Сезонная динамика фауны паразитов вида-вселенца водоемов Поволжья ротана Perccottus glenii (Actinopterygii: Odontobutidae)

И нтенсивное проникновение чужеродных видов в экосистемы волжских водохранилищ в последние два десятилетия приводит к существенным изменениям в их биотической составляющей. Изучение последствий экспансии в водные биоценозы несвойственных для них организмов является актуальной проблемой современной биологии и экологии. Ротан Perccottus glenii Dy-bowski, 1877 – чужеродный вид, проникший в бассейн Волги с севера. В результате множественных случайных и целенаправленных интродукций этот представитель амурского фаунистического комплекса из Приморья, Китая и Северной Кореи в ХХ столетии расселился в водоемы Европы и Сибири [1, 2, 3, 4, 5 и др.]. В Поволжье в настоящее время ротан распространен повсеместно, начиная с Верхней Волги до ее нижнего течения [6, 7]. В Саратовском водохранилище вид впервые отмечен с 1983 г. [8]. Распространение вида-вселенца продолжается: весной 2007 г. он был обнаружен в нижней зоне Саратовского водохранилища, в пойме р. Чагра [9].

Ротан успешно натурализовался в водоемах Поволжья [10]. Вид характеризуется повышенной жизнеспособностью и большим адаптационным потенциалом, по типу питания является эврифа-гом, быстро осваивающим в новых для него водоемах всю фауну беспозвоночных, питается молодью рыб, икрой амфибий, способен к каннибализму [6]. Известно, что этот вид-вселенец в разные периоды года может существовать в широком диапазоне факторов внешней среды: в прогреваемых летом и промерзающих зимой водоемах [11, 12]. В то же время данные о составе паразитов ротана в водоемах Поволжья в разные сезоны года до настоящего времени отсутствовали.

Важность мониторинга распространения и со-

става паразитофауны ротана обусловлена тем, что его вселение в изолированные водоемы следует относить к нежелательным процессам. Выедая молодь рыб, амфибий и беспозвоночных [3], ротан способен нарушить сформировавшееся в экосистеме равновесие и нанести ущерб сложившимся связям [6]. Кроме того существует паразитологический аспект проблемы. С одной стороны, объекты питания ротана являются промежуточными хозяевами паразитов, с другой – ротан сам может являться дополнительным хозяином паразитов, поскольку доказано включение его в спектр питания хищных рыб, рептилий и птиц [13, 14, 15]. Целью данной работы было исследование сезонной динамики зараженности ротана в водоеме-реципиенте.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Исследования состава фауны паразитов ротана продолжались в течение 2008-2010 гг. В 2010 г. сбор ихтиологического и паразитологического материала производился в период с мая по сентябрь. Ротан отлавливался на удочку и сачком. Методом полного паразитологического вскрытия [16] исследовано 224 экз. рыб, в том числе в 2010 г. 122 экз. Математическую обработку данных проводили общепринятыми статистическими методами [17, 18]. В качестве основной характеристики заражения рыб использовался показатель экстенсивности инвазии (процент заражения хозяина паразитами одного вида).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

В оз. Лесное (Круглое), расположенном в районе стационара «Кольцовский» ФГБУН ИЭВБ РАН (Мордово-Кольцовский участок бассейна Саратовского водохранилища) ротан отмечен с 1997 г. Сведения о составе фауны его паразитов до 2008 г. отсутствовали. В настоящее время у ротана в оз. Лесное отмечен 21 вид паразитов, принадлежащих к 7 таксономическим группам: Protozoa – 1, Monogenea – 1, Cestoda – 4, Trema-toda – 7, Nematoda – 5, Crustacea – 2, Bivalvia – 1 (табл. 1).

Таблица 1

Экстенсивность инвазии паразитами ротана в оз. Лесное (2008-2010 гг.)

