Роль фитогормонов в контроле развития симбиотических клубеньков у бобовых растений. Сообщение I. Цитокинины

Роль фитогормонов в контроле развития симбиотических клубеньков у бобовых растений. Сообщение I. Цитокинины

Автор: Долгих Е.А., Кириенко А.Н., Леппянен И.В., Долгих А.В.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Обзоры

Статья в выпуске: 3 т.51, 2016 года.

Бесплатный доступ

В обзоре обсуждаются результаты исследований по влиянию цитокининов на развитие азотфиксирующих клубеньков у бобовых растений, а также молекулярные механизмы такого влияния и взаимодействия с компонентами сигнального каскада, активируемого индукторами клубенькообразования - бактериальными сигналами Nod-факторами. Позитивная роль цитокининов при клубенькообразовании была впервые показана в экспериментах с экзогенным 6-бензиламинопурином (6-БАП), добавление которого вызывало образование клубенькоподобных структур на корнях бобовых растений (K.R. Libbenga, P.A.A. Harkers, 1973). В пользу предположения об участии цитокининов в контроле клубенькообразования свидетельствовали и эксперименты по инокуляции бобовых растений бактериальными штаммами, дефектными по синтезу Nod-факторов, но выделяющими транс-зеатин (J.B. Cooper, S.R. Long, 1994). В результате у растений формировались клубенькоподобные структуры, в которых наблюдали индукцию экспрессии генов ранних нодулинов, специфичных для симбиоза. На современном этапе исследований выявление у бобовых растений мутантов по генам, кодирующим рецепторы к цитокининам, позволило подтвердить предположение о вовлечении цитокининов в контроль клубенькообразования. У мутантов Medicago truncatula с нарушением функции гена рецептора цитокинина CRE1 ( cytokinin response1 ) и Lotus japonicus с нарушением функции гена LHK1 ( Lotus histidine kinase1 ) наблюдалось подавление развития клубеньков (S. Gonzalez-Rizzo и соавт., 2006; J.D. Murray и соавт., 2007). При этом подавление восприимчивости растений к цитокининам влияло как на развитие инфекционных нитей, так и на формирование клубеньков. Напротив, усиление функции генов LHK1 и CRE1 у L. japonicus и M. truncatula c использованием генно-инженерных подходов, приводило к образованию клубенькоподобных структур (L. Tirichine и соавт., 2007; E. Ovchinnikova и соавт., 2011). В статье рассмотрены пути биосинтеза и активации цитокининов, а также особенности рецепции и распространения ответа. Накопление цитокининов при развитии симбиоза может происходить за счет индукции экспрессии генов, контролирующих биосинтез/акти-вацию этих гормонов, но молекулярные механизмы такой активации еще предстоит выяснить. Анализ показал, что цитокинины вовлекаются в передачу сигнала от Nod-фактора после стадии, контролируемой одним из ключевых регуляторов сигнального пути - кальций-кальмодулин-зависимой киназой. Имеющиеся данные свидетельствуют о том, что активация рецептора к цитокининам зависит от Nod-факторов. Экспрессия генов, кодирующих транскрипционные факторы NSP2, ERN1 и NIN, была значительно снижена у мутантов cre1 и lhk1. Это позволяет сделать вывод, что активация рецептора к цитокининам предшествует вовлечению этих транскрипционных факторов в передачу сигнала (L. Tirichine и соавт., 2007; J. Plet и соавт., 2011). Проведенный анализ показывает, что цитокинины участвуют в регуляции ранних стадий органогенеза и контроле инфекционного процесса, но они также могут быть вовлечены в контроль дифференцировки клубеньков. Помимо локального контроля клубенькообразования, цитокинины участвуют и в системном контроле - в авторегуляции клубенькообразования. Таким образом, цитокинины могут играть различную роль в клубенькообразовании, в зависимости от времени и места их активации.

