Термобиология обыкновенной гадюки (Vipera berus, Reptilia, Serpentes) в Волжском бассейне

На основе изучения терморегуляционного поведения и температуры тела обыкновенной гадюки делается вывод о сильной связи этой температуры с внешней температурой [26, 28, 30]. Модель терморегуляционного процесса у гадюки и некоторые механизмы теплообмена и активной терморегуляции приводит А.В. Коросов [11, 12]. Им описаны возможные температурные закономерности при охлаждении и нагревании змей в естественной обстановке. Указывается, что при температуре тела в 22-25°С на расстоянии 20-30 см гадюка точно чувствует поверхность, нагретую до 24-30°С.

Температура тела гадюк варьирует от 9 до 31°С. У самок, особенно беременных, она выше, чем у самцов [24]. Средние, оптимальные, критические температуры тела гадюки определялись в различных географических точках и разными способами [1, 3, 6, 9, 16, 18, 21, 22, 27]. Для обыкновенных гадюк в Германии предпочитаемая температура тела у 52,0% самцов и 73,4% самок около 32°С. Температура их тела варьирует от 9,6°С до 34,7°С [31].

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Исследование температурных адаптаций обыкновенной гадюки проводилось в Камском Предуралье (Пермский край) в период с 1996 по 2006 г. и в Среднем Поволжье в Самарской области в мае 2001 г. и сентябре 2005 г. В Предуралье внешние температуры и температуры тела измерены у 206 особей, в том числе у 160 змей светлой окраски и 46 гадюк черной морфы. В Поволжье подобные данные получены у 47 особей черной морфы обыкновенной гадюки (гадюки Никольского).

Температура тела змей, субстрата на котором они находились, когда были замечены, и температура приземного воздуха на высоте 13 см измерялась термистором МТ-54 с точностью до 0,1°С. Долгосрочная регистрация внешней температуры на индивидуальных участках гадюк и в их норах проводилась многоканальным самописцем «Термодат-26». Температуру поверхности тела на расстоянии без поимки змеи измеряли пирометром «Raytek Minitemp». Параметры удельной мощности трех компонентов солнечной радиации — теплового потока, видимого света и ультрафиолетового излучения получены с помощью датчика теплового потока оригинальной конструкции и люксметра-УФ-радиометра «ТКА — 01/3». Относительная влажность приземного воздуха в местах обитания гадюк измеряли прибором «Hygrocheck».

Температура у гадюки измерялась сразу после поимки снаружи — на спине, животе, пилеусе, горле, верхней и нижней поверхностях хвоста и внутри — в пищеводе и клоаке. Под внешними температурами мы понимаем температуры субстрата, на котором находилась змея и приземного слоя воздуха; под наружными — температуры наружных покровов змеи, под температурой тела — измеренную в пищеводе.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Общая выборка из Камского Предуралья (n=206). Максимальная отмеченная нами продолжительность периода активности обыкновенной гадюки в Камском Предуралье 194 дня (31.03.2007-10.10.2001). Среднеарифметическое значение температуры тела у нее в течение периода активности за все время исследования 27,7±0,34°С. Средняя температура выбираемого гадюкой субстрата 23,9±0,47°С при температуре приземного воздуха 20,6±0,59°С.

