Субаквальные почвы Антарктиды: условия формирования и перспективы микробиологических исследований

ПОЧВООБРАЗОВАНИЕ В ЭКСТРЕМАЛЬНЫХ УСЛОВИЯХ СУБАЭРАЛЬНЫХ БИОТОПОВ АНТАРКТИДЫ

Функционирование биогеоценозов и почвообразование в Антарктиде идет в экстремальных условиях по целому ряду причин. Во-первых, почвы на материке формируются лишь в пределах небольших прибрежных оазисов, со всех сторон окруженных безжизненным ледовым щитом (Мергелов и др., 2016; Lupachev et al., 2020) . Отсутствие цветковых растений с развитой корневой системой приводит к сокращению мощности и бесструктурности почвенного профиля (Мергелов, 2014) . Кроме того, органическое вещество антарктических почв практически полностью представлено мортмассой мхов или микроорганизмов, а не гумусом (Almeida et al., 2019) . Наконец, в биотопах без растительного покрова водоросли и цианобактерии становятся единственными продуцентами органического вещества, а гетеротрофные микроорганизмы, по-видимому, – ведущими преобразователями горных пород in situ (Никитин и др., 2017; Soina et al., 2018; Mergelov et al., 2018; Heindel et al., 2018) .

Часть специалистов не признают значительные территории антарктических оазисов почвами, поскольку в них отсутствуют “классические” макро-горизонты, а все слои представлены простой механической смесью органического вещества и минералов (Soina et al., 2018) . Кроме того, за исключением отдельных агрегатов мелкозема на ризоидах мохообразных, в них отсутствует почвенная структура (Lupachev et al., 2020) . Однако исследования, проведенные с помощью электронной микроскопии, показали, что многие грунты в Антарктиде являются почвами, поскольку на зернах минералов присутствуют органо-минеральные пленки – продукты взаимодействия микроорганизмов с горными породами in situ (Мергелов и др., 2014; Heindel et al., 2018; Sedov et al., 2019; Lupachev et al., 2020) . Выявлены существенные отличия формы поверхности и элементного состава минералов с такими пленками и без них. И, наконец, в составе пленок обнаружено значительное содержание углерода и азота, доказывающее их биогенный генезис (Мергелов, 2014; Soina et al., 2018) . Долгое время исследователи пренебрегали органо-минеральными пленками как объектом исследования. Однако, учитывая, что такие пленки – главный агент биологического выветривания в Антарктиде (Sedov et al., 2019) , полагаем уместным считать наиболее биогенные грунты оазисов материка почвами (Мергелов, 2014; Soina et al., 2018) .

Почвы Антарктиды распространены на территориях свободных ото льда – оазисах, которые занимают лишь 1–5% от площади материка. Доля почв от этой области составляет только 5–10%, и они мозаично расположены по всему антарктическому побережью (Абакумов, Лупачев, 2012) , поэтому эти оазисы справедливо названы “островами педосферы в океане холодных пустынь” (Горячкин и др., 2012) . Ввиду практически полного отсутствия высших растений и редуцированного профиля почвы материка не вписываются ни в одну из существующих классификаций, поэтому отечественными почвенными географами (Горячкин и др., 2012) предложено выделять следующие их основные группы, располагающиеся на разных элементах ландшафта (рис. 1):

• I.    Почвы с гиполитными (от др. греч. ὑπό – “снизу, под”, λίθος – “камень”) органогенными горизонтами, в которых обитают первичные продуценты – цианобактерии и зеленые водоросли.

Органогенные горизонты формируются под покровом естественных “каменных мостовых”, обеспечивающих защиту от ветра, удержание влаги и уменьшение интенсивности ультрафиолетового излучения (УФ) (Chan et al., 2012) . Представлены во влажных долинах оазисов или в небольших ветровых “убежищах” при периодическом увлажнении талыми водами снежников.

