Роль фитогормонов в контроле развития симбиотических клубеньков у бобовых растений. Сообщение II. Ауксины

Автор: Долгих Е.А., Кириенко А.Н., Леппянен И.В., Долгих А.В.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Обзоры, проблемы

Статья в выпуске: 5 т.51, 2016 года.

Бесплатный доступ

В обзоре представлен анализ современных данных о роли ауксинов в регуляции развития азотфиксирующих клубеньков у бобовых растений. Обсуждается взаимодействие ауксинов с цитокининами и компонентами сигнального каскада, активируемого Nod-факторами, при органогенезе клубеньков у растений с разным типом клубенькообразования. Основное внимание уделено участию ауксинов в контроле инициации и начальных этапов развития клубеньков. В ранних работах при анализе трансгенных растений, которые содержали конструкции с регулируемыми ауксинами промоторами, слитыми с репортерными генами, было выявлено накопление ауксинов в местах закладки примордиев клубеньков, что свидетельствовало о непосредственном влиянии фитогормонов на этот процесс (U. Mathesius и соавт., 1998; C. Pacios-Bras и соавт., 2003). Сформировались представления о том, что появлению клубеньков предшествует создание максимумов содержания ауксинов в клетках, из которых в дальнейшем развиваются примордии этих органов. Создание таких максимумов зависит от Nod-факторов и активации цитокининового ответа, но по-разному контролируется у бобовых, формирующих клубеньки детерминированного (регуляция биосинтеза ауксинов) и недетерминированного (контроль транспорта ауксинов с участием флавоноидов) типа (A.P. Wasson и соавт., 2006; J. Plet и соавт., 2011; T. Suzaki и соавт., 2012). При этом влияние цитокининов на транспорт ауксинов (белки-транспортеры ауксина PIN) при формировании клубеньков имеет много общего с участием цитокининов в контроле программы развития боковых корней, что может свидетельствовать об эволюционном родстве двух морфогенетических программ. У бобовых растений программы развития клубеньков и боковых корней на начальных этапах имеют много общего, поскольку эти органы образуются в результате реактивации дифференцированных клеток корня и имеют черты структурного сходства. Однако в дальнейшем дивергенция приводит к формированию структурно и функционально различных органов, что может быть связано с неодинаковой ролью, которую играют цитокинины и ауксины в контроле описанных процессов. В обзоре также рассмотрена роль баланса ауксинов и цитокининов в определении программы развития клеток корня. Обсуждаются данные экспериментов с использованием экзогенных гормонов, показавшие что клетки-основательницы, которые дают начало боковым корням, характеризуются высокой пластичностью процессов развития, определяемой балансом ауксинов и цитокининов (L. Laplaze и соавт., 2007; Chatfield и соавт., 2013). Вместе с тем роль ауксинов в контроле более поздних этапов клубенькообразования у бобовых растений остается малоисследованной.

Еще

Бобово-ризобиальный симбиоз, ауксины, фитогормональный баланс, органогенез клубеньков

Короткий адрес: https://sciup.org/142213712

IDR: 142213712   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2016.5.585rus

Список литературы Роль фитогормонов в контроле развития симбиотических клубеньков у бобовых растений. Сообщение II. Ауксины