Еще

Бобово-ризобиальный симбиоз, цитокинины, nod-факторы, органогенез клубеньков, ризобиальная инфекция

Короткий адрес: https://sciup.org/142213682

IDR: 142213682   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2016.3.285rus

Список литературы Роль фитогормонов в контроле развития симбиотических клубеньков у бобовых растений. Сообщение I. Цитокинины

  • Schultze M., Kondorosi A. Regulation of symbiotic root nodule development. Annu. Rev. Genet., 1998, 32: 33-57 ( ) DOI: 10.1146/annurev.genet.32.1.33
  • Phillips D.A., Torrey J.G. Studies on cytokinin production by Rhizobium. Plant Physiol., 1972, 49: 11-15 ( ) DOI: 10.1104/pp.49.1.11
  • Sturtevant D.B., Taller B.J. Cytokinin production by Bradyrhizobium japonicum. Plant Physiol., 1989, 89: 1247-1252 ( ) DOI: 10.1111/j.1399-3054.1970.tb08880.x
  • Thimann K.V. On the physiology of the formation of nodules on legume roots. PNAS USA, 1936, 22: 511-514 ( ) DOI: 10.1073/pnas.22.8.511
  • Morris R.O. Genes specifying auxin and cytokinin biosynthesis in prokaryotes. In: Plant hormones/P.J. Davies (ed.). KAP, Dordrecht, 1995, E20: 318-339 ( ) DOI: 10.1007/978-94-011-0473-9_15
  • Sachs T., Thimann K. The role of auxins and cytokinins in the release of buds from dominance. Am. J. Bot., 1967, 54(1): 136-144 ( ) DOI: 10.2307/2440896
  • Tanaka M., Takei K., Kojima M., Sakakibara H., Mori H. Auxin controls local cytokinin biosynthesis in the nodal stem in apical dominance. The Plant Journal, 2006, 45(6): 1028-1036 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2006.02656.x
  • Werner T., Motyka V., Strnad M., Schmülling T. Regulation of plant growth by cytokinin. PNAS USA, 2008, 98(18): 10487-10492 ( ) DOI: 10.1073/pnas.171304098
  • Werner T., Köllmer I., Bartrina I., Holst K., Schmülling T. New insights into the biology of cytokinin degradation. Plant Biology, 2006, 8(3): 371-381 ( ) DOI: 10.1055/s-2006-923928
  • Sakakibara H. Cytokinins: activity, biosynthesis, and translocation. Annu. Rev. Plant Biol., 2006, 57: 431-449 (doi: 10.1146/annurev.arplant.57.032905.105231).
  • Syono K., Newcomb W., Torrey J.G. Cytokinin production in relation to the development of pea root nodules. Can. J. Bot., 1976, 54: 2155-2162 ( ) DOI: 10.1139/b76-232
  • Newman J.D., Diebold R.J., Schultz B.W., Noel K.D. Infection of soybean and pea nodules by Rhizobium spp. purine auxotrophs in the presence of 5-aminoimidazole-4-carboxamide riboside. J. Bacteriol., 1994, 176: 3286-3294 (PMCID: PMC205499).
  • Spaink H., Sheeley D.M., van Brussel A.A.N., Glushka J., York W.S., Tak T., Geiger O., Kennedy E., Reinhold N., Lugtenberg B.J.J. A novel highly unsaturated fatty acid moiety of lipooligosaccharide signals determines host specificity of Rhizobium. Nature, 1991, 354: 125-130 ( ) DOI: 10.1038/354125a0
  • Truchet G., Roche P., Lerouge P., Vasse J., Camut S., Debilly F., Prome J.C., Denarie J. Sulphatedlipo-oligosaccharide signals of Rhizobium meliloti elicit root nodule organogenesis in alfalfa. Nature, 1991, 351: 670-673 ( ) DOI: 10.1038/351670a0
  • Stokkermans T.J.W., Peters N.K. Bradyrhizobium elkanii lipo-oligosaccharide signals induce complete nodule structures on Glycine soja Siebold et. Zucc. Planta, 1994, 193: 413-420 ( ) DOI: 10.1007/BF00201821
  • Cárdenas L., Domínguez J., Quinto C., López-Lara I.M., Lugtenberg B.J., Spaink H.P., Rademaker G.J., Haverkamp J., Thomas-Oates J.E. Isolation, chemical structures and biological activity of the lipo-chitin oligosaccharide nodulation signals from Rhizobium etli. Plant Mol. Biol., 1995, 29(3): 453-464 ( ) DOI: 10.1007/BF00020977
  • Ritsema T., Lugtenberg B.J., Spaink H.P. Acyl-acyl carrier protein is a donor of fatty acids in the NodA-dependent step in biosynthesis of lipochitin oligosaccharides by rhizobia. J. Bacteriol., 1997, 179(12): 4053-4055 (PMCID: PMC179219).