Температура в пищеводе во время дневной активности всегда выше ректальной, в среднем на 2,8°С (Р < 0,001; t = 5,49) и выше температуры любых участков наружных покровов. Из наружных температур самая высокая — на горле (24,3±0,23°С). Горло значительно теплее (Р < 0,001; t = 4,71) самого низкотемпературного участка тела — пилеуса (22,8±0,24°С). Температура пилеуса всегда ниже температуры пищевода. Всего в девяти случаях пилеус был незначительно теплее спины, и только у одной из гадюк — на 3,3°С. У других змей эта разница составляла не более 1,0°С. Различие между внешней температурой и температурой пилеуса тем больше, чем выше внешняя температура. Например, у одной из змей при температуре субстрата 38,6°С температура пилеуса была ниже на 10,4°С, а при 11,4°С — только на 4,2°С. В редких случаях пилеус был теплее, чем воздух и субстрат, например, в одном случае его температура была 17,2°С по сравнению с 15,3°С приземного воздуха. Поддержание относительно низкой температуры верхней части головы змеи при высокой внешней температуре считается важной адаптацией, снижающей риск перегрева и потери контроля над температурой тела. Пинеальный комплекс, находящийся здесь и состоящий из пинеального органа и париетального глаза влияет на терморегуляторное поведение рептилий. Он, являясь элементом сенсорной и центральной нервной системы, регулирует степень воздействия на организм солнечного света [8, 10, 29].

Температуры спины и живота принципиально не отличаются. Интересно, что температуры такой дистальной части тела, как хвост, не так уж низки и равны температуре поверхности спины.

Диапазон добровольных температур тела в течение всего сезона активности у обыкновенной гадюки в Камском Предуралье очень широк — 29,7°С. Наиболее низкая температура тела (6,2°С) отмечена 08.04.2001 г. у греющейся около зимней норы самки, а наиболее высокая (35,9°С) тоже у самки 27.07.2005 г. Диапазон добровольно выбираемых температур субстрата еще шире — 36,2°С (3,7-39,9°С). Добровольные температуры приземного воздуха лежат в интервале от 4,8°С до 32,8°С.

Соответственно внешним температурам, температура тела гадюк изменяется по годам, хотя эти колебания гораздо менее выражены, чем у внешних температур. Разница между самой высокой в 2006 г. и самой низкой в 1996 г. составила 3,1°С ( Р < 0,001; t = 5,64). Между соседними годами эта разница значительно меньше.

Температура тела обыкновенных гадюк подвержена и сезонной изменчивости. Так же как и внешние температуры, температура тела ниже весной в апреле и мае, затем повышается, достигая максимума в августе, и снижается к сентябрю. Между соседними месяцами различия не велики. Более значительно — в 4,3°С (Р < 0,05; t = 2,53) — различие между августовской и сентябрьской температурами. Между максимальной августовской и минимальной майской разница в 5,3°С (Р < 0,05; t = 2,32).

Оптимальная для гадюк температура приземного воздуха в течение всего периода активности находится в пределах 17,0-29,0°С. При такой температуре отмечено 78,2% змей. Оптимум температуры выбираемого субстрата — в интервале 20,0-32,0°С (77,2%), и, соответственно этим температурам, оптимальная температура тела заключена в диапазоне 26,0-32,0°С (80,1%).

Температура тела гадюк сильно связана с внешней температурой. Корреляционное отношение указывает на сильную связь с температурой субстрата: 0,79±0,03 ( n = 206; Р < 0,001; t = 12,10). Сила связи с температурой приземного воздуха так же значительна: 0,73±0,04 ( n = 122; Р < 0,001; t = 11,60).

Эффективность влияния ( п ² ) температуры субстрата на температуру тела велика (58,87%; Р < 0,001; t = 30,48), чего нельзя сказать об эффективности влияния температуры воздуха (3,82%; Р >0,05; t =0,50).

Индекс термоадаптации ( It ) выражает отношение температуры тела к внешним температурам и равен частному от деления температуры тела на полусумму температур приземного воздуха и субстрата. Он характеризует, по нашему мнению, степень приспособленности животного к специфическим температурным условиям своей географической зоны или микроклиматическим условиям своего биотопа внутри ее. У рептилий, обитающих в условиях сравнительно невысоких температур It , как правило, больше единицы, порядка 1,20-1,50. Наоборот, у рептилий южных аридных территорий It обычно меньше единицы [17].