Паразит	Экстенсивность инвазии, %
Trichodina sp.	9,4±1,95
Gyrodactylus perccotti Ergens et Yuk-himenko, 1973	10,3±2,04
Nippotaenia mogurndae Yamaguti et Miyata, 1940	86,2±2,30
Neogryporhynchus cheilancristrotus (Wedl, 1955) pl.	4,5±1,39
Scolex pleuronectis Müller, 1788 pl.	0,4±0,40
Ophiotaenia europaea Odening, 1963 pl.	10,3±2,04
Rhipidocotyle campanula (Dujardin, 1845)	1,3±0,76
Cyathocotylidae gen. sp. (Mühling, 1898) Poche, 1925 mtc	2,2±0,99
Paracoenogonimus ovatus Katsurada, 1914 mtc	25.4±2.91
Metagonimus yokogawai (Katsurada, 1912) Katsurada, 1913 mtc	4,0±1,31
Isthmiophora melis (Schrank, 1788) mtc	9,4±1,95
Echinistomatidae gen. sp.1 Dietz, 1909 mtc	7,1±1,72
Trematoda sp. mtc	0,9±0,63
Ascaridata gen. sp.larvae	0,4±0,40
Nematoda Contracaecum sр. larvae	0,4±0,40
Nematoda sp. larvae	0,4±0,40
Nematoda sp. 1 larvae	0,4±0,40
Nematoda sp. 2 larvae	6,3±1,63
Anodontinae gen. sp. larvae	2,7±1,09
Argulus foliaceus (Linnaeus, 1758)	3,6±1,25
Argulus sp.	0,9±0,63

Высокое разнообразие кишечных гельминтов (10 видов) свидетельствует о широком спектре питания рыб. 5 из 21 обнаруженных у ротана паразитов развиваются без смены хозяев, 16 видов имеют сложные жизненные циклы. Большое количество личиночных форм трематод указывает на наличие тесных биотопических связей с моллюсками. Видовая идентификация личинок офио-тении и эхиностоматид связана с определенными трудностями (Определитель…, 1987), поэтому сведения о заражении ротана в оз. Лесное этими паразитами указаны с учетом литературных данных (Соколов и др., 2012). Ядро паразитофауны представлено специфичной цестодой ротана водоемов Приморья – N. mogurndae. Из состава специфичной фауны паразитов ротан сохранил также моногенею G. perccotti. Оба вида являются чужеродными для водоемов Поволжья. Интерес представляют полученные сведения о паразитировании у ротана в оз. Лесное карпоеда A. foli-aceus – опасного паразита рыб, а также метацер-карий P. ovatus, M. yokogawai и I. melis, способных заканчивать жизненный цикл в связанных с водой хищных млекопитающих, а также передаваться человеку (M. yokogawai и I. melis). Обна- ружение у ротана личинок O. europaea – типичного паразита водяного и обыкновенного ужа, восполняет недостаток данных о жизненном цикле цестоды, поскольку до последнего времени ротан не был известен как дополнительный хозяин паразита в Поволжье. За границами нативного ареала ротан, таким образом, способствует поддержанию численности паразита рептилий, поскольку включился в круг дополнительных хозяев O. eu-ropaea.

Определена функциональная роль ротана в жизненных циклах паразитов в оз. Лесное: 1. является абортивным хозяином трех местных видов паразитов, которые в нем не приживаются; 2. служит каналом заноса трех чужеродных видов паразитов ( N. mogurndae , G. perccotti , S. pleu-ronectis ); 3. активно используется аборигенными видами паразитов Саратовского водохранилища.

Только для цестоды N. mogurndae ротан играет роль окончательного хозяина, в котором паразит достигает зрелости. Для остальных паразитов со сложным циклом развития вид-вселенец выступает в качестве факультативного (необязательного) дополнительного хозяина, в котором происходит рост и морфологические изменения личиночных стадий паразитов. Жизненный цикл этих паразитов завершается в рыбоядных птицах, хищных рыбах, рептилиях, реже млекопитающих.