  • Corvera A., Promé D., Promé J.-C., Martínez-Romero E., Romero D. The nolL gene from Rhizobium etli determines nodulation efficiency by mediating the acetylation of the fucosyl residue in the Nodulation factor. Mol. Plant-Microbe Interact., 1999, 12(3): 236-246 ( ) DOI: 10.1094/MPMI.1999.12.3.236
  • Perret X., Staehelin C., Broughton W.J. Molecular basis of symbiotic promiscuity. Microbiol. Mol. Biol. Res., 2000, 64(1): 180-201 ( ) DOI: 10.1128/MMBR.64.1.180-201.2000
  • Denarie J., Debelle F., Prome J.C. Rhizobium lipo-chitooligosaccharide nodulation factors: signaling molecules mediating recognition and morphogenesis. Annu. Rev. Biochem., 1996, 65: 503-535 ( ) DOI: 10.1146/annurev.bi.65.070196.002443
  • Long S.R. Rhizobium symbiosis: Nod factors in perspective. Plant Cell, 1996, 8: 1885-1898 ( ) DOI: 10.1105/tpc.8.10.1885
  • Madsen E.B., Madsen L.H., Radutoiu S., Olbryt M., Rakwalska M., Szcyglowski K., Sato S., Kaneko T., Tabata S., Sandal N., Stougaard J. A receptor kinase gene of the LysM type is involved in legume perception of rhizobial signals. Nature, 2003, 425: 637-640 ( ) DOI: 10.1038/nature02045
  • Radutoiu S., Madsen L.H., Madsen E.B., Felle H.H., Umehara Y., Gronlund M., Sato S., Nakamura Y., Tabata S., Sandal N., Stougaard J. Plant recognition of symbiotic bacteria requires two LysM receptor-like kinases. Nature, 2003, 425: 569-570 ( ) DOI: 10.1038/nature02039
  • Ben Amor B., Shaw S.L., Oldroyd G.E.D., Maillet F., Penmetsa R., Cook D., Long S.R., Denarie J., Gough C. The NFP locus of Medicago truncatula controls an early step of Nod factor signal transduction upstream of a rapid calcium flux and root hair deformation. Plant J., 2003, 34: 1-12 ( ) DOI: 10.1046/j.1365-313X.2003.01743.x
  • Arrighi J.-F., Barre A., ben Amor B., Bersoult A., Soriano L.C., Mirabells R., de Carvalho-Niebel F., Journet E.-P., Gherardi M., Huguet T., Geurts R., Denarie J., Rouge P., Gough C. The Medicago trancatula lysine motif-receptor-like kinase gene family includes NFP and new nodule-expressed genes. Plant Physiol., 2006, 142: 265-279 ( ) DOI: 10.1104/pp.106.084657
  • Smit P., Limpens E., Geurts R., Fedorova E., Dolgikh E., Gough C., Bisseling T. Medicago LYK3 an entry receptor in rhizobial Nod factor signaling. Plant Physiol., 2007, 145(1): 183-191 ( ) DOI: 10.1104/pp.107.100495
  • Oldroyd G.E.D., Downie J.A. Coordinating nodule morphogenesis with Rhizobial infection in legumes. Annu. Rev. Plant Biol., 2008, 59: 519-546 (doi: 10.1146/annurev.arplant.59.032607.092839).