У обыкновенной гадюки в Камском Пре-дуралье за 8 лет регистрации температур It равен 1,34±0,02. Его значение изменчиво, как по сезонам года, так и по годам. В прохладные весенние месяцы и в июне It несколько больше, но с повышением температуры грунта, It закономерно снижается. Это говорит о том, что температура тела гадюки в общих чертах повторяет ход внешних температур, хотя ее колебания и не так резко выражены, как у температуры грунта. Чем меньше разница между внешними температу рами и температурой тела, тем меньше значение It, и наоборот, чем больше эта разница, тем выше значение индекса. Иными словами, с повышением температуры среды змея стремится быть относительно холоднее и, наоборот, со снижением — относительно теплее.

При достижении температурой тела змеи порога в 30,0°С наблюдается тенденция к предотвращению дальнейшего ее роста и, хотя, при дальнейшем увеличении внешней температуры, температура тела все же растет, но скорость этого роста начинает заметно отставать от скорости увеличения внешней температуры.

У обыкновенной гадюки имеются кроме поведенческой и механизмы физиологической терморегуляции. Об этом говорят результаты полевых экспериментов с принудительным удержанием змеи на солнце под сеткой. При этом непрерывно регистрировалась температура спины, тела и субстрата на котором находилась змея. Температуры спины и тела довольно слабо отреагировали на скачок температуры субстрата до 52,0°С в 14:00-14:30. Змея в это время удерживала температуру в пределах 34,0-35,6°С, а это значение весьма далеко от критического для этого вида уровня в 39,0-40,0°. На пике внешней температуры движения змеи ускорились, она явно пыталась скрыться, постоянно открывала рот, при этом края клоаки оказались вывернутыми.

Половые различия.. Между самцами ( n =87) и самками ( n =93) существенных различий, как по среднеарифметическому показателю температуры тела, так и по внешним выбираемым ими температурам, в течение всего сезона активности не выявлено. У самок температура тела выше менее чем на полградуса. Температура предпочитаемого ими субстрата выше на 0,8°С ( Р > 0,05; t = 0,82), а приземного воздуха — на 0,7°С ( Р > 0,05; t = 0,60). Тем не менее, в июле температура тела самцов ( n = 20) достоверно выше, чем у самок ( n = 18) на 1,5 91 ( Р < 0,05; t = 2,54).

Если весной самцы и самки придерживаются примерно одинаковых внешних температур, так как вместе находятся около своих зимовальных убежищ, то летом предпочитаемые ими температуры разные. В июне самки выбирают незначительно более теплый (в среднем на 1,2°С) субстрат, чем самцы. В июле картина меняется: все самцы (n = 19) без исключения отмечены на более теплом грунте, чем самки (n = 21) с разницей в 5,2°С (Р < 0,01; t = 3,54). Практически нет различий между ними в оптимальных температурах тела, субстрата и воздуха.

И у самцов, и у самок связь температуры тела с температурой грунта сильная: 0,75±0,05 ( n = 81; t = 10,05; Р < 0,001) и 0,80±0,04 ( n = 93; t = 12,72; Р < 0,001). Сила связи с температурой воздуха меньше: 0,58±0,10 ( n = 42; t = 4,46; Р < 0,001) и 0,65±0,07 ( n = 50; t = 6,11; Р < 0,001).

Те же тенденции проявляются и в эффективности влияния внешних температур на температуру тела. Для самцов эффективность влияния температуры субстрата составляет 54,17% ( Р <0,001; t =12,97), эффективность температуры воздуха 13,58% ( Р <0,01; t =1,94); для самок, соответственно, 57,71% ( Р <0,001; t =16,87) и 24,56% ( Р <0,01; t =3,33).

