: Определитель…, 1987; Семенова, Иванов, 1989; Судариков и др., 2002)

Виды трематод	I промежуточные хозяева - моллюски	Окончательные хозяева
Мариты:
B. polymorphus	Anodonta, Unio	хищные рыбы (окунь, берш, ерш, щука)
R. campanula	Anodonta, Unio	хищные рыбы (окунь, судак, сом, щука)
B. luciopercae	Sphaerium rivicola, S. corneum	рыбы (окунь, судак, ерш, щука, чоп, сом, налим, хариус и др.)
A. transversale	моллюски	рыбы (карповые, окунь, щука, налим и др.)
S. globiporum	Bithynia tentaculuta , Codiella leachi	рыбы (карповые, окунь, налим и др.)
N. skrjabini	Lithoglyphus naticoides	рыбы (многие карповые рыбы, окунь, судак, ерш, щука, чоп, сом, налим, бычки и др.)
Метацеркарии:
D. spataceum	Limnaea aurucularia, L. bactriana, L. pereger	чайковые птицы
Diplostomum sp.	моллюски	чайковые птицы
Tylodelphus sp.	моллюски	чайковые птицы
I. platycephalus	Valvata piscinalis	рыбоядные птицы (сизая, обыкновенная чайки, степной орел, малая поганка и др.)
I. variegatus	Valvata piscinalis	чайковые птицы
C. complanatum	Limnaea stagnalis, Radix ovata	цапли, пеликаны, бакланы
A. muehlingi	L. naticoides, L. puramidatus	чайковые птицы, синантропные млекопитающие
P. brevicaudatum	Planorbis planorbis	малая и большая выпь, серая и рыжая цапля

Примечание: цветом выделены чужеродные для Саратовского водохранилища виды трематод

90-х гг. придерживался глубоких участков водохранилища, где в тот период времени была затруднена возможность контакта с моллюсками. По данным Е.М. Куриной с соавторами (2016) с 2009 г. именно на глубоководных участках водохранилища установлено увеличение численности и биомассы общего бентоса за счет развития перового промежуточного хозяина чужеродных трематод – моллюска L. naticoides. В настоящее время большое количество видов трематод на личиночных стадиях в составе трематодофауны является свидетельством биотопической близости окуня с придонными местообитаниями, как в прибрежной части водохранилища, так и на более глубоких участках водоема.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Ревизия фауны трематод окуня Саратовского водохранилища показала, что с 90-х годов прошлого столетия она претерпела значительные изменения. Видовое разнообразие трематодофа-уны окуня увеличилось в три раза. Состав сосальщиков пополнился как широкоспецифичными аборигенными видами паразитов Саратовского водохранилища, так и чужеродной фауной.

Видовой состав фауны трематод окуня указывает на установление в последнее десятилетие более тесных экологических связей окуня с компонентами сообщества макрозообентоса (моллюски, в т.ч. чужеродные), а также характеризует окуня в бóльшей степени как обитателя придонных биотопов, хотя вид не является типичным бентофагом. В настоящее время в Саратовском водохранилище наблюдается увеличение разнообразия донных сообществ, численности и биомассы моллюсков (Курина и др, 2016), что определяет поведенческую стратегию окуня в части его биотопической приуроченности и трофических связей.

Трематоды окуня Саратовского водохранилища активно циркулируют в жизненных циклах рыб (в том числе хищных) и рыбоядных птиц. Выявлено наличие устойчивых трофических связей на границе водной (Саратовское водохранилище) и наземной (прибрежной) экосистем по типу «окунь – рыбоядные птицы». Велика вероятность установления связей типа «окунь – синантропные млекопитающие, человек».

Состав фауны трематод окуня в последнее десятилетие пополнился новыми видами паразитов, патогенных для рыб – P. brevicaudatum и

A. muehlingi (способен заканчивать жизненный цикл не только в рыбоядных птицах, но и в синантропных млекопитающих, не исключается потенциальная опасность для человека). В настоящее время в Саратовском водохранилище создались условия, благоприятные для функционирования очагов апофаллеза, диплостомозов разного типа, постодипломоза, тетракотилеза.

В динамике фауны трематод окуня Саратовского водохранилища за весь период исследований прослеживаются 3 этапа, включающие изменение видового разнообразия паразитов и смену аборигенного вида-доминанта на чужеродный.

Работа выполнена при финансовой поддержке Программы фундаментальных исследований Президиума РАН «Биологическое разнообразие. Особенности экологии и динамики чужеродных видов гидробионтов (зоопланктон, зообентос, рыбы, паразиты рыб) в водоемах Средней и нижней Волги» и «Влияние чужеродных видов на динамику и функционирование биоразнообразия».