  • Ehrhardt D.W., Atkinson E.M., Long S.R. Depolarization of alfalfa root hair membrane potential by Rhizobium meliloti Nod factors. Science, 1992, 256(5059): 998-1000 ( ) DOI: 10.1126/science.10744524
  • Ehrhardt D.W., Wais R., Long S.R. Calcium spiking in plant root hairs responding to Rhizobium nodulation signals. Cell, 1996, 85(5): 673-681 ( ) DOI: 10.1016/S0092-8674(00)81234-9
  • Harris J.M., Wais R., Long S.R. Rhizobium-induced calcium spiking in Lotus japonicus. Mol. Plant-Microbe Interact., 2003, 16: 335-341 ( ) DOI: 10.1094/MPMI.2003.16.4.335
  • Felle H.H., Kondorosi E., Kondorosi A., Schultze M. Nod factors modulate the concentration of cytosolic free calcium differently in growing and non-growing root hairs of Medicago sativa L. Planta, 1999, 209: 207-212 ( ) DOI: 10.1007/s004250050624
  • Engstrom E.M., Ehrhardt D.W., Mitra R.M., Long S.R. Pharmacological analysis of Nod factor-induced calcium spiking in Medicago truncatula: evidence for the requirement of type IIA calcium pumps and phosphoinositide signaling. Plant Physiol., 2002, 128: 1390-1401 ( ) DOI: 10.1104/pp.010691
  • Charron D., Pingret J.L., Chabaud M., Journet E.P., Barker D.G. Pharmacological evidence that multiple phospholipid signaling pathways link Rhizobium nodulation factor perception in Medicago truncatula root hairs to intracellular responses, including Ca2+ spiking and specific ENOD gene expression. Plant Physiol., 2004, 136: 3582-3593 ( ) DOI: 10.1104/pp.104.051110
  • Van Brussel A.A.N., Bakhuizen R., Van Spronsen P.C., Spaink H.P., Tak T., Lugtenberg B.J.J., Kijne J.W. Induction of preinfection thread structures in the leguminous host plant by mitogeniclipooligosaccharides of Rhizobium. Science, 1992, 257: 70-72 ( ) DOI: 10.1126/science.257.5066.70
  • de Ruijter N.C.A., Bisseling T., Emons A.M.C. Rhizobium Nod factors induce an increase in sub-apical fine bundles of actin filaments in Vicia sativa root hairs within minutes. Mol. Plant Microbe Interact., 1999, 12: 829-832 ( ) DOI: 10.1094/MPMI.1999.12.9.829
  • Timmers A.C.J., Auriac M.-C., Truche G. Refined analysis of early symbiotic steps of the Rhizobium-Medicago interaction in relationship with microtubular cytoskeleton rearrangements. Development, 1999, 126: 3617-3628 (PMID: 10409507).
  • Lerouge P., Roche P., Faucher C., Maillet F., Truchet G., Prome J.C., Denarie J. Symbiotic host-specificity of Rhizobium meliloti is determined by a sulphated and acylated glucosamine oligosaccharide signal. Nature, 1990, 19: 781-784 ( ) DOI: 10.1038/344781a0
  • Horvath B., Heidstra R., Lados M., Moerman M., Spaink H.P., Prome J.-C., Van Kammen A., Bisseling T. Lipo-oligosaccharides of Rhizobium induce infection related early nodulin gene expression in pea root hairs. Plant J., 1993, 4: 727-733 ( ) DOI: 10.1046/j.1365-313X.1993.04040727.x
  • Bauer P., Ratet P., Crespi M., Schultze M., Kondorosi A. Nod factors and cytokinins induce similar cortical cell division, amyloplast deposition and MsEnod12A expression patterns in alfalfa roots. Plant J., 1996, 10: 91-105 ( ) DOI: 10.1046/j.1365-313X.1996.10010091.x
  • Downie J.A., Walker S.A. Plant responses to nodulation factors. Curr. Opin. Plant Biol., 1999, 2: 483-489 ( ) DOI: 10.1016/S1369-5266(99)00018-7
  • Marsh J.F., Rakocevic A., Mitra R.M., Brocard L., Sun J., Eschstruth A., Long S.R., Schultze M., Pascal Ratet P., Oldroyd G.E.D. Medicago truncatula NIN is essential for rhizobial-independent nodule organogenesis induced by autoactive calcium/calmo-dulin-dependent protein kinase. Plant Physiol., 2007, 144: 324-335 ( ) DOI: 10.1104/pp.106.093021