Различия между светлой и черной морфами. Среднеарифметическое значение температуры тела у гадюк светлой морфы (28,2±0,37°С) ( n = 160) выше, чем у черной (25,8±0,86°С) ( n = 42) на 2,4°С ( Р < 0,01; t = 2,62) (табл.). По нашему мнению, эту разницу определяет хорошо прослеживающееся биотопическое разобщение двух этих морф. Светлоокрашенные гадюки предпочитают более прогреваемые открытые ландшафты: ос-тепненные склоны речных террас, холмов и т.д. Черные — лесные опушки, края болот и сами болота, если на них есть более или менее сухие и возвышенные участки, то есть территории, более заросшие травянистой, древесной или кустарниковой растительностью. Поэтому, выбираемый светлой морфой грунт, как правило, более теплый. Для светлоокрашенных гадюк его температура 24,7±0,54°С, для черных — 20,7±0,92°С с разницей в 4,0еС ( Р < 0,01; t = 3,00).

Таблица

Основные температурные параметры обыкновенной гадюки из Камского Предуралья и Среднего Поволжья

Параметры		Светлая морфа Предуралье	Черная морфа Предуралье	Черная морфа (гадюка Никольского), Среднее Поволжье
и сЗ & & с 5	Субстрат	24,7±0,54 3,7-39,9	20,7±0,92 6,6-38,6	22,1±0,60 15,1-31,4
	Воздух	22,2±0,55 14,1-32,3	17,4±1,18 4,8-36,2	19,8±0,67 17,7-35,2
	Пищевод	28,2±0,37 6,2-35,9	25,8±0,86 12,7-35,1	28,4±0,55 20,5-35,0
	Клоака	25,5±0,39 5,8-33,9	23,4±0,90 8,4-33,0	27,5±1,04 14,3-33,7
	Спина	24,1±0,39 5,2-34,2	23,2±0,78 11,6-32,7	24,6±1,04 16,1-35,4
	Живот	23,9±0,38 5,4-32,9	23,0±0,77 12,2-30,4	24,2±1,19 15,1-32,7
	Пилеус	23,1±0,52 13,7-31,4	24,4±0,27 17,3-28,2	25,6±0,80 15,7-29,0
	Горло	24,6±0,56 15,4-33,7	25,7±0,27 20,2-30,7	25,9±0,87 17,2-32,0
Индекс термоадаптации ( It )		1,32±0,02	1,47±0,08	1,31±0,03
Оптимальные температуры субстрата		22,0-30,0	13,0-26,5	23,0-31,0
Оптимальные температуры воздуха		16,5-29,0	10,0-23,0	17,5-30,0
Оптимальные температуры тела		25,0-31,0	20,0-30,0	26,0-31,5
Относительная влажность		48,6±3,21	60,1±10,17	57,8±4,94
УФ-излучение, Вт/м2		7,0±1,04	3,5±2,04	4,5±0,10
Видимый свет, Вт/м2		164,6±17,98	125,0±91,59	194,0±46,13
Поступающее тепло, Вт/м2		37,3±4,72	29,5±14,97	48,2±1,16
Возвращенное тепло, Вт/м2		18,2±2,63	14,8±4,18	23,2±0,61

Термопреферендум у черных и светлоокрашенных гадюк так же различен. В целом, светлые гадюки более термофильны и их оптимальные температуры выше. Значения индексов термоадаптации у светлых (1,32±0,02) и черных гадюк (1,47±0,07) заметно отличаются ( Р < 0,05; t = 1,26). Большее значение

It у черных гадюк, скорее всего, указывает на адаптивную роль темной окраски змеи, позволяющую ей быстрее нагреваться и удерживать высокую температуру на прохладном субстрате.

Связь температуры тела с температурой субстрата и у той, и у другой морфы силь- ная. У черных гадюк (n = 42) — 0,87±0,04 (t = 11,22; Р < 0,001), у светлых (n = 160) — 0,74±0,04 (t = 13,99; Р < 0,001). Связь с температурой воздуха у обеих морф средняя, соответственно, 0,67±0,04 (t = 12,99; Р < 0,001) и 0,54±0,08 (t = 9,12; Р < 0,001).

