Вирус деформации крыла у Apis mellifera L.: распространение, морфология, патогенность

Вирус деформации крыла у Apis mellifera L.: распространение, морфология, патогенность

Автор: Волыхина В.Е.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Обзоры, проблемы

Статья в выпуске: 4 т.50, 2015 года.

Бесплатный доступ

Хотя вирусные инфекции не вошли в число самых опасных заболеваний пчел, ущерб от них может быть значительным. Большинство вирусных инфекций - бессимптомные (N.J. Dimmock с соавт., 1987; A.C.F. Hung с соавт., 1996), но в определенных условиях вирусы способны быстро реплицироваться и приводить к появлению видимых признаков заболевания, к гибели пчел (R. Singh с соавт., 2010). В пчелиных семьях одновременно могут циркулировать несколько вирусов. С вирусами острого паралича (acute bee paralysis virus - ABPV) и деформации крыла (deformed wing virus - DWV) в Европе, кашмирским вирусом (Kashmir bee virus - KBV), израильским вирусом острого паралича (Israeli acute bee paralysis virus - IABPV) и вирусом деформации крыла в США связывают коллапс пчелиных семей. В статье представлены обобщенные данные об одном из самых распространенных вирусов пчелы медоносной Apis mellifera L. - вирусе деформации крыла (ВДК, DWV) (D. Tentcheva с соавт., 2004; O. Berényi с соавт., 2006; Nielsen S.L. с соавт., 2008; Ryba с соавт., 2012). Исследования подтверждают распространенность ВДК в европейских странах. В Австрии и Франции при обследовании пасек он найден соответственно в 91 и 97 % случаев; реже встречаются вирус острого паралича (ABPV, 68 и 58 %), вирус мешотчатого расплода (SBV, 49 и 86 %), вирус черных маточников (BQCV, 30 и 86 %), вирус хронического паралича (CBРV, 10 и 28 %) (D. Tentcheva с соавт., 2004; O. Berényi с соавт., 2006). В Дании ВДК инфицированы 57 % пасек, в Чехии 31 % отобранных пчел заражены вирусом деформации крыла. Превалирование ВДК отмечено во всех исследованных регионах России (A.Е. Калашников с соавт., 2012). В Московской области обнаружены только DWV и SBV. Вирус деформации крыла найден у Apis florea и A. dorsata (X. Zhang c соавт., 2012). Свободная диссеминация вируса отмечена среди некоторых членистоногих, не относящихся к роду Apis ( Bombus terrestris, B. pascuorum, B. huntii Greene) (E. Genersch с соавт., 2005; J. Li с соавт., 2011; A.L. Levitt с соавт., 2013). ВДК - РНК-вирус с моноцистронной организацией генома, принадлежит к роду Iflavirus (семейство Iflaviridae, отряд Picornavirales ) (G. Lanzi c соавт., 2006). Подтверждена его эволюционная близость с какуго вирусом (T. Fujiyuki с соавт., 2004; A. Rortais с соавт., 2006). Идентичность нуклеотидных последовательностей генома ВДК из разных географических районов составляет 98-99 % (O. Berènyi с соавт., 2007). Структурные белки VP1-3 соответствуют структурным белкам пикорнавирусов, низкомолекулярный белок VP4 не обнаружен (G. Lanzi с соавт., 2006). Основными мишенями ВДК служат репродуктивные органы и пищеварительный тракт (Y.P. Chen с соавт., 2006; J. Fievet с соавт., 2006). Вирусную РНК также находят в крыльях, голове, грудном отделе, гемолимфе, жировом теле (J. Fievet с соавт., 2006; H.F. Boncristiani с соавт., 2009). Выявляется на всех стадиях развития пчелы (Y.P. Chen с соавт., 2005). Расплод и взрослые особи с клиническими проявлениями заболевания погибают (L. Bailey, B.V. Ball, 1991; J.R. De Miranda, E. Genersh, 2010). Наиболее чувствительны рабочие пчелы. Зараженные пчелиные семьи ослаблены, характеризуются пониженной численностью и подвержены внезапному коллапсу (G. Lanzi с соавт., 2006; R.M. Johnson с соавт., 2009). Пик заболеваемости отмечают осенью. Кроме векторной передачи, возможна горизонтальная пероральная и вертикальная трансовариальная трансмиссия вируса (C. Yue с соавт., 2005; C. Yue с соавт., 2007). ВДК может вызывать латентную форму инфекции без видимых симптомов заболевания с длительным сохранением возбудителя в организме хозяина и вертикальной вирусной трансмиссией или субклиническую, менее продолжительную форму с высоким уровнем вирусной репликации и более патогенной горизонтальной трансмиссией. Для клинической вспышки инфекции и последующего коллапса пчелиной семьи необходим пусковой механизм, такой как иммуносупрессия, обусловленная клещами Varroa destructor, или наличие V. destructor как биологического переносчика. Пасеки, пораженные V. destructor, часто заражены вирусом деформации крыла.

