Трансформация взглядов на механизм генерации и физиологическую интерпретацию альфа-ритма ЭЭГ

В 1934 г. Е. Эдриан и Б. Матьюс выявили регулярные колебания от 10 до 12 Гц, названные ими альфа-ритмом, или бергеровским ритмом [11]. Это исследование послужило толчком к последующему частотному анализу ЭЭГ. При этом проводилось уточнение типичной полосы частот (от 8 до 13 Гц), амплитуды, но основным в работах ранних исследователей являлось заключение о преобладании альфа-активности в состоянии расслабленного покоя [7, 12, 29].

Ряд последующих исследований показал преобладание альфа-активности при регистрации ЭЭГ в условиях интериоризации восприятия [18, 24]. В 1968 г. П. Андерсен и С. Андерссон пришли к заключению, что ядра таламуса являются первичным генератором всех видов ритмической веретенообразной активности мозга [6]. В различных ядрах таламуса были выявлены веретенообразные электрические волны приблизительно 1 раз в 100 мс, которые через таламокортикальные пути формируют ритмическую активность соответствующих зон коры [2]. Данный механизм формирования альфа-осцилляций имеет название снизу-вверх (от таламуса к коре). Отличием таламических релейных клеток, в которых возникают эти волны, от других нейронов является повышенная плотность кальциевых T-каналов на мембранах поверхности клетки и эндоплазматической сети [31]. Установлено, что кальциевые каналы Т-типа, регулируя внутриклеточную концентрацию кальция, могут тормозить передачу электрических импульсов таламусом и стабилизировать состояние покоя. Внутриклеточный кальциевый ток производит временную деполяризацию мембраны клетки с частотой приблизительно 10 раз в секунду, поскольку период рефрактерности кальциевых каналов составляет приблизительно 100 мс (то есть это частота альфа-волн). Установленная генетическая детерминированность структурной организации кальциевых каналов может объяснить достаточно высокую стабильность индивидуальной частоты альфа-осцилляций [14, 15]. Вы- сокая стабильность индивидуальной частоты альфа-ритма в течение жизни в состоянии покоя объясняется исходя из интенсивности кальциевого тока и частоты деполяризации таламических релейных клеток, объясняя с позиций теории ожидания роль пейсмейкерной активности данных клеток как переключение внимания между внешним и внутренним локусами контроля [38]. При этом усиление альфа-осцилляций ассоциируются с тормозящими процессами в таламусе и может рассматриваться как входной механизм для блокирования процесса обработки информации из внешнего мира [35, 37]. С позиций знания о данных процессах ряд исследователей пытается объяснить появления альфа-колебаний в неокортек-се во время когнитивной деятельности гипотезой ингибирования. Тот факт, что таламические релейные нейроны активировались в альфа-диапазоне в ответ на сенсорное или поведенческое событие, также как и во время физиологического покоя, был рассмотрен как подавление (ингибирование) помех [28]. Согласно гипотезе ингибирования, синхронизация альфа-ритма блокирует нерелевантные участки коры, не принимающие непосредственного участия в обработке полученной информации («шум»), а десинхронизация отражает активную обработку информации в локализованных релевантных участках коры [36]. W. Klimesch (2007– 2016) установил, что синхронизация биоэлектрической активности в альфа диапазоне играет роль в увеличении времени корковой обработки сигналов [27]. Усиление альфа-колебаний во время активации оперативной памяти может служить мнемонической функцией, проявляющиеся в подавлении нерелевантной информации, мешающей обработке стимулов [35]. Фотостимуляция с частотой 10 Гц мешала обработке стимулов в задачах, связанных с селективным вниманием, поскольку, по мнению исследователей, формирующиеся при навязывании ритма альфа-модуляции ведут к торможению процессов обработки информации [22, 33]. Локальное ослабление альфа-активности в проекции коркового представительства сенсорной области при ее активации также свидетельствует в пользу гипотезы ингибирования [16].

Однако ряд исследователей отмечает обратную взаимосвязь между альфа-ритмом и интеллектуальными возможностями человека [3, 4]. Так, для отличающихся по показателю частоты максимального пика альфа-активности лиц характерны разные поведенческие стратеги [4]. Степень владения профессиональными навыками выше у лиц с высокой (>10 Гц), чем с низкой (<10 Гц) альфа-частотой [20, 23]. Однозначного ответа, как альфа-активность коры головного мозга связана с интеллектуальной деятельностью человека, в настоящее время нет. Имеющиеся же в настоящее время данные послужили основой для составления данного обзора.

Из новых предположений о взаимосвязи между альфа-активностью и процессами внимания обращает на себя внимание работа Т. В. Строгановой с соавт. (2009), показавших, что предъявление зрительных стимулов сопровождается ранним повышением общей мощности альфа-осцилляций и предполагающих, что реакция отражает модуляцию активности нейронных ансамблей, участвующих в обработке целостного паттерна [8].