• II.    Почвы с поверхностными (эпиэдафическими) органогенными горизонтами – моховым и лишайниковым покровом, под которым возможно формирование оторфованных горизонтов. Встречаются во влажных долинах или ветровых “убежищах“ с обильным увлажнением талыми водами снежников (Мергелов, 2014; Dolgikh et al., 2015) .

• III.    Почвы с поверхностными органогенными горизонтами в виде альго-бактериальных матов. Формируются в субаквальных условиях на берегах озер на богатых органическим веществом сапропелевых отложениях. В них активно развиваются глеевые процессы (Dolgikh et al., 2015; Mergelov et al., 2016) . Сочетания макрогоризонтов окисленного и редуцированного глея образуют профили, схожие с профилями глееземов на других континентах;

• IV.    Почвы без макроскопических органогенных горизонтов, так называемые “безгумусные почвы” (по Tedrow, Ugolini, 1966) , которые российские исследователи иногда относят к почвоподобным телам. Функционирование организмов, осуществляющих первичную продукцию органического вещества, в таких образованиях невозможно или сильно заторможено из-за недостатка увлажнения. Однако они могут содержать органический углерод в небольших количествах.

• V.    Эндолитные почвоподобные тела, формирующиеся на поверхности скальных пород.

• VI.    Субаквальные грунты, формирующиеся в переувлажненных биотопах.

Ввиду того, что наиболее биогенными считаются субак-вальные биотопы, рассмотрим последнюю группу почв Антарктиды более подробно.

Рис. 1. Распределение групп антарктических почв по катене влажной долины антарктического оазиса (Мергелов, 2014) .

Fig. 1. Distribution of Antarctic soil groups along the catena of the wet valley of the Antarctic oasis (Mergelov, 2014) .

СУБАКВАЛЬНЫЕ ПОЧВЫ АНТАРКТИДЫ

Для антарктических оазисов характерно обилие пресных озер, частично пересыхающих в летний период (Gajananda et al., 2019) . Их прибрежные экосистемы обладают пульсирующим режимом (то субаэральным, то субаквальным), поэтому данные территории можно отнести к амфибиальным ландшафтам, где развиты аквапочвы (Erich et al., 2010) . Они полностью покрыты мощными альго-бактериальными матами и, по-видимому, являются одними из наиболее биогенных ценозов на материке (Pinseel et al., 2017; Никитин и др., 2017) . К настоящему времени начаты работы по исследованию микроорганизмов вод антарктических озер (Pinseel et al., 2017; Krishnan, Sinha, 2019) , но не аквапочв в их пределах; относительно полно изучены окислительновосстановительные режимы данных ландшафтов (Мергелов, 2014; Мергелов и др., 2016; do Vale Lopes et al., 2019) ; особенности их гранулометрического состава и механизмы осадконакопления; распределение органического углерода по профилю озерных почв шестого континента (Ball et al., 2018) .

На протяжении длительного времени в мировом сообществе обсуждается вопрос отнесения субаквальных (подводных) осадков с почвоподобным профилем к почвам (Полынов, 1948; Kubiena, 1953; Батоян, 1983; Bradley, Stolt, 2003; Ивлев, Нестерова, 2004; Erich et al., 2010; Ткаченко и др., 2019; и др.). За последнее десятилетие выросло число исследований, в которых субаквальные грунты не только признаются в качестве объектов почвоведения и включаются в почвенно-классификационные схемы, но наряду с традиционными субаэральными почвами, рассматриваются как полноценные составляющие почвенного покрова планеты (Erich et al., 2010) . Субаквальные почвы по происхождению водной толщи над ними можно разделить на морские и пресноводные (озерные и речные); по времени нахождения под водой – на постоянно затопленные и периодически затопляемые; по растительному покрову – с высшими растениями (аквенты), с микроорганизмами, без видимой биоты (Ивлев, Нестерова, 2004) . Диагенез почв в условиях длительного пребывания под водной толщей представляет собой комплекс процессов. Происходит насыщение почвы водой, анаэробное разложение органического вещества, гидратация и выветривание минералов, синтез органических и минеральных соединений, диффузное перераспределение веществ внутри почвенного профиля и потеря почвами их диагностических признаков (Костенков, Ознобихин, 2015) . Вероятно, субаквальные почвы целесообразно рассматривать в качестве объектов “экстремального почвоведения”, поскольку они функционируют в максимально (экстремально) отличающихся от субаэральных почв обстановках, а также требуют особых подходов как при полевых работах (GPS батиметрия, отбор ненарушенных кернов), так и в лаборатории (минимальный контакт с воздухом, криогенные методы исследования и др.) (Горячкин и др., 2019) .