  • Spaink H., Sheeley D.M., van Brussel A.A.N., Glushka J., York W.S., Tak T., Geiger O., Kennedy E., Reinhold N., Lugtenberg B.J.J. A novel highly unsaturated fatty acid moiety of lipooligosaccharide signals determines host specificity of Rhizobium. Nature, 1991, 354: 125-130 ( ) DOI: 10.1038/354125a0
  • Gonzalez-Rizzo S., Crespi M., Frugier F. The Medicago truncatula CRE1 cytokinin receptor regulates lateral root development and early symbiotic interaction with Sinorhizobium meliloti. The Plant Cell, 2006, 18: 2680-2693 ( ) DOI: 10.1105/tpc.106.043778
  • Tirichine L., Sandal N., Madsen L.H., Radutoiu S., Albrektsen A.S., Sato S., Asamizu E., Tabata S., Stougaard J. A gain-of-function mutation in a cytokinin receptor triggers spontaneous root nodule organogenesis. Science, 2007, 315: 104-107 ( ) DOI: 10.1126/science.1132397
  • Rightmyer A.P., Long S.R. Pseudonodule formation by wild-type and symbiotic mutant Medicago truncatula in response to auxin transport inhibitors. Mol. Plant Microbe Interact., 2011, 24: 1372-1384 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-04-11-0103
  • Plet J., Wasson A., Ariel F., Le Signor C., Baker D., Mathesius U., Crespi M., Frugier F. MtCRE1-dependent cytokinin signaling integrates bacterial and plant cues to coordinate symbiotic nodule organogenesis in Medicago truncatula. Plant J., 2011, 65: 622-633 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2010.04447.x
  • Held M., Hou H., Miri M., Huynh C., Ross L., Hossain M.S., Sato S., Tabata S., Perry J., Wang T.L., Szczyglowski K. Lotus japonicus cytokinin receptors work partially redundantly to mediate nodule formation. The Plant Cell, 2014, 26: 678-694 ( ) DOI: 10.1105/tpc.113.119362
  • Ferguson B.J., Mathesius U. Phytohormone regulation of legume-rhizobia interactions. J. Chem. Ecol., 2014, 201(40): 770-790 ( ) DOI: 10.1007/s10886-014-0472-7
  • van Zeijl1 A., Op den Camp R.H.M., Deinum E.E., Charnikhova T., Franssen H., Op den Camp H.J.M., Bouwmeester H., Kohlen W., Bisseling T., Geurts R. Rhizobium lipo-chitooligosaccharide signaling triggers accumulation of cytokinins in Medicago truncatula roots. Molecular Plant, 2015, 8(8): 1213-1226 ( ) DOI: 10.1016/j.molp.2015.03.010
  • Kisiala A., Laffont C., Emery J.R.N., Frugier F. Bioactive cytokinins are selectively secreted by Sinorhizobium meliloti nodulating and nonodulating strains. Mol. Plant-Microbe Interact., 2013, 26: 1225-1231 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-02-13-0054-R
  • Frugier F., Kosuta S., Murray J.D., Crespi M., Szczyglowski K. Cytokinin: secret agent of symbiosis. Trends Plant Sci., 2008, 13: 115-120 ( ) DOI: 10.1016/j.tplants.2008.01.003
  • Oldroyd G.E.D., Murray J.D., Poole P.S., Downie J.A. The rules of engagement in the legume-rhizobial symbiosis. Annu. Rev. Genet., 2011, 45: 119-144 ( ) DOI: 10.1146/annurev-genet-110410-132549
  • Libbenga K.R., Harkes P.A. Initial proliferation of cortical cells in the formation of root nodules in Pisum sativum L. Planta, 1973, 114: 17-28 ( ) DOI: 10.1007/BF00390281
  • Mathesius U. Auxin: at the root of nodule development? Funct. Plant Biol., 2008, 35: 651-668 ( ) DOI: 10.1071/FP08177
  • Allen E.K., Allen O.N., Newman A.S. Pseudonodulation of leguminous plants induced by 2-bromo-3,5-dichlorobenzoic acid. Am. J. Bot., 1953, 40: 429-435 ( ) DOI: 10.2307/2438526
