Стрессовая память растений: ключевые аспекты (обзор)

Растения постоянно подвергаются разрушительному воздействию неблагоприятных экологических условий - как абиотических, так и биотических. В случае сельскохозяйственных культур это негативно сказывается на урожайности. Многочисленные лабораторные исследования сфокусированы на влиянии различных стрессовых факторов на рост и развитие растений. Результаты попыток переноса получаемых данных на полевые условия культивирования свидетельствуют о присутствии критических аспектов взаимодействия растение-стресс. В представляемом обзоре мы рассматриваем некоторые из этих аспектов. Так, большинство работ сфокусировано на изучении молекулярных реакций растений на однофакторные стрессы (Y. Saijo с соавт., 2020). Для естественной среды характерны многофакторные воздействия в различных сочетаниях. Поэтому в последнее время растет число публикаций с анализом реакции растений на двух- и трехфакторные стрессовые комбинации абиотических факторов с абиотическими (T. Obata с соавт., 2015; N. Suzuki с соавт., 2016; S.I. Zandalinas с соавт., 2022) и биотическими (S. Rasmussen с соавт., 2013; N. Suzuki с соавт., 2014; A.R. Devireddy с соавт., 2020) стрессорами. Показано, что механизм ответа растения при комбинаторном воздействии возникает как результат интеграции и модулирования ответов на индивидуальные составляющие стресса (N. Suzuki с соавт., 2014), которые по отношению друг к другу могут быть нейтральными, антагонистическими или несвязанными, что часто непредсказуемо и нуждается в подтверждении опытным путем (S. Rasmussen с соавт., 2013). Ответы на абиотические и биотические факторы контролируются разными, иногда конфликтующими сигнальными путями, которые при комбинаторном стрессе могут взаимодействовать и/или ингибировать друг друга (S. Rasmussen с соавт., 2013; N. Suzuki с соавт., 2014). Качество стрессового ответа растения зависит не только от генотипа, но и от эпигенетической регуляции экспрессии соответствующих генов и накопления необходимых метаболитов (Z.H. Chen с соавт., 2020), известной как стрессовая память (A. Weinhold, 2018). В естественной среде произрастания растений нередки возвратные события однотипных и комбинаторных стрессов. Формирование обратимой наследуемой стрессовой памяти происходит как результат переживания растением первичного стрессового воздействия (прайминг). Растение запоминает свою защитную реакцию посредством внесения в геном эпигенетических изменений и при повторе стресса запускает запомнившиеся реакции на предыдущий опыт (M. Hilker с соавт., 2016; J. Lämke с соавт., 2017). Различают цис-прайминг, когда вид первичного и повторного воздействия совпадает, и транс-прайминг, когда память о прайминге срабатывает в ответ на стимул другого типа (M. Hilker с соавт., 2016; A.U. Nair с соавт., 2022). Набор эпигенетических меток, возникший после прайминга, составляет память растения о стрессовом событии и направлен на регуляцию экспрессии конкретных генов (M. Hilker с соавт., 2016; L. Virlouvet с соавт., 2018; A. Nishad с соавт., 2021; C. Jacques с соавт., 2021). Стрессовая память может быть кратковременной (митотически наследуемой) и долговременной (мейотически наследуемой) (M. Hilker с соавт., 2016; J. Lämke с соавт., 2017). В отсутствие повторных стрессовых событий происходит забывание, когда растение активирует эпигенетические регуляторные механизмы, сбрасывающие метки стрессовой памяти (A. Wibowo с соавт., 2016). Защитный ответ растения на отдельные стрессоры и их сочетание при прайминге и повторных событиях выражается в существенном модулировании экспрессии генов и содержания различных метаболитов (A. Aharoni с соавт., 2011; S.I. Zandalinas с соавт., 2022). Транскрипты и метаболиты с дифференциальной реакцией на стресс могут служить биомаркерами стрессовой памяти (O. Aina с соавт., 2024). Характерной особенностью биомаркеров (генов, метаболитов) считаются существенные различия в колебаниях экспрессии (гены) и содержания (метаболиты) при прайминге, повторных стрессах и возвратах в нормальные условия (Y. Ding с соавт., 2013, 2014; C. Jacques с соавт., 2021). Предполагаемые гены-биомаркеры могут быть ассоциированы с осуществлением метаболизма различных соединений, включая компоненты антиоксидантной защиты растения, фитогормоны, патогенез-связанные PR-белки и др. (O.K. Anisimova с соавт., 2021; S.I. Zandalinas с соавт., 2022; O. Aina с соавт., 2024), а также с регуляцией генной экспрессии (транскрипционные факторы, некодирующие РНК, циркадные осцилляторы, др.) (H. Wei с соавт., 2022; W. Cao с соавт., 2024). На основе изложенного материала предполагается, что исследования защитных/адаптивных реакций растений, особенно культивируемых, направленные на повышение стрессоустойчивости, должны проводиться с учетом обсуждаемых в обзоре аспектов. Результатом таких исследований может стать определение ключевых биомаркеров памяти растения о воздействиях различных стрессовых факторов и их комбинаций и, как следствие, выявление доноров эпиаллелей/эпимутаций, ассоциированных с наследуемой стрессовой памятью.