Ввиду глобального изменения климата особую актуальность приобрело изучение переходов от субаэральных к субаквальным ландшафтам. Некоторым прибрежным территориям угрожает затопление при повышении уровня мирового океана, в связи с чем выросла важность изучения сценариев трансформации субаэральных почв в водной среде. В основу одной из наиболее разработан- ных моделей таких трансформаций легли прибрежные экосистемы Прикаспия, которые за последние 80 лет прошли регрессивную фазу развития, сменившуюся быстрым наступлением моря с последующей стабилизацией (Касимов и др., 2016). Важным следствием перехода почвенного покрова к субаквальному функционированию во многих регионах мира является изменение углеродного цикла, которое приводит к ускоренному и количественно большему (в разы) депонированию органического углерода в подводных почвах. Прибрежные экосистемы с пульсирующим режимом (то субаэральным, то субаквальным) можно отнести к амфи-биальным ландшафтам (термин Заварзина Г.А.), почвы которых содержат на поверхности альго-бактериальные маты и лишены влияния сосудистых растений с корневыми системами. Поэтому почвы амфибиальных ландшафтов могут рассматриваться в качестве аналогов почвоподобных тел, существовавших в докембрии в переувлажненных позициях (Горячкин и др., 2019). В настоящий момент наиболее полно изучены окислительно-восстановительные режимы (окислительный, глеевый и сульфидный) субаквальных почв (Батоян, 1983); особенности их гранулометрического состава и механизмы осадконакопления; распределение органического углерода по профилю, носящее преимущественно аккумулятивный характер. В качестве будущих направлений исследований субаквальных почв можно выделить: определение их вклада в депонирование углерода; изучение миграции загрязняющих веществ; определение физических и химических свойств глубоких горизонтов (в том числе состава органического вещества и его молекулярного строения, сравнение с органическим веществом субаэральных обстановок); картографирование субаквальных почв, а также выявление их биоразнообразия (в том числе микробного).

Предполагаем, что почвенно-геохимические исследования подводных осадков не будут ограничены формальными критериями почвенных классификаций (например, нахождения на глубине не более 2.5 м). И как для “субаэрального почвоведения” в качестве фактора биоты стал рассматриваться не только растительный, но и альго-бактериальный покров, так и “субаквальное почвоведение” станет изучать грунты на океаническом дне, в том числе при повышенном давлении и вблизи вулканической активности. Отме- тим, что в масштабах геологической истории планеты образование почв на дне океана, по-видимому, произошло гораздо раньше, чем на суше (Горячкин и др., 2019).

МИКРОБИОМ АНТАРКТИЧЕСКИХ ПОЧВ

Комплексное изучение биологических свойств почв полярных регионов является одним из наиболее актуальных направлений современной микробиологии (Flocco et al., 2019) . Однако практически полностью неизвестны количественные параметры почвенного микробиома (запасы и структура микробной биомассы, уровень базального дыхания и численность рибосомальных генов) материка, несмотря на то что они характеризуют уровень продуктивности экосистем (Russel, 2017) . Из-за длительной географической изоляции и экстремальных климатических условий существуют таксоны прокариот и грибов, характерные только для Антарктиды (Vincent, 2000; Jadoon et al., 2013) . Часть из них может продуцировать важные для биотехнологии вторичные метаболиты, в том числе антибиотики (Efimenko et al., 2018) .