При избирательном внимании у взрослых усиливающаяся когерентность альфа-колебаний в теменно-височно-затылочных регионах формируют основу функциональной системы будущей когнитивной деятельности в соответствии с предупреждающим сигналом еще до появления внешних объектов, на которые внимание должно быть направлено, то есть в предстимульный период [17]. Это свидетельствует о возможности селективной настройки работы мозга на выполнение задания в период ожидания значимого сигнала, и о связи активизации механизмов внимания и рабочей памяти с усилением кортико-кортикальных взаимодействий в альфа-диапазоне.

Сопоставляя альфа-активность на ЭЭГ с соотношением уровня кислорода в крови (BOLD), измеренного с помощью функциональной магнитно-резонансной томографии, было установлено, что в процессе распознавания образов BOLD усиливается во внутрипарие-тальной борозде (IPS) и левой средней лобной извилине, а альфа-активность возникает в контралатеральной затылочной области [31]. Это может свидетельствовать о наличии реципрокных связей в механизме образования альфа-волн в затылочной области.

Также данная корреляция может быть связана с сознательной обработкой информации и эпизодической памятью. Авторы предполагают рост альфа-активности при усилении внимания за счет дорсальной передней коры (dACC), которая активизировалась в период поиска изображения испытуемыми и осуществляла распределение вычислительных ресурсов для решения конкретной задачи.

На основании этих и ряда подобных исследований была сформирована гипотеза активации, предполагающая, что альфа-осцилляции выполняют роль зондирующего или контролирующего механизма связи организма с окружающей средой [4], а также участвует в процессе обработки полученной информации [13, 32].

Ряд исследований проводился для проверки данной гипотезы. Так, предполагалось, что синхронизация колебаний коры в альфа-2 диапазоне будет значительно больше во время запоминания информации, чем во время вспоминания. Предположения оправдались, реакция на когнитивную нагрузку задачами, связанными с кратковременной памятью, привели к более выраженному повышению альфа-ритма во время запоминания информации [26]. В другой работе было выявлено, что волновая активность головного мозга для различных визуальных задач составляла от 3 до 30 Гц, а во время периода запоминания находилась в альфа-полосе (8–15 Гц) в теменной и боковой префронтальной областях мозга [21]. При этом активность в альфа диапазоне сопровождалась увеличением силы сигнала BOLD в интроокци-питальной и интропариетальной бороздах, совпадающим с активизацией визуальной кратковременной памяти.

При анализе результатов статистического исследования студентов с высокой и низкой успеваемостью и количества личных достижений (успешных выступлений на конкурсах, олимпиадах, соревнованиях) было обнаружено, что наиболее высокие показатели успешности обучения отмечаются у лиц с широким диапазоном и высокой частотой максимального пика альфа-активности [2].

Интересны также результаты современных нелинейных методов анализа ЭЭГ. Так, применение вейвлет анализа к записям биоэлектрической активности мозга шахматистов при обдумывании ходов выявило корреляции в альфа-, тета-, дельта-диапазонах в лобно-центральных отделах преимущественно в левом полушарии головного мозга, а также усиление межполушарных связей в теменных отделах [9].

Большая роль в исследовании альфа-ритма при когнитивных нагрузках уделяется межъядерным взаимодействиям в альфа-диапазоне (альфа-фазовые взаимодействия), которые, предположительно, лежат в основе функций поддержки внимания, а также исполнительных и контролирующих функций более высокого уровня [34]. При этом веретенообразность альфа-осцилляций отражает способность нейронных популяций к «модуляции фазы» – подстройке частоты осцилляций данного нейронального ансамбля к частоте другого, и тем самым к координации их деятельности [10]. Также было выявлено, что стимулы, поступающие на одну фазу продолжающегося колебания, с большей вероятностью достигают сенсорного участка коры головного мозга, чем стимулы, попадающие на разные фазы альфа-колебания.

Торможение нерелевантной информации в данном случае происходит не при генерации альфа-активности, а при отсутствии фазового колебания данного частотного диапазона, что может препятствовать обработке информации нейронами, относящимися к задаче.

Таким образом, эти исследования выдвигают идею о том, что альфа-диапазон накладывает временное окно, которое сегментирует обработку полученной информации нейронами, вовлеченными в процессы восприятия, внимания, когнитивную и двигательную активность. На основании подобных исследований появились психофизиологические концепции о дискретном характере интеллектуальной деятельности [5, 30, 34]. Частотнофазовая модуляция альфа-веретен может играть роль в координации крупных фронтотеменных сетей во время запоминания визуальной информации. Исследование кортикальной альфа-активности с помощью магнитоэнцефалографии выявило, что фазовая синхронизация альфа-диапазона между орбитофронтальной корой и веретеновидной извилиной была сильнее при успешном распознании замаскированных визуальных объектов [34]. Исследователи предположили, что крупные нейронные сети обмениваются свойствами с локальными сетями, что можно структурно рассматривать как решетку, образованную соединениями между локальными участками альфа-активности в коре головного мозга.

В исследовании, проведённом в 2009 г. R. Freunberger с соавт., продемонстрирована ещё одна особенность появления альфа-ритма при решении когнитивных задач: фазовая синхронизация на низких частотах в альфа-диапазоне (7–12 Гц) была сильнее для запоминания, чем для целенаправленного игнорирования информации [19].