  • Schauser L., Wieloch W., Stougaard J. A plant regulator controlling development of symbiotic root nodules. Nature, 1999, 402: 191-195 ( ) DOI: 10.1038/46058
  • de Billy F., Grosjean C., May S., Bennett M., Cullimore J. Expression studies on AUX1-like genes in Medicago truncatula suggest that auxin is required at two steps in early nodule development. Mol. Plant-Microbe Interact., 2001, 14(3): 267-277 ( ) DOI: 10.1094/MPMI.2001.14.3.267
  • Pate J.S., Gunning B.E.S., Briarty L.G. Ultrastructure and functioning of the transport system of the leguminous root nodule. Planta, 1969, 85: 11-34 ( ) DOI: 10.1007/BF00387658
  • Hirsch A.M., Bhuvaneswari J.G., Torrey J.G., Bisseling T. Early nodulin genes are induced in alfalfa root outgrowths elicited by auxin transport inhibitors. PNAS USA, 1989, 86: 1244-1248 ( ) DOI: 10.1073/pnas.86.4.1244
  • Sprent J.I., Embrapa J.I. Root nodule anatomy, type of export product and evolutionary origin in some Leguminosae. Plant Cell Environ., 1979, 3: 35-43 ( ) DOI: 10.1111/1365-3040.ep11580516
  • Crespi M., Frugier F. De novo organ formation from a differentiated cells: root nodule organogenesis. Sci. Signal., 2008, 1(49): re11 ( ) DOI: 10.1126/scisignal.149re11
  • Endre G., Kereszt A., Kevei Z., Mihacea S., Kalo P., Kiss G.B. A receptor kinase gene regulating symbiotic nodule development. Nature, 2002, 417: 962-966 ( ) DOI: 10.1038/nature00842
  • Ane J.-M., Kiss G.B., Riely B.K., Penmetsa R., Oldroyd G.E.D., Ayax C., Levy J., Debelle F., Baek J.-M., Kalo P., Rosenberg C., Roe B.A., Long S.R., Denarie J., Cook D.R. Medicago trancatula DMI1 required for bacterial and fungal symbioses in legumes. Science, 2004, 303: 1364-1367 ( ) DOI: 10.1126/science.1092986
  • Oldroyd G.E., Downie J.A. Nuclear calcium changes at the core of symbiosis signalling. Curr. Opin. Plant Biol., 2006, 9: 351-357 ( ) DOI: 10.1016/j.pbi.2006.05.003
  • Smit P., Raedts J., Portyanko V., Debelle F., Gough C., Bisseling T., Geurts R. NSP1 of the GRAS protein family is essential for rhizobial Nod factor-induced transcription. Science, 2005, 308: 1789-1790 ( ) DOI: 10.1126/science.1111025
  • Yano K., Tansengco M.L., Hio T., Higashi K., Murooka Y., Imaizumi-Anraku H., Kawaguchi M., Hayashi M. New nodulation mutants responsible for infection thread development in Lotus japonicus. Mol. Plant-Microbe Interact., 2006, 19(7): 801-810 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-19-0801
  • Andriankaja A., Boisson-Dernie A., Frances L., Sauviac L., Jauneau A., Barker D.G., de Carvalho-Niebel F. AP2-ERF transcription factors mediate Nod factor dependent Mt ENOD11 activation in root hairs via a novel cis-regulatory motif. Plant Cell, 2007, 19: 2866-2885 ( ) DOI: 10.1105/tpc.107.052944
  • Middleton P.H., Jakab J., Penmetsa R.V., Starker C.G., Doll J., Kaló P., Prabhu R., Marsh J.F., Mitra R.M., Kereszt A., Dudas B., Van den Bosch K., Long S.R., Cook D.R., Kiss G.B., Oldroyd G.E. An ERF transcription factor in Medicago truncatula that is essential for Nod factor signal transduction. Plant Cell, 2007, 19: 1221-1234 ( ) DOI: 10.1105/tpc.106.048264
  • Libbenga K.R., Harkes P.A.A. Initial proliferation of cortical cells in the formation of root nodules in Pisum sativum L. Planta, 1973, 114: 17-28 ( ) DOI: 10.1007/BF00390281