В отношении эффективности влияния внешних температур на температуру тела и у той, и у другой морфы, проявляется уже известная тенденция: температура субстрата влияет сильнее, чем температура приземного воздуха. Для светлых гадюк — это 49,77% ( Р < 0,001; t = 18,62) и 23,49% ( Р < 0,01; t = 3,99). Для черных — 74,61% ( Р < 0,001; t = 18,63) и 33,78% ( Р < 0,01; t = 3,13). Большая эффективность влияния внешних температур на температуру тела черных, чем светлых змей, видимо, также объясняется большей функциональностью черного цвета как способа термоадаптации, чем светлой окраски.

Температурные условия обитания и температура тела обыкновенных гадюк в одной хорошо ограниченной микропопуляции. В течение 8 лет проводятся исследования температуры у гадюк одной микропопуляции в юго-восточной части Пермского края. Змеи обитают на остепненном южном склоне коренного берега реки с выходом на поверхность гипса и многочисленными карстовыми трещинами, используемыми змеями для зимовки. Общая площадь склона составляет приблизительно 28 га, где по данным ежегодных весенних учетов обитает 120-140 змей. За эти годы температура тела измерена у 69 особей, из которых 40 самцов, 20 самок и 9 неполовозрелых. Только 4 особи были черного цвета.

Среднеарифметическое значение температуры тела этих змей за все годы регистрации 27,2±0,71°С, т.е. практически то же самое, что и в общей выборке из других мест Камского Предуралья. Наиболее высокая температура тела у змей в этой популяции, как и в целом по выборке, в июле и августе (31,5±1,32°С), минимальная — в сентябре -начале октября (26,5±1,47°С) ( Р < 0,01; t = 3,27).Выбираемый самцами субстрат теплее на 3,0°С ( Р < 0,05; t = 2,05), выбираемого самками, особенно в июле и августе, соответственно, 25,2±1,33°С и 22,2±1,70°С. Различие в температуре приземного воздуха незначительно.

Массовый выход гадюк из зимовальных убежищ в начале апреля происходит при температуре поверхности грунта 15-18°С. В это время температура в убежищах (по данным десяти измерений) на глубине 1 м удерживалась на уровне 5-7°С днем и 4-6°С ночью. Спаривание происходит через 7-10 дней после появления на поверхности при температуре субстрата 25-30°С. Температура тела двух спаривающихся особей оказалась абсолютно одинаковой — 28,4°С. В апреле змеи находятся на поверхности приблизительно 6 часов (11:30-18:30), в мае это время увеличивается примерно до 8 (10:00-18:00), в июне-августе — до 12 часов (8:00-20:00). В сентябре происходит уменьшение времени суточной активности снова до 8 часов (10:00-18:00).

Более подробно изучена температура и связанное с ней поведение гадюк в июне. Утренний выход змей в ясную погоду, как правило, происходит с начала прямого освещения склона солнечными лучами в 7:45-8:15. В это время наблюдается быстрый, в течение примерно 20-30 мин., рост температуры грунта — с 12-14°С до 22-24°С. Температура спины первой, появившейся из норы светлой гадюки была 13,6°С и за время ее обогрева в полуметре от входа в течение 30 мин. поднялась до 29,5°С. Вторая змея, нора которой находилась в 70 м от первой, подняла температуру спины с 12,3°С до 29,3°С за 45 мин. Таким образом, скорость роста температуры спины первой змеи составила 0,53 град./мин., второй — 0,38 град./мин. Скорость роста температуры грунта около первой змеи оказалась 0,37 град./мин., а около второй — 0,20 град./мин. Обе змеи нагревались значительно быстрее, чем окружающий их субстрат. Во время нагрева змеи лежали вытянувшись и сильно распластавшись, из-за чего выглядели значительно шире, чем были на самом деле. После подъема температуры до указанного уровня, первая гадюка покинула территорию около норы, а вторая — беременная самка, продолжала лежать, причем температура ее спины снизилась до 28,7°С. В течение дня первая гадюка 5 раз заползала в нору, оставаясь там самое большее на 40 мин. При этом температура ее спины с 32,3°С до ухода в нору снизилась до 24,5°С, после того как она выползла из норы. Ее вечерний уход в нору отмечен в 20:50. Вторая гадюка весь день не покидала территорию около норы, периодически заползая в тень можжевельника под которым была нора. Максимальная температура ее спины составила 33,1°С при 35,5°С субстрата и 29,6°С призем- ного воздуха. После примерно 20-30минутного нахождения в тени она снижалась до 28,5-30°С. Эта змея уползла в нору около 19:00.

