Содержание маннита в разных частях таллома Fucus vesiculosus Баренцева моря в различные сезоны года

Маннит (шестиатомный алифатический спирт) является одним из наиболее часто встречающихся многоатомных спиртов в природе. Маннит был обнаружен в более чем 100 видах высших растений [1]; также он синтезируется многими водорослями разных отделов [2–6].

В растительном организме маннит выполняет различные функции: накапливается в качестве запасного питательного вещества, используется при синтезе других соединений, выполняет осморегуляторную и антиоксидантную функции [7; 8]. В бурых водорослях маннит играет важную роль в энергетическом обмене, являясь первичным стабильным продуктом фотосинтеза и субстратом для дыхания [9; 10].

В зависимости от вида водоросли, стадии развития растения, сезона сбора, внешних факторов среды произрастания содержание маннита может варьировать от совсем незначительного количества (менее 0,5 %) до 33 % сухой массы водоросли [5; 11–14]. Сезонные изменения уровня содержания маннита у некоторых видов семейства Sargassaceae связывают со стадиями развития водоросли. Так, наибольшая концентрация маннита в бурых водорослях наблюдается на стадии роста. После закладки репродуктивных структур его содержание снижается до минимума [5; 11; 15]. Но подобные изменения характерны не для всех водорослей. Для водорослей Sargassum myriocystum, S. ilicifolium и Turbinaria decurrens не было выявлено четких изменений в содержании маннита в зависимости от сезона или стадии развития растений. Причиной подобных нерегулярных изменений могут быть медленно протекающие ростовые процессы или непостоянство сроков размножения у одного и того же вида [16–18]. Сезонные изменения содержания маннита также были изучены и у бурых водорослей, произрастающих на побережье Баренцева моря. При этом наиболее высокое содержание маннита наблюдалось в летне-осенний период, а зимой его содержание снижалось до минимальных значений [19; 20].

Также известно, что маннит перераспределяется внутри таллома бурых водорослей в зависимости от энергетических потребностей и физиологических функций различных участков слоевища [21–24]. Были исследованы изменения содержания маннита в разных частях таллома некоторых видов водорослей. В зависимости от стадии роста таллома или степени зрелости репродуктивных структур различий в содержании маннита либо вообще не наблюдалось, либо его концентрация различалась более чем в пять раз в разных участках таллома [19; 25; 26].

Для широко распространенной по побережью Баренцева моря бурой водоросли Fucus vesiculosus Linnaeus (1753) подобных работ не проводилось. Цель данной работы заключалась в исследовании концентрации маннита в разных по физиологической активности и выполняемым функциям частях таллома F. vesiculosus в разные периоды года; полученные сведения позволят оценить гетерогенность его содержания в талломе в зависимости от сезона года.

Материалы и методы

В качестве объекта исследования был выбран широко распространенный на побережье Баренцева моря вид бурых водорослей Fucus vesiculosus Linnaeus (1753), произрастающий в губе Белокаменная Кольского залива. Материал для исследования собирали один раз в сезон в течение года. Возраст собранных растений составлял 5–7+ лет.

Для исследования брали отдельные участки таллома водоросли: апикальную и среднюю части, воздушные пузыри и рецептакулы; схема исследуемых участков таллома представлена на рис. 1.

Определение содержания маннита пробы (в мг/г сухой массы) проводили согласно методу Кэмерона [27]. Все полученные данные были представлены в виде арифметического среднего трех параллельных измерений с доверительным интервалом.

Рис. 1. Схематическое расположение исследуемых участков таллома F. vesiculosus

Fig. 1. Schematic location of researched parts of thallus F. vesiculosus

Результаты и обсуждение

Данные по содержанию маннита в разных частях таллома F. vesiculosus в различные сезоны года представлены на рис. 2.

Рис. 2. Содержание маннита в разных частях таллома F. vesiculosus в различные сезоны года Fig. 2. The mannitol content in different parts of thallus F. vesiculosus at different seasons

В январе для исследуемой водоросли F. vesiculosus характерно минимальное содержание маннита (90,9–99,2 мг/г сухой массы) во всех участках таллома. Между разными частями таллома существенной разницы в содержании маннита с учетом доверительного интервала не наблюдалось.