  • Fang Y., Hirsch A.M. Studying early nodulin gene ENOD40 expression and induction by nodulation factor and cytokinin in transgenic alfalfa. Plant Physiol., 1998, 116: 53-68 ( ) DOI: 10.1104/pp.116.1.53
  • Cooper J.B., Long S.R. Morphogenetic rescue of Rhizobium meliloti nodulation mutants by trans-zeatin secretion. Plant Cell, 1994, 6: 215-225 ( ) DOI: 10.1105/tpc.6.2.215
  • Mathesius U., Charon C., Rolfe B.G., Kondorosi A., Crespi M. Temporal and spatial order of events during the induction of cortical cell divisions in white clover by Rhizobium leguminosarum bv trifolii inoculation or localized cytokinin addition. Mol. Plant-Microbe Interact., 2000, 13: 617-628 ( ) DOI: 10.1094/MPMI.2000.13.6.617
  • Lorteau M.-A., Ferguson B.J., Guinel F.C. Effects of cytokinin on ethylene production and nodulation in pea (Pisum sativum) cv. Sparkle. Physiologia Plantarum, 2001, 112: 421-428 ( ) DOI: 10.1034/j.1399-3054.2001.1120316.x
  • Heckmann A.B., Sandal N., Bek A.S., Madsen L.H., Jurkiewicz A., Nielsen M.W., Tirichine L., Stougaard J. Cytokinin induction of root nodule primordia in Lotus japonicus is regulated by a mechanism operating in the root cortex. Mol. Plant-Microbe Interact., 2011, 24(11): 1385-1395 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-05-11-0142
  • van Rhijn P., Fang Y., Galili S., Shaul O., Atzmon N., Wininger S., Eshed Y., Lum M., Li Y., To V., Fujishig N., Kapulnik Y., Hirsch A.M. Expression of early nodulin genes in alfalfa mycorrhizae indicates that signal transduction pathways used in forming arbuscular mycorrhizae and Rhizobium-induced nodules may be conserved. PNAS USA, 1997, 94: 5467-5472 ( ) DOI: 10.1073/pnas.94.10.5467
  • Lohar D.P., Schaff J.E., Laskey J.G., Kieber J.J., Bilyeu K.D., Bird D.M. Cytokinins play opposite roles in lateral root formation, and nematode and Rhizobial symbioses. Plant J., 2004, 38: 203-214 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2004.02038.x
  • Gonzalez-Rizzo S., Crespi M., Frugier F. The Medicago truncatula CRE1 cytokinin receptor regulates lateral root development and early symbiotic interaction with Sinorhizobium meliloti. Plant Cell, 2006, 18: 2680-2693 ( ) DOI: 10.1105/tpc.106.043778
  • Tirichine L., Sandal N., Madsen L.H., Radutoiu S., Albrektsen A.S., Sato S., Asamizu E., Tabata S., Stougaard J. A gain-of-function mutation in a cytokinin receptor triggers spontaneous root nodule organogenesis. Science, 2007, 315: 104-107 ( ) DOI: 10.1126/science.1132397
  • Murray J., Karas B., Ross L., Brachmann A., Wagg C., Geil R., Perry J., Nowakowski K., MacGillivary M., Held M., Stougaard J., Peterson L., Parniske M., Szczyglowski K. Genetic suppressors of the Lotus japonicus har1-1 hypernodulation phenotype. Mol. Plant-Microbe Interact., 2006, 19(10): 1082-1091 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-19-1082
  • Murray J.D., Karas B.J., Sato S., Tabata S., Amyot L., Szczyglowski K. A cytokinin perception mutant colonized by Rhizobium in the absence of nodule organogenesis. Science, 2007, 315: 101-104 ( ) DOI: 10.1126/science.1132514
  • Inoue T., Higuchi M., Hashimoto Y., Seki M., Kobayashi M., Kato T., Tabata S., Shinozaki K., Kakimoto T. Identification of CRE1 as a cytokinin receptor from Arabidopsis. Nature, 2001, 409: 1060-1063 ( ) DOI: 10.1038/35059117
  • Suzuki T., Miwa K., Ishikawa K., Yamada H., Aiba H., Mizuno T. The Arabidopsis sensor His-kinase, AHK4, can respond to cytokinins. Plant Cell Physiol., 2001, 42: 107-113 ( ) DOI: 10.1093/pcp/pce037