Еще

Вирус деформации крыла, пчела медоносная apis mellifera l, коллапс пчелиных семей, векторная передача вируса, пероральная трансмиссия вируса, вертикальная трансовариальная трансмиссия вируса

Короткий адрес: https://sciup.org/142133603

IDR: 142133603   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2015.4.409rus

Список литературы Вирус деформации крыла у Apis mellifera L.: распространение, морфология, патогенность

  • Schroeder D.C., Martin S.J. Deformed wing virus. The main suspect in unexplained honeybee deaths worldwide. Virulence, 2012, 3(7): 589-591.
  • Chen Y.P., Siede R. Honey bee viruses. Adv. Virus Res., 2007, 70: 33-80 ( ) DOI: 10.1016/S0065-3527(07)70002-7
  • Bailey L., Carpenter J.M., Woods R.D. Properties of a filamentous virus of the honey bee (Apis mellifera). Virology, 1981, 114(1): 1-7 ( ) DOI: 10.1016/0042-6822(81)90247-6
  • Tokarz R., Firth C., Street C., Cox-Foster D.L. Lack of evidence for an association between Iridovirus and colony collapse disorder. PLoS ONE, 2011, 6(6): e21844 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0021844
  • Olivier V., Blanchard P., Chaouch S., Lallemand P., Schurr F., Celle O., Dubois E., Tordo N., Thiéry R., Houlgatte R., Ribière M. Molecular characterisation and phylogenetic analysis of Chronic bee paralysis virus, a honey bee virus. Virus Res., 2008, 132(1-2): 59-68 ( ) DOI: 10.1016/j.virusres.2007.10.014
  • Singh R., Levitt A.L., Rajotte E.G., Holmes E.C., Ostiguy N., van Engelsdorp D., Lipkin W.I., de Pamphilis C.W., Toth A.L., Cox-Foster D. RNA viruses in hymenopteran pollinators: evidence of inter-taxa virus transmission via pollen and potential impact on non-Apis hymenopteran species. PLoS ONE, 2010, 5(12): e14357 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0014357
  • Dimmock N.J., Primrose S.B. Introduction to modern virology. Primrose, 1987.
  • Hung A.C.F., Shimanuki H., Knox D.A. Inapparent infection of acute bee paralysis virus and Kashmir bee virus in the U.S. honey bees. American Bee Journal, 1996, 136: 874-876.
  • Rortais A., Tentcheva D., Papachristoforou A., Gauthier L., Arnold G., Colin M., Bergoin M. Deformed wing virus is not related to honey bees' aggressiveness. Virol. J., 2006, 3: 61 ( ) DOI: 10.1186/1743-422X-3-61
  • Bailey L., Ball B.V. Honey bee pathology. 2nd ed. Academic Press, London, 1991.
  • Lanzi G., de Miranda J.R., Boniotti M.B., Cameron C.E., Lavazza A., Capucci L., Camazine S.M., Rossi C. Molecular and biological characterization of deformed wing virus of honeybees (Apis mellifera L.). J. Virol., 2006, 80(10): 4998-5009 ( ) DOI: 10.1128/JVI.80.10.4998-5009.2006
  • Baker A.C., Schroeder D.C. The use of RNA-dependent RNA polymerase for the taxonomic assignment of Picorna-like viruses (order Picrornavirales) infecting Apis mellifera L. populations. Virol. J., 2008, 5: 10 ( ) DOI: 10.1186/1743-422X-5-10
  • Tentcheva D., Gauthier L., Zappulla N., Dainat B., Cousserans F., Colin M.E., Bergoin M. Prevalence and seasonal variations of six bee viruses in Apis mellifera L. and Varroa destructor mite populations in France. Appl. Environ. Microbiol., 2004, 70(12): 7185-7191 ( ) DOI: 10.1128/AEM.70.12.7185-7191.2004
  • Berényi O., Bakonyi T., Derakhshifar I., Koglberger H., Nowothy N. Occurrence of six honeybee viruses in diseased Austrian apiaries. Appl. Environ. Microbiol., 2006, 72(4): 2414-2420.
  • Nielsen S.L., Nicolaisen M., Kryger P. Incidence of acute bee paralysis virus, black queen cell virus, chronic bee paralysis virus, deformed wing virus, Kashmir bee virus and sacbrood virus in honey bees (Apis mellifera) in Denmark. Apidologie, 2008, 39: 310-314 ( ) DOI: 10.1051/apido:2008007
  • Ryba S., Titera D., Schodelbauerova-Traxmandlova I., Kindlmann P. Prevalence of honeybee viruses in the Czech Republic and coinfections with other honeybee disease. Biologia, 2012, 67(3): 590-595 ( ) DOI: 10.2478/s11756-012-0038-5