  • Hirsch A.M., Bhuvaneswari J.G., Torrey J.G., Bisseling T. Early nodulin genes are induced in alfalfa root outgrowths elicited by auxin transport inhibitors. PNAS USA, 1989, 86: 1244-1248 ( ) DOI: 10.1105/tpc.15.00231
  • Long S.R. The Rhizobium-legume symbiosis: life together in the underground. Cell, 1989, 56: 203-214 ( ) DOI: 10.1016/0092-8674(89)90893-3
  • Mathesius U., Schlaman H.R., Spaink H.P., Sautter C., Rolfe B.G., Djordjevic M.A. Auxin transport inhibition precedes root nodule formation in white clover roots and is regulated by flavonoids and derivatives of chitin oligosaccharides. Plant J., 1998, 14: 23-34 ( ) DOI: 10.1046/j.1365-313X.1998.00090.x
  • Huo X.Y., Schnabel E., Hughes K., Frugoli J. RNAi phenotypes and the localization of a protein:GUS fusion imply a role for Medicago truncatula PIN genes in nodulation. Journal of Plant Growth Regulation, 2006, 25: 156-165 ( ) DOI: 10.1007/s00344-005-0106-y
  • Takanashi K., Sugiyama A., Yazaki K. Involvement of auxin distribution in root nodule development of Lotus japonicus. Planta, 2011, 234: 73-81 ( ) DOI: 10.1007/s00425-011-1385-0
  • Boot K.J.M., van Brussel A.A.N., Tak T., Spaink H.P., Kijne J.W. Lipochitin oligosaccharides from Rhizobium leguminosarum bv. viciae reduce auxin transport capacity in Vicia sativa subsp. nigra roots. Mol. Plant Microbe Interact., 1999, 12: 839-844 ( ) DOI: 10.1094/MPMI.1999.12.10.839
  • van Noorden G.E., Kerim T., Goffard N., Wiblin R., Pellerone F.I., Rolfe B.G., Mathesius U. Overlap of proteome changes in Medicago truncatula in response to auxin and Sinorhizobium meliloti. Plant Physiol., 2007, 144: 1115-1131 ( ) DOI: 10.1104/pp.107.099978
  • Wasson A.P., Pellerone F.I., Mathesius U. Silencing the flavonoid pathway in Medicago truncatula inhibits root nodule formation and prevents auxin transport regulation by rhizobia. The Plant Cell, 2006, 18: 1617-1629 ( ) DOI: 10.1105/tpc.105.038232
  • Xiao T.T., Schilderink S., Moling S., Deinum E.E., Kondorosi E., Franssen H., Kulikova O., Niebel A., Bisseling T. Fate map of Medicago truncatula root nodules. Development, 2014, 141: 3517-3528 ( ) DOI: 10.1242/dev.110775
  • Ng J.L.P., Hassan S., Truong T.T., Hocart C.H., Laffont C., Frugier F., Mathesius U. Flavonoids and auxin transport inhibitors rescue symbiotic nodulation in the Medicago truncatula cytokinin perception mutant cre1. The Plant Cell, 2015, 27(8): 2210-2226 ( ) DOI: 10.1105/tpc.15.00231
  • Peer W.A., Bandyopadhyay A., Blakeslee J.J., Makam S.N., Chen R.J., Masson P.H., Murphy A.S. Variation in expression and protein localization of the PIN family of auxin efflux facilitator proteins in flavonoid mutants with altered auxin transport in Arabidopsis thaliana. The Plant Cell, 2004, 16: 1898-1911 ( ) DOI: 10.1105/tpc.021501
  • Santelia D., Henrichs S., Vincenzetti V., Sauer M., Bigler L., Klein M., Bailly A., Lee Y., Friml J., Geisler M., Martinoia E. Flavonoids redirect PIN-mediated polar auxin fluxes during root gravitropic responses. J. Biol. Chem., 2008, 283: 31218-31226 ( ) DOI: 10.1074/jbc.M71012220
  • Pacios-Bras C., Schlaman H.R., Boot K., Admiraal P., Langerak J.M., Stougaard J., Spaink H.P. Auxin distribution in Lotus japonicus during root nodule development. Plant Mol. Biol., 2003, 52: 1169-1180 ( ) DOI: 10.1007/s00425-011-1385-0
  • Subramanian S., Stacey G., Yu O. Endogenous isoflavones are essential for the establishment of symbiosis between soybean and Bradyrhizobium japonicum. The Plant Journal, 2006, 48: 261-273 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2006.02874.x