Данные о составе паразитов ротана в оз. Лесное в разные сезоны 2010 г. представлены в таблице 2. Из 21 вида паразитов в 2010 г. отмечено 15, отсутствовали виды, заражение которыми ротана в другие годы носит случайный характер. Сезонный характер инвазии в наибольшей степени отмечен для паразитов с прямым циклом развития. Моногенеи G. perccotti были обнаружены нами в конце весны – начале лета (май-июнь). После временнóго интервала в заражении ротана летом (июль-август), паразит снова регистрировался на плавниках рыб. Беззубки на стадии глохидия паразитируют у ротана в течение небольшого периода времени до конца весны (май), после чего развившиеся личинки Anodontinae покидают хозяина. Из паразитов с прямым жизненным циклом только A. foliaceus инвазирует хозяина в течение весны-осени (май-сентябрь) за исключением июля. По-видимому, при аномально высоких летом 2010 г. значениях температуры воды и значительном снижении ее уровня условия для заражения ротана A. foliaceus неблагоприятны. Влияние условий обитания на простейших (Tri-chodina sp.) также имеет выраженный сезонный характер. С конца весны до середины лета (май-июль) паразиты в небольшом количестве регулярно обнаруживаются у 20,0 – 21,4% рыб. В августе триходины не отмечены, в сентябре – единично встречаются на жабрах у 4,0 % ротанов.

Наиболее регулярно в сезонном аспекте ротан заражается специфичной цестодой N. mogurndae. Показатели зараженности рыб паразитом в тече- ние всего периода наблюдений имеют не слишком значимые различия. Весной (май) отмечено начало смены генераций: в особях хозяина находятся большей частью взрослые формы и зрелые самостоятельно паразитирующие членики. Одновременно с ними обнаруживается небольшое количество молодых, только что поступивших червей. Пик инвазии в июне обусловлен массовым ниях температуры воды, недавно поступившие гельминты нередко обнаруживались в задней части кишечника, что свидетельствует об элиминации некоторой части молодых цестод, не прижившихся в особях хозяина. Одновременно с поступлением молодых червей в особях хозяина наблюдалось увеличение количества созревающих паразитов. В середине лета (июль) при мак-

поступлением в популяцию ротана паразитов но- симальном прогреве и значительном падении вой генерации. В особях хозяина встречается до уровня воды процесс поступления N. mogurndae 213 экз. молодых паразитов. В начале лета новой генерации продолжался. (июнь), при аномально высоких в 2010 г. значе- Таблица 2 Сезонная динамика экстенсивности инвазии паразитами ротана в оз. Лесное в 2010 г. (%)
Паразит	Весна	Лето			Осень
	V	VI	VII	VIII	IX
Trichodina sp.	20,0±10,69	20,0±10,69	21,43±6,41	0	4,0±4,0
G. perccotti	20,0±10,69	13,33±9,08	0	0	20,0±10,69
N. mogurndae	100,0	100,0	97,62±2,38	92,0±5,54	92,0±5,54
N.cheilancristrotus pl.	0	6,67±6,67	2,38±2,38	12,0±6,63	20,0±8,16
S. pleuronectis pl.	0	0	0	4,0±4,0	0
O. europaea pl.	0	6,67±6,67	19,05±6,13	28,0±9,17	24,0±8,72
R. campanula	0	0	2,38±2,38	0	0
Cyathocotylidae gen. sp. mtc	6,67±6,67	13,33±9,08	0	0	0
P. ovatus mtc	53,33±13,33	53,33±13,33	7,14±0,71	32,0±9,52	44,0±10,13
I. melis mtc	33,33±12,60	33,33±12,60	0	0	8,00±5,54
Echinistomatidae gen. sp.1 mtc	20,0±10,69	0	0	4,0±4,0	0
Nematoda sp. 2 larvae	0	0	14,29±5,47	24,00±8,72	8,00±5,54
A. foliaceus	20,0±10,69	6,67±6,67	0	8,00±5,54	8,00±5,54
Argulus sp.	0	0	0	4,0±4,0	4,0±4,0
Anodontinae gen. sp. larvae	33,33±12,60	0	0	0	0

Одновременно отмечено отделение у паразитов очень молодых самостоятельных члеников. В конце лета – начале осени (август-сентябрь) снижаются темпы поступления молодых червей, происходит элиминация части взрослых паразитов, заканчивающих жизненный цикл, что приводит к некоторому снижению показателей зараженности ротана.