  • Ovchinnikova E., Journet E.-P., Chabaud M., Cosson V., Ratet P., Duc G., Fedorova E., Wei Liu W., Rik Op den Camp R., Zhukov V., Tikhonovich I., Borisov A., Bisseling T., Limpens E. IPD3 controls the formation of nitrogen-fixing symbiosomes in pea and Medicago spp. Mol. Plant-Microbe Interact., 2011, 24(11): 1333-1344 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-01-11-0013
  • Held M., Hou H., Miri M., Huynh C., Ross L., Hossain M.S., Sato S., Tabata S., Perry J., Wang T.L., Szczyglowski K. Lotus japonicus cytokinin receptors work partially redundantly to mediate nodule formation. Plant Cell, 2014, 26: 678-694 ( ) DOI: 10.1105/tpc.113.119362
  • Plet J., Wasson A., Ariel F., Le Signor C., Baker D., Mathesius U., Crespi M., Frugier F. MtCRE1-dependent cytokinin signaling integrates bacterial and plant cues to coordinate symbiotic nodule organogenesis in Medicago truncatula. Plant J., 2011, 65: 622-633 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2010.04447.x
  • Lohar D.P., Sharopova N., Endre G., Peñuela S., Samac D., Town C., Silverstein K.A., VandenBosch K.A. Transcript analysis of early nodulation events in Medicago truncatula. Plant Physiol., 2006, 140: 221-234 ( ) DOI: 10.1104/pp.105.070326
  • Op den Camp R.H., De Mita S., Lillo A., Cao Q., Limpens E., Bisseling T., Geurts R. A phylogenetic strategy based on a legume-specific whole genome duplication yields symbiotic cytokinin type-A response regulators. Plant Physiol., 2011, 157: 2013-2022 ( ) DOI: 10.1104/pp.111.187526
  • Larrainzar E., Riely B.K., Kim S.C., Carrasquilla-Garcia N., Yu H-Y., Hwang H.-J., Oh M., Kim G.B., Surendrarao A.K., Chasman D., Siahpirani A.F., Penmetsa R., Lee G.-S., Kim N., Roy S., Jeong-Hwan Mun L.-H., Cook D.R. Deep sequencing of the Medicago truncatula root transcriptome reveals a massive and early interaction between nodulation factor and ethylene signals. Plant Physiol., 2015, 169: 233-265 ( ) DOI: 10.1104/pp.15.00350
  • Breakspear A., Liu C., Roy S., Stacey N., Rogers C., Trick M., Morieri G., Mysore K.S., Wen J., Oldroyd G.E.D., Downie J.A., Murray J.D. The root hair «infectome» of Medicago truncatula uncovers changes in cell cycle genes and reveals a requirement for Auxin signaling in rhizobial infection. Plant Cell, 2014, 26: 4680-4701 ( ) DOI: 10.1105/tpc.114.133496
  • Genre A., Russo G. Does a common pathway transduce symbiotic signals in plant-microbe interactions? Front. Plant Sci., 2016, 7: A96 ( ) DOI: 10.3389/fpls.2016.00096
  • Madsen L.H., Tirichine L., Jurkiewicz A., Sullivan J.T., Heckmann A.B., Bek A.S. The molecular network governing nodule organogenesis and infection in the model legume Lotus japonicus. Nat. Commun., 2010, 1: 1-10 ( ) DOI: 10.1038/ncomms1009
  • Hayashi T., Banba M., Shimoda Y., Kouchi H., Hayashi M., Imaizumi-Anraku H. A dominant function of CCaMK in intracellular accommodation of bacterial and fungal endosymbionts. Plant J., 2010, 63: 141-154 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2010.04228.x
  • Ariel F., Brault-Hernandez M., Laffont C., Huault E., Brault M., Plet J., Moison M., Blanchet S., Ichanté J.L., Chabaud M., Carrere S., Crespi M., Chan R.L., Frugier F. Two direct targets of cytokinin signaling regulate symbiotic nodulation in Medicago truncatula. Plant Cell, 2012, 24: 3838-3852 ( ) DOI: 10.1105/tpc.112.103267