  • Suzaki T., Yano K., Ito M., Umehara Y., Suganuma N., Kawaguchi M. Positive and negative regulation of cortical cell division during root nodule Development in Lotus japonicus is accompanied by auxin response. Development, 2012, 139: 3997-4006 ( ) DOI: 10.1242/dev.084079
  • Suzaki T., Ito M., Kawaguchi M. Genetic basis of cytokinin and auxin functions during root nodule development. Front. Plant Sci., 2013, 4: 42 ( ) DOI: 10.3389/fpls.2013.00042
  • Benková E., Michniewicz M., Sauer M., Teichmann T., Seifertová D., Jürgens G., Friml J. Local, efflux dependent auxin gradients as a common module for plant organ formation. Cell, 2003, 115: 591-602 ( ) DOI: 10.1016/S0092-8674(03)00924-3
  • Petrásek J., Friml J. Auxin transport routes in plant Development. Development, 2009, 136: 2675-2688 ( ) DOI: 10.1242/dev.030353
  • Pernisová M., Klíma P., Horák J., Válková M., Malbeck J., Soucek P., Reichman P., Hoyerová K., Dubová J., Friml J., Zazímalová E., Hejátko J. Cytokinins modulate auxin induced organogenesis in plants via regulation of the auxin efflux. PNAS USA, 2009, 106: 3609-3614 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0811539106
  • Ruzicka K., Simásková M., Duclercq J., Petrásek J., Zazímalová E., Simon S., Friml J., Van Montagu M.C.E., Benková E. Cytokinin regulates root meristem activity via modulation of the polar auxin transport. PNAS USA, 2009, 106: 4284-4289 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0900060106
  • Marhavý P., Bielach A., Abas L., Abuzeineh A., Duclercq J., Tanaka H., Parezová M., Petrášek J., Friml J., Kleine-Vehn J., Benková E. Cytokinin modulates endocytic trafficking of PIN1 auxin efflux carrier to control plant organogenesis. Dev. Cell, 2011, 21: 796-804 ( ) DOI: 10.1016/j.devcel.2011.08.014
  • Marhavý P., Duclercq J., Weller B., Feraru E., Bielach A., Offringa R., Friml J., Schwechheimer C., Murphy A., Benková E. Cytokinin controls polarity of PIN1-dependent auxin transport during lateral root organogenesis. Curr. Biol., 2014, 24: 1031-1037 ( ) DOI: 10.1016/j.cub.2014.04.002
  • Laplaze L., Benkova E., Casimiro I., Maes L., Vanneste S., Swarup R., Weijers D., Calvo V., Parizot B., Herrera-Rodriguez M.B., Offringa R., Graham N., Doumas P., Friml J., Bogusz D., Beeckman T., Bennett M. Cytokinins act directly on lateral root founder cells to inhibit root initiation. The Plant Cell, 2007, 19(12): 3889-3900 ( ) DOI: 10.1105/tpc.107.055863
  • Dello Ioio R., Linhares F.S., Scacchi E., Casamitjana-Martinez E., Heidstra R., Costantino P., Sabatini S. Cytokinins determine Arabidopsis root meristem size by controlling cell differentiation. Curr. Biol., 2007, 17: 678-682 ( ) DOI: 10.1016/j.cub.2007.02.047
  • Moubayidin L., Perilli S., Dello Ioio R., Di Mambro R., Costantino P., Sabatini S. The rate of cell differentiation controls the Arabidopsis root meristem growth phase. Curr. Biol., 2010, 20: 1138-1143 ( ) DOI: 10.1016/j.cub.2010.05.035
  • De Smet I., Tetsumura T., De Rybel B., Frei dit Frey N., Laplaze L., Casimiro I., Swarup R., Naudts M., Vanneste S., Audenaert D., Inzé D., Bennett M.J., Beeckman T. Auxin-dependent regulation of lateral root positioning in the basal meristem of Arabidopsis. Development, 2007, 134: 681-690 ( ) DOI: 10.1242/dev.02753
  • Overvoorde P., Fukaki H., Beeckman T. Auxin control of root development. Cold Spring Harbor Perspectives in Biology, 2010, 2: a001537 ( ) DOI: 10.1101/cshperspect.a001537