Таким образом, в течение дня гадюки успешно удерживают температуру тела в пределах термопреферендума, иногда допуская на короткое время перегрев до 36-37°С. Угроза дальнейшего перегрева снимается терморегуляционным поведением — уходом в тень или в нору.

Влияние солнечной радиации (общая выборка из Камского Предуралья) . Солнечная радиация имеет, по сути, решающее значение в жизни рептилий, определяя ту или иную внешнюю температуру, а значит и температуру тела. Как и всюду, в местах обитания обыкновенной гадюки ультрафиолетовое излучение, видимый свет, падающее и возвращенное субстратом тепло действуют с разной мощностью. Наибольшее среднеарифметическое значение удельной мощности у видимого света — 209,3±21,09 Вт/м². Его вклад в суммарную солнечную радиацию составляет 76,3%. Наименьшая — у ультрафиолетового излучения — 4,44±0,33 Вт/м² (1,6%). Мощность падающего теплового потока несколько превосходит мощность возвращенного субстратом: 37,9±3,33 Вт/м² (13,8%) по сравнению с 22,8±1,89 Вт/м² (8,3%).

Сила связи указанных компонентов солнечной радиации с температурой тела обыкновенной гадюки так же различна. Связь падающего и возвращенного тепла практически одинакова, соответственно 0,68±0,09 и 0,67±0,09 и может оцениваться как средняя.

Наиболее эффективно влияет на температуру тела гадюки падающее тепло: 43,84% ( t = 4,90; Р < 0,01). Тепло возвращенное грунтом воздействует менее эффективно: 10,17% ( t = 3,65; Р < 0,01). Может быть преимуществом именно воздействующего сверху теплового потока так же объяснимо появление черной окраски именно верхней, а не нижней части тела гадюк.

Обыкновенная гадюка черной морфы из Среднего Поволжья (гадюка Никольского) (n = 47). Среднеарифметическое значение температур субстрата, приземного воздуха и тела, соответственно равны 22,1±0,60°С; 19,8±0,67°С и 28,4±0,55°С. По этим значениям гадюка Никольского сравнительно мало отличается от светлой морфы из Предуралья. От черной прикамской морфы достоверное отличие выявлено по температуре тела. Она выше у гадюки Никольского на 2,6°С (Р < 0,01; t = 2,93).

Сила связи температуры тела с температурой субстрата высокая: п = 0,90±0,04 ( Р < 0,001; t = 9,00). С температурой приземного воздуха так же значительна: п = 0,82±0,07 ( Р < 0,001; t = 7,93). Сила влияния температуры субстрата большая: п ² = 81,0% ( Р < 0,05; t = 2,35). Сила влияния приземного воздуха значительно меньше: п ² = 42,6% ( Р < 0,05; t = 2,02).

Оптимальные температуры тела, избираемого субстрата и приземного воздуха у гадюки Никольского ближе к таковым у светлой морфы из Предуралья, чем у черной морфы оттуда же. Это же можно сказать и в отношении используемых ей компонентов солнечной радиации (таблица).

Напрашивается вывод о заметном экологическом отличии светлой морфы обыкновенной гадюки от черной. Светлая морфа более ксерофильна и теплолюбива. Температура ее тела выше. Гадюка Никольского занимает как бы промежуточное положение между ними, как по температуре тела, так и по температуре наружных покровов. Но есть и заметные отличия. Она использует стации, характеризующиеся большей мощностью видимого света, с большими показателями, как поступающего, так и возвращенного тепла.