В апреле содержание маннита оказалось более высоким, чем в январе, во всех исследуемых частях таллома. В разных участках увеличение содержания маннита оказалось различным: в средней части таллома количество маннита увеличилось на 14,5 % по сравнению с содержанием в январе, в воздушных пузырях – на 24,1 %, а в апексах – на 34,8 %. При этом между частями таллома различий в содержании маннита (так же, как и в январе) не наблюдалось. А вот концентрация маннита в рецептакулах с учетом доверительного интервала оказалась ниже, чем в апикальных частях таллома.

В августовских пробах водорослей содержание маннита увеличилось в воздушных пузырях и апексах по сравнению с весенними пробами на 28,6 и 7,3 % соответственно. В средней части таллома и рецептакулах изменений в содержании маннита не произошло. По количеству маннита в августе части таллома отличались между собой: больше всего его содержалось в воздушных пузырях (148,1 мг/г сухой массы), поменьше – в апексах (131,4 мг/г сухой массы), еще меньше – в средней части таллома (122,8 мг/г сухой массы). В рецептакулах концентрация маннита оказалась самой низкой в августе по сравнению с другими рассматриваемыми частями таллома и составила 111,4 мг/г сухой массы. Различия в содержании маннита между участками таллома F. vesiculosus в августе составили 24,8–32,9 % от содержания в пробах.

В октябрьских пробах водоросли концентрация маннита увеличилась только в средней части таллома на 12,1 % по сравнению с летним содержанием. В остальных участках таллома с учетом доверительного интервала изменений в содержании маннита по сравнению с предыдущим периодом года не произошло. Между частями таллома по количеству маннита различия выявлены только между воздушными пузырями и остальными исследуемыми участками таллома. В воздушных пузырях содержалось на 9,3 и 18 % больше маннита, чем в средней части таллома и апексах соответственно.

Для определения значимости влияния сезона сбора на содержание маннита в разных частях таллома бурой водоросли F. vesiculosus был проведен однофакторный дисперсионный анализ. Определено, что содержание маннита в разных участках таллома F. vesiculosus подвергается сильным изменениям в течение года: в зимний период содержание маннита наименьшее, к лету – осени прослеживается увеличение содержания маннита (табл., рис. 2). В рецептакулах содержание маннита определялось лишь в апреле и августе и практически не изменилось за этот промежуток времени (рис. 2).

В исследованиях, проведенных на других видах бурых водорослей, указывается на связь изменения в содержании маннита со стадиями развития водорослей и развитием репродуктивных органов. Во время интенсивной стадии роста наблюдается наибольшее количество маннита, а снижение его концентрации связано с развитием репродуктивных органов [5; 11]. Некоторые исследователи считают, что динамика в содержании маннита свидетельствует об изменениях фотосинтетической деятельности водорослей, поскольку он является основным продуктом фотосинтеза у бурых водорослей [25].

Полученные данные по изменению содержания маннита в разных частях таллома бурой водоросли F. vesiculosus в различные сезоны года совпадают с ранее полученными данными по содержанию в средней пробе: увеличение содержания маннита в летне-осенний период и уменьшение его содержания зимой как для средней пробы, так и для отдельных частей таллома [20].

Таблица. Изменения содержания маннита в разных участках таллома F. vesiculosus и результаты однофакторного дисперсионного анализа по динамике содержания маннита в течение года в разных участках таллома

Table. Changes in mannitol content in different parts of thallus F. vesiculosus and the results of ANOVA in the dynamics of mannitol content throughout the year in different parts of the thallus

Участок таллома F.vesiculosus	Содержание маннита, мг/г сухой массы (мин. – макс.)	Результаты дисперсионного анализа
		F*	p
Апикальная часть	90,9–131,4	326,85	–0,0001
Средняя часть	99,2–137,6	172,98	–0,0001
Воздушные пузыри	92,8–150,4	207,53	–0,0001

Примечание. *F – значение критерия Фишера.