  • Mok D.W., Mok M.C. Cytokinin metabolism and action. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 2001, 52: 89-118 ( ) DOI: 10.1146/annurev.arplant.52.1.89
  • Costacurta A., Vanderleyden J. Synthesis of phytohormones by plant associated bacteria. Crit. Rev. Microbiol., 1995, 21: 1-18 ( ) DOI: 10.3109/10408419509113531
  • Miyawaki K., Tarkowski P., Matsumoto-Kitano M., Kato T., Sato S., Tarkowska D., Tabata S., Sandberg G., Kakimoto T. Roles of Arabidopsis ATP/ADP isopentenyltransferases and tRNA isopentenyltransferases in cytokinin biosynthesis. PNAS USA, 2006, 103(44): 16598-16603 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0603522103
  • Takei K., Yamaya T., Sakakibara H. Arabidopsis CYP735A1 and CYP735A2 encode cytokinin hydroxylases that catalyze the biosynthesis of trans-zeatin. J. Biol. Chem., 2004, 279(40): 41866-41872 ( ) DOI: 10.1074/jbc.M406337200
  • Kurakawa T., Ueda N., Maekawa M., Kobayashi K., Kojima M., Nagato Y., Sakakibara H., Kyozuka J. Direct control of shoot meristem activity by a cytokinin-activating enzyme. Nature, 2007, 445(7128): 652-655 ( ) DOI: 10.1038/nature05504
  • van Zeijl1 A., Op den Camp R.H.M., Deinum E.E., Charnikhova T., Franssen H., Op den Camp H.J.M., Bouwmeester H., Kohlen W., Bisseling T., Geurts R. Rhizobium lipo-chitooligosaccharide signaling triggers accumulation of cytokinins in Medicago truncatula roots. Mol. Plant, 2015, 8(8): 1213-1226 ( ) DOI: 10.1016/j.molp.2015.03.010
  • Azarakhsh M., Kirienko A.N., Zhukov V., Lebedeva M.A., Dolgikh E.A., Lutova L.A. KNOTTED1-LIKE HOMEOBOX 3: a new regulator of symbiotic nodule development. J. Exp. Bot., 2015, 66(22): 7181-7195 ( ) DOI: 10.1093/jxb/erv414
  • Mortier V., Wasson A., Jaworek P., De Keyser A., Decroos M., Holsters M., Tarkowski P., Mathesius U., Goormachtig S. Role of LONELY GUY genes in indeterminate nodulation on Medicago truncatula. New Phytologist, 2014, 202(2): 582-593 ( ) DOI: 10.1111/nph.12681
  • Hirose N., Takei K. Regulation of cytokinin biosynthesis, compartmentalization and translocation. J. Exp. Bot., 2008, 59(1): 75-83 ( ) DOI: 10.1093/jxb/erm157
  • Chen Y., Chen W., Li X., Jiang H., Wu P., Xia K., Yang Y., Wu G. Knockdown of LjIPT3 influences nodule development in Lotus japonicus. Plant Cell Physiol., 2014, 55(1): 183-193 ( ) DOI: 10.1093/pcp/pct171
  • Kisiala A., Laffont C., Emery J.R.N., Frugier F. Bioactive cytokinins are selectively secreted by Sinorhizobium meliloti nodulating and nonnodulating strains. Mol. Plant-Microbe Interact., 2013, 26: 1225-1231 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-02-13-0054-R
  • Sasaki T., Suzaki T., Soyano T., Kojima M., Sakakibara H., Kawaguchi M. Shoot-derived cytokinins systemically regulate root nodulation. Nature, 2014, 5: 4983 ( ) DOI: 10.1038/ncomms5983
  • Mortier V., DeWever E., Vuylsteke M., Holsters M., Goormachtig S. Nodule numbers are governed by interaction between CLE peptides and cytokinin signaling. Plant J., 2012, 70: 367-376 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2011.04881.x
  • Soyano T., Hirakawa H., Sato S., Hayashi M., Kawaguchi M. Nodule inception creates a long-distance negative feedback loop involved in homeostatic regulation of nodule organ production. PNAS USA, 2014, 111: 14607-14612 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1412716111
Еще
Статья обзорная
QR-код для установки приложения SciUp Наведите камеру и скачайте бесплатное приложение SciUp