  • Калашников А.Е., Удина И.Г. Распространение РНК-содержащих вирусов у пчелы медоносной Apis mellifera L. на территории России. Farm Animals, 2012, 1: 72-76.
  • Zhang X., He S.Y., Evans J.D., Pettis J.S., Yin G.F., Chen Y.P. New evidence that deformed wing virus and black queen cell virus are multi-host pathogens. J. Invert. Pathol., 2012, 109(1): 156-159 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2011.09.010
  • Genersch E., Yue C., Fries I., de Miranda J.R. Detection of Deformed wing virus, a honey bee viral pathogen, in bumble bees (Bombus terrestris and Bombus pascuorum) with wing deformities. J. Invert. Pathol., 2006, 91(1): 61-63 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2005.10.002
  • Li J., Peng W., Wu J., Strange J.P., Boncristiani H., Chen Y. Cross-species infection of deformed wing virus poses a new threat to pollinator conservation. J. Econom. Entomol., 2011, 104(3): 732-739 ( ) DOI: 10.1603/EC10355
  • Levitt A.L., Singh R., Cox-Foster D.L., Rajotte E., Hoover K., Ostiguy N., Holmes E.C. Cross-species transmission of honey bee viruses in associated arthropods. Virus Res., 2013, 176(1-2): 232-240 ( ) DOI: 10.1016/j.virusres.2013.06.013
  • Dimmork N.J., Easton A.J., Leppard K.N. Introduction to modern virology. 6th ed. Blackwell Publishing, Malden, 2007.
  • Страйер Л. Биохимия. Т. 3. М., 1985.
  • Berenyi O., Bakonyi T., Derakhshifar I., Koglberger H., Topolska G., Ritter W. Phylogenetic analysis of deformed wing virus genotypes from diverse geographic origins indicates recent global distribution of the virus. Appl. Environ. Microbiol., 2007, 73(11): 3605-3611 ( ) DOI: 10.1128/AEM.00696-07
  • Liljas L., Tate J., Lin P., Christian P., Johnson J.E. Evolutionary and taxonomic implications of conserved structural motifs between picornaviruses and insect picorna-like viruses. Arch. Virol., 2002, 147: 59-84 ( ) DOI: 10.1007/s705-002-8303-1
  • Chen Y.P., Pettis J.S., Collins A., Feldlaufer M.F. Prevalence and transmission of honeybee viruses. Appl. Environ. Microbiol., 2006, 72(1): 606-611 ( ) DOI: 10.1128/AEM.72.1.606-611.2006
  • Fievet J., Tentcheva D., Gauthier L., De Miranda J.R., Cousserans F., Colin M.E., Bergoin M. Localization of deformed wing virus infection in queen and drone Apis mellifera L. Virol. J., 2006, 3: 16 ( ) DOI: 10.1186/1743-422X-3-16
  • Ongus J.R., Peters D., Bonmatin J.M., Bengsch E., Vlak J.M., van Oers M.M. Complete sequence of a picorna-like virus of the genus Iflavirus replicating in the mite Varroa destructor. J. Gen. Virol., 2004, 85: 3747-3755 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.80470-0
  • Fujiyuki T., Takeuchi H., Ono M., Ohka S., Sasaki T., Nomoto A., Kubo T. Novel insect picorna-like virus identified in the brains of aggressive worker honeybees. J. Virol., 2004, 78: 1093-1100 ( ) DOI: 10.1128/JVI.78.3.1093-1100.2004
  • Wang H., Xie J., Shreeve T.G., Ma J., Pallett D.W., King L.A., Possee R.D. Sequence recombination and conservation of Varroa destructor Virus-1 and Deformed Wing Virus in field collected honey bees (Apis mellifera). PloS ONE, 2013, 8(9): e74508 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0074508
  • Boncristiani H.F., Di Prisco G., Pettis J.S., Hamilton M., Chen Y.P. Molecular approaches to the analysis of deformed wing virus replication and pathogenesis in the honey bee, Apis mellifera. Virol. J., 2009, 11(6): 221 ( ) DOI: 10.1186/1743-422X-6-221
  • Fusa J.R., Richter A.R. Virulence and multigeneration passage of a nuclear polyhedrosis virus selected for an increased rate of vertical transmission. Biol. Control, 1992, 2: 171-175.
  • Shah K.S., Evans E.C., Pizzorno M.C. Localization of deformed wing virus in the brains of the honeybee, Apis mellifera Linnaeus. Virol. J., 2009, 30(6): 182 ( ) DOI: 10.1186/1743-422X-6-182
  • Yang X., Cox-Foster D. Impact of an ectoparasite on the immunity and pathology of an invertebrate: evidence for host immunosuppression and viral amplification. PNAS USA