Интересный эксперимент по опровержению гипотезы о роли альфа-активности в подавлении нерелевантных задач. При справедливости данной гипотезы ожидается, что усиление мощности альфа-ритма будет встречаться в нерелевантных задачах. Поэтому J. S. Jonson с соавт. (2011) исследовали эти возможности с использованием парадигмы с отложенным распознаванием, в которой манипулировали наличием и релевантностью информации [25]. Авторы делают заключение об отсутствии усиления мощности альфа-колебаний в задаче, содержащей нерелевантную информацию. И наоборот, усиление альфа-активности отмечалось в задачах, в которых вся информация была важна для выполнения задания.

Все вышеприведенные исследования выполнялись в относительно статичных условиях. В работе Freek van Ede (2018) исследовалось запоминание визуальной информации в динамичной обстановке [16]. Автор рассматривает свидетельства того, что сенсорные области коры могут быть задействованы для «перцептивной» рабочей памяти. При этом альфа-активность в мнемонически значимых сенсорных областях усиливается для защиты кратковременной памяти от внешних помех, а затухание подобной активности служит для привлечения внимания к элементу в памяти.

Исследования, направленные на поиск с помощью методов функциональной нейровизуализации (позитронно-эмиссионной томографии, функциональной магнитно-резонансной томографии) анатомических структур, связанных с определенными видами биоэлектрической активности мозга, выявили однонаправленные изменения во многих корковых зонах. Это послужило для объединения имеющих сходные уровни активности зон в системы контроля и управления функциональной активностью мозга, получивших в англоязычной литературе название сетей режима по умолчанию (DMN).

Активность DMN, включающих фронтальные и теменные кортикальные и срединные структуры, зависит от когнитивной нагрузки, будучи увеличенной во время задач с низкой нагрузкой и сниженной во время задач с высокой, требующей повышенного контроля, нагрузкой. Имеющиеся данные связывают активность DMN с определенными полосами частот ЭЭГ [30]. Из традиционного частотного диапазона ЭЭГ только пространственные паттерны альфа-активности показали значительное совпадение с DMN как в состоянии покоя, так и во время социальной игры. При этом спонтанные мысли были связаны с повышенной альфа-активностью в заднем центре DMN, тогда как обработка внешних стимулов нарушала эту активность при одновременной фазовой синхронизации с внешними событиями.

Таким образом, синхронизация внутренних психических процессов, в отличие от обработки внешних раздражителей, может быть основной функцией альфа-колебаний, связанных с активностью DMN.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

На протяжении почти вековой истории исследования альфа-активности наблюдалась смена подходов к исследованию и предположений о роли и механизмах возникновения данной биоэлектрической активности.

Первоначально стал входить в употребление термин «семейство альфа-ритмов», к которому относят «классический» затылочный альфа-ритм, чувствительный к проприоцептивным раздражениям теменной мю-ритм, диффузный сигма-ритм сна, височный каппа-ритм в процессе умственной деятельности [1].

После формального подхода, основанного на электроэнцефалографической локализации активности, увеличилось число функциональных исследований уровня внимания и памяти для установления роли альфа-колебаний.

Проводившиеся работы поддерживали такие диметрально противоположные взгляды на роль альфа-колебаний, как гипотеза ингибирования областей коры, представляющих нерелевантную информацию и гипотеза активации связанных с кратковременной памятью структур для выбора и запоминания информации.

Аргументы в пользу гипотезы активации являются более убедительными, потому что подтверждающие гипотезу ингибирования исследования не выявили исчезновения альфа-осцилляций во время когнитивной деятельности в тех участках коры, которые участвовали в обработке релевантной информации. Непосредственный ответ на когнитивную задачу может сопровождаться активацией мотонейронов, маскирующей одновременное увеличение альфа-активности. Что касается исследований, продемонстрировавших захват эндогенного альфа-ритма внешней ритмической стимуляцией и, как результат, подавление когнитивной деятельности, то здесь возможен другой механизм. Можно предположить, что фотостимуляция на частоте 10 Гц производила эффект сброса фазы альфа-волны, мешая решению когнитивных задач.

Также ряд исследований показал, что альфа-колебания большой амплитуды подавляют обработку нерелевантной информации, тогда как малая амплитуда альфа-активности отражает общее состояние расторможенного процесса, в котором облегчена активная обработка.

По нашему мнению, гипотеза ингибирования и гипотеза активации должны быть объединены в одну гипотезу, так как альфа-ритм, как выяснилось, на высоких частотах оказывает эффект торможения, а на низких, предположительно, участвует в обработке полученной информации. В дальнейших исследованиях нужно уделить внимание сопоставлению локализации биоэлектрической активности альфа-диапазона расположению регулирующих уровень внимания и активность психических процессов сетей режима по умолчанию.

Также перспективным видится продолжение исследований по изучению эффектов фазовосинхронных высокочастотных, низкочастотных, резонансных альфа-колебаниям ритмических внешних стимулов.