В полярную ночь (зимой) у водорослей-макрофитов Мурмана дыхание преобладает над фотосинтетическими процессами. Только с середины февраля фотосинтез начинает преобладать над дыханием. Вместе с тем многие многолетние водоросли способны начинать рост в полярную ночь в районе исследования. Рост водорослей в это время может идти только за счет запасных веществ. Период активного роста длится с марта по август и делится на две фазы: 1) интенсивное формирование фотосинтетической поверхности (март – июнь), когда интенсивность роста у большинства видов достигает своих максимальных значений; 2) накопление массы и завершение вегетативного развития (июль – август), когда интенсивность роста снижается, но значения скорости роста длины и массы растений могут быть еще высокими [28]. Формирование рецептакул у F. vesiculosus и F. distichus начинается осенью, а зрелые рецептакулы встречаются в конце весны – начале лета. Выход репродуктивных клеток и развитие проростков наблюдается летом [29]. В летне-осенний период происходит накопление запасных веществ в макрофитах.

В зимний период из-за низкого уровня освещенности и начала ростовых процессов наблюдается минимальное содержание маннита во всех частях таллома F. vesiculosus.

Увеличение содержания маннита весной по сравнению с зимним периодом в разных частях таллома водоросли было наибольшим, что, скорее всего, связано с возрастанием фотосинтетической активности. В этот период маннит активно образуется в процессе фотосинтеза, но он также и расходуется в процессе роста и созревания органов размножения.

В летний период происходит снижение скорости роста таллома и завершается процесс созревания репродуктивных клеток. Существенное увеличение маннита происходит только в воздушных пузырях и небольшое – в апексах. Вероятно, расход маннита в растении на синтез других веществ (запасных, структурных) возрастает по сравнению с его образованием в процессе фотосинтеза. Наибольшая гетерогенность по содержанию маннита в разных частях таллома была определена в августе, что, возможно, связано с его неравномерным использованием в каждом отдельном участке таллома: в рецептакулах завершается процесс созревания гамет, в талломе происходит синтез запасных полисахаридов и продолжается отток маннита в апикальную часть, где он расходуется на рост таллома и синтез полисахаридов.

В октябре наблюдалось небольшое увеличение содержания маннита в средней части таллома по сравнению с августом, тогда как в остальных частях таллома содержание не поменялось. Причиной этому, возможно, является снижение уровня освещенности и, как следствие, снижение фотосинтетической активности и синтеза маннита в водоросли.

Изменений содержания маннита в рецептакулах в процессе созревания репродуктивных клеток выявлено не было.

Для Saccharina latissima (Laminaria saccharina), собранной в бухте Оскара Баренцева моря, показана высокая гетерогенность в распределении маннита в пределах одной пластины. Наибольшее содержание маннита обнаружено у основания пластины в зоне интеркалярного роста, по мере приближения к верхнему дистальному концу оно снижается [19]. В данном исследовании значительных различий в содержании маннита в апикальной и средней частях таллома не наблюдалось. В январе, апреле и октябре содержание маннита в этих частях было практически одинаковым, а в августе разница в содержании составила всего 8,6 мг/г сухой массы. Возможно, это связанно с тем, что интенсивность фотосинтетических процессов и скорость расхода маннита (в том числе его отток из средней части таллома в апикальную) в данных участках таллома у F. vesiculosus протекают в соотношении, обеспечивающем практически одинаковое содержание маннита в этих участках таллома.

Заключение

В результате проведенных исследований получены данные, расширяющие имеющиеся сведения по содержанию маннита в разных участках таллома бурой водоросли F. vesiculosus Баренцева моря в различные сезоны года.

Тенденция изменения содержания маннита в течение года во всех исследуемых частях таллома была одинакова: наименьшее содержание маннита в водоросли наблюдалось зимой (90,9–99,2 мг/г сухой массы), в летне-осенний период его содержание повышалось до наибольшего значения (111,4–150,4 мг/г сухой массы).

Наибольшие различия в содержании маннита в исследованных частях таллома F. vesiculosus были выявлены в августе. Распределение маннита по таллому F. vesiculosus в остальные месяцы с учетом доверительного интервала было равномерным.

Работа выполнена в рамках государственного задания ММБИ КНЦ РАН на 2018 г. по теме № 0228-2018-0005 "Научные основы инновационных технологий БАВ водорослей Баренцева моря".