  • Chatfield S.P., Capron R., Severino A., Penttila P.-A., Alfred S., Nahal H., Provart N.J. Incipient stem cell niche conversion in tissue culture: using a systems approach to probe early events in WUSCHEL dependent conversion of lateral root primordia into shoot meristems. The Plant Journal, 2013, 73: 798-813 ( ) DOI: 10.1111/tpj.12085
  • Casimiro I., Marchant A., Bhalerao R.P., Beeckman T., Dhooge S., Swarup R., Graham N., Inzé D., Sandberg G., Casero P.J., Bennett M.J. Auxin transport promotes Arabidopsis lateral root initiation. The Plant Cell, 2001, 13: 843-852 ( ) DOI: 10.1105/tpc.13.4.843
  • Dubrovsky J.G., Colón-Carmona A., Rost T.L., Doerner P.W. Early primordium morphogenesis during lateral root initiation in Arabidopsis thaliana. Planta, 2001, 214: 30-36 ( ) DOI: 10.1007/s004250100598
  • Péret B., de Rybel B., Casimiro I., Benkova I., Swarup R., Laplaze L., Beeckman T., Bennett M.J. Arabidopsis lateral root development: an emerging story. Trends Plant Sci., 2009, 14: 399-408 ( ) DOI: 10.1016/j.tplants.2009.05.002
  • Benková E., Bielach A. Lateral root organogenesis -from cell to organ. Curr. Opin. Plant Biol., 2010, 13: 677-683 ( ) DOI: 10.1016/j.pbi.2010.09.006
  • Op den Camp R.H., De Mita S., Lillo A., Cao Q., Limpens E., Bisseling T., Geurts R. A phylogenetic strategy based on a legume-specific whole genome duplication yields symbiotic cytokinin type-A response regulators. Plant Physiol., 2011, 157: 2013-2022 ( ) DOI: 10.1104/pp.111.187526
  • Soyano T., Hayashi M. Transcriptional networks leading to symbiotic nodule organogenesis. Curr. Opin. Plant Biol., 2014, 20: 146-154 ( ) DOI: 10.1016/j.pbi.2014.07.010
  • Oláh B., Brière C., Bécard G., Dénarié J., Gough C. Nod factors and a diffusible factor from arbuscular mycorrhizal fungi stimulate lateral root formation in Medicago truncatula via the DMI1/DMI2 signalling pathway. Plant J., 2005, 44: 195-207 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2005.02522.x
  • Maillet F., Poinsot V., André O., Puech-Pagès V., Haouy A., Gueunier M., Cromer L., Giraudet D., Formey D., Niebel A., Martinez E.A., Driguez H., Bécard G., Dénarié J. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular mycorrhiza. Nature, 2011, 469: 58-63 ( ) DOI: 10.1038/nature09622
  • Penmetsa R.V., Cook D.R. A legume ethylene-insensitive mutant hyperinfected by its rhizobial symbiont. Science, 1997, 275: 527-530 ( ) DOI: 10.1126/science.275.5299.527
  • Penmetsa R.V., Uribe P., Anderson J., Lichtenzveig J., Gish J.C., Nam Y.W., Engstrom E., Xu K., Sckisel G., Pereira M., Baek J.M., Lopez-Meyer M., Long S.R., Harrison M.J., Singh K.B., Kiss G.B., Cook D.R. The Medicago truncatula ortholog of Arabidopsis EIN2, sickle, is a negative regulator of symbiotic and pathogenic microbial associations. Plant J., 2008, 55: 580-595 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-313X.2008.03531.x
  • Larrainzar E., Riely B.K., Kim S.C., Carrasquilla-Garcia N., Yu H.-Y., Hwang H.-J., Oh M., Kim G.B., Surendrarao A.K., Chasman D., Siahpirani A.F., Penmetsa R., Lee G.-S., Kim N., Roy S., Jeong-Hwan Mun L.-H., Cook D.R. Deep sequencing of the Medicago truncatula root transcriptome reveals a massive and early interaction between nodulation factor and ethylene signals. Plant Physiol., 2015, 169: 233-265 ( ) DOI: 10.1104/pp.15.00350
Еще
Статья обзорная