Неблагоприятное воздействие внешней среды летом 2010 г. (аномально высокая температура, резкие неоднократные падения уровня воды) отразилось на паразитах ротана. Зафиксированы случаи морфологических отклонений в строении тела отдельных молодых особей N. mogurndae : у 4,1% паразитов отмечено наличие дополнительных боковых члеников, отходящих от основной стробилы.

Сезонная динамика инвазии ротана цестодами N. cheilancristrotus и O. europaea имеет сходный характер. Плероцеркоиды O. europaea начинают встречаться в популяции хозяина в начале лета (июнь), в последующие месяцы до начала осени (июль-сентябрь) степень инвазии постепенно нарастает. По-видимому, это связано с жизненным циклом окончательного хозяина – водяной и обыкновенный уж. В июле-августе на берегах оз.

Лесное отмечено большое количество молодых рептилий, т.к. это время года происходит выход новой генерации из яиц, отложенных в июне-июле (Бакиев и др., 2009).

N. cheilancristrotus также обнаружен у ротана в начале лета (июнь), в июле при аномально значительном прогреве воды зараженность рыб плероцеркоидами несколько снижается. В период с конца лета до начала осени (август - сентябрь) степень инвазии постепенно возрастает.

Весной и в начале лета (май-июнь) наблюдается наибольшая приуроченность рыб к зарослевой литорали – местообитанию различных видов моллюсков (промежуточные хозяева трематод), что обусловливает пик зараженности ротана ме-тацеркариями большинства видов трематод в этот период. В последующие месяцы личинки эхино-стоматид встречаются в популяции ротана нерегулярно. Зараженность ротана P. ovatus после пика инвазии в конце весны – начале лета (май-июнь) снижается в июле при максимальном прогреве воды до минимума. Далее до начала осени инвазия снова быстро нарастает. В июле при максимуме значений температуры воды фиксировались метацеркарии P. ovatus с признаками деструкции, что свидетельствует о недостаточно бла- гоприятных условиях для контакта ротана с окончательными хозяевами паразита – рыбоядными птицами и связанными с водой хищными млекопитающими.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Ротан после интродукции в оз. Лесное (Круглое) является важнейшим звеном в структуре паразитарных систем целого ряда видов паразитов, связанных с данной озерной экосистемой. Вид активно функционирует в жизненных циклах нативных и чужеродных для Саратовского водохранилища паразитов, в том числе патогенных для рыб и млекопитающих, не исключена возможность заражения человека. Сезонные изменения условий обитания оказывают наибольшее влияние на паразитов с прямым циклом развития, пик инвазии рыб приходится на конец весны до начала значительного прогрева воды. Для паразитов со сложным жизненным циклом изменения факторов внешней среды в разные периоды года определяют характер процессов поступления новых генераций и вывода зрелых паразитов из популяции хозяина. Регулярность заражения ротана большинством видов цестод в течение всего периода исследований указывает на активное питание рыб с весны до начала осени циклопами. Максимум зараженности ротана в конце весны – начале лета личинками большинства видов трематод обусловлен биотопической близостью ротана с промежуточными хозяевами трематод -моллюсками в эти периоды года. Наблюдается высокая степень сопряженности жизненного цикла цестоды O. europaea с особенностями экологии дополнительного (ротан) и окончательных хозяев паразита (водяной и обыкновенный уж). При аномально неблагоприятных условиях внешней среды у паразитов ротана наблюдались два вида изменений: 1. морфологические аномалии (уродства) цестоды N. mogurndae (дополнительные боковые членики); 2. деструкция личинок P. ovatus , ведущая к снижению численности трематод данного вида в водоеме.

Работа выполнена в рамках программы Президиума РАН «Биоразнообразие» (раздел «Чужеродные виды»).