Первые исследования почвенных микроорганизмов Антарктиды начаты в 80-х гг. XX века. При помощи классических методов микробиологии показано, что них преобладают бактерии родов Arthrobacter, Corynebacterium, Micrococcus, Brevibacterium, Bacillus, Pseudomonas, Achromobacter, Nocardia, Flavobacterium, Streptomyces, Alcaligenes, Chromobacterium, Aeromonas и Planococcus , а их численность варьирует от 2.0 × 10³ до 1.2 × 10⁵ КОЕ/г почвы. Также этими методами показано, что микробная популяция антарктических почв представлена аэробными бактериями (граммположительными спорообразующими и неспорообразующими бактериями, а также граммотрицательными) и анаэробными бактериями (метаногенами, сульфатредуцирующими бактериями).

С помощью ампликонного секвенирования выявлено, что среди бактерий почв Антарктиды доминируют Proteobacteria (альфа-, бета- и гамма-протеобактерии), Actinobacteria, Planctomycetes, Acidobacteria (Лысак и др., 2018) . В большинстве экотопов содержание протеобактерий составляет более 50%, содержание филу-мов Actinobacteria (8–28%), Planctomycetes (8–24%) и Acidobacteria

(1–8%) меньше. Среди филума Proteobacteria присутствие представителей отдельных классов различно, доля альфа-протеобактерий варьирует от 11 до 28%, бета-протеобактерий – от 7 до 28%, гамма-протеобактерий – от 4 до 38%.

В микобиоте Антарктиды абсолютно преобладают представители отдела Ascomycota (99.2%). Значительно меньше представителей Basidiomycota – 0.7% и Mucoromycota – 0.1% (Arenz, Blanchette, 2011; Pudasaini et al., 2017) . В то же время в наиболее экстремальных условиях континентальной Антарктиды доминируют базидиальные дрожжи (Connell et al., 2014) . Наиболее распространенными в Антарктике являются виды родов Antarctomyces, Cadophora, Cladophialophora, Cladosporium, Cylindrocarpon, Geomyces, Geotrichum, Goffeauzyma, Glomerella, Golovinomyces, Hyphozyma, Penicillium, Phoma, Rhodotorula, Thelebolus (Arenz, Blanchette, 2011; Santiago et al., 2015; Марфени- на и др., 2016; Никитин и др., 2017) . Численность колониеобразующих единиц (КОЕ) микромицетов в антарктических почвах (от 10² до 10⁵ КОЕ/г почвы) уменьшается лишь на порядок по сравнению с зональными почвами умеренного климата (Arenz, Blanchette, 2011; Марфенина и др., 2016) , и лишь в некоторых антропогенно загрязненных ландшафтах возрастает до 10⁶ КОЕ/г субстрата (Arenz, Blanchette, 2011) .

Согласно методу люминесцентной микроскопии, численность прокариот в антарктических образцах варьирует от 30 до 1500 млн клеток/г почвы (Никитин и др., 2017; Лысак и др., 2018) . Величина прокариотной биомассы составляет в образцах из оазиса Холмов Ларсеманн и Холмов Тала, соответственно, 0.5–15.4 и 1.2– 2.8 мкг С/г почвы. Прокариотные сообщества почв этих оазисов содержат значительное количество фильтрующихся (проходящих через мембранные фильтры с размером пор менее 220 нм) форм прокариот. Установлено их высокое (> 50%) присутствие в исследованных образцах.

Грибы в почвах Антарктиды в основном (до 80%) представлены мелкими (2–3 мкм) спорами, а не мицелием (Марфенина и др., 2016; Лысак и др., 2018). Максимальная длина мицелия (380.2 м/г почвы) регистрируется в увлажненных почвах под моховым покровом. В почвах без органогенных горизонтов длина мицелия значительно меньше. Минимальные показатели биомассы грибов (45.0 мкг С/г почвы) и длины мицелия (35.2 м/г почвы) отмечаются в “безгумусных почвах”. В антарктических почвах происходит истончение грибного мицелия, большая его часть (до 94%) представлена тонкими гифами диаметром менее 3 мкм. Численность грибных спор в почвах колеблется от 102 до 104 клеток/г почвы. Микобиота влажных биотопов, богатых органическим веществом, согласно данным люминесцентной микроскопии, в основном представлена одноклеточными (до 85–95%), а не мицелиальными формами. Грибная биомасса в большинстве изученных почв восточной части континента (“безгумусных почвах”, “каменных мостовых”, реголитах) составляет 47–70 мкг С/г почвы. И только в некоторых биотопах, характеризующихся высокой влажностью и обилием органических веществ (донных грунтах озер, глееземах и мохово-торфяных горизонтах) грибная биомасса заметно выше – 280–920 мкг С/г почвы.

МИКРОБИОМ КАК ВЕДУЩИЙ ФАКТОР ПОЧВООБРАЗОВАНИЯ В СУБАКВАЛЬНЫХ ПОЧВАХ АНТАРКТИДЫ

Низкая активность воды в субаэральных биотопах Антарктиды существенно лимитирует развитие организмов, а сильные ветры часто полностью уничтожают почвенный покров (Мергелов и др., 2016; Soina et al., 2018). Поэтому стабильное существование почв и экосистем в целом на территории оазисов материка возможно лишь в местных базисах эрозии – озерах. Поскольку все биогеохимические процессы в них идут в восстановительных и зачастую анаэробных условиях, единственной биотой субакваль-ных биотопов становятся микроорганизмы. Их жизнедеятельность приводит к преобразованию геологических пород in situ и формированию существенных запасов органического вещества (Мергелов и др., 2016; Лысак и др., 2018; Sedov et al., 2019; Lupachev et al., 2020). Ввиду полного отсутствия растений и животных (за исключением очень редкого присутствия пресноводных рачков) микробиом становится полноценным и ведущим факторам почвообразования в субаквальных почвах Антарктиды. До сих пор практически ничего не известно о параметрах биологической активности подводных почв материка (биомассе микроорганизмов, численности их клеток, количестве рибосомальных генов прокариот и грибов, уровне базального дыхания и т. д.), хотя они необходимы для оценки продуктивности экосистем и интенсивности цикла углерода (Singh, Gupta, 2018). Не выявлен вклад субак-вальных ландшафтов в депонирование углерода на материке (Мергелов и др., 2016; Горячкин и др., 2019). В антарктических оазисах относительно хорошо изучено влияние таких факторов почвообразования как климат, горные породы, рельеф и время, однако микроорганизмам, являющимся доминирующей биотой местных почв, пока уделено недостаточно внимания. Субакваль-ные почвы представляются одной из наиболее благоприятных ниш для развития микроорганизмов Антарктиды (Никитин и др., 2017), поэтому необходимо как можно полнее выявить не только их роль в процессах почвообразования, но и оценить уровень биологической активности почв, в том числе интенсивность эмиссии парниковых газов.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, микробиом – ведущий фактор почвообразования в субаквальных почвах Антарктиды, а, возможно, и Высокой Арктики. Однако имеется мало данных о роли грибов и прокариот в создании запасов органического вещества почвы при условиях длительного нахождения ландшафтов материка под водой. Практически неизвестен уровень и распределение биомассы микроорганизмов по почвенным профилям различных биотопов антарктических оазисов. Биологическая активность субаквальных почв Антарктиды и участие микроорганизмов в трансформации биогенных элементов амфибиальных ландшафтов во многом остаются неизученными. Несмотря на обилие публикуемой информации о почвах и микроорганизмах в оазисах Антарктиды следует помнить, что почти все эти данные касаются лишь субаэральных, а не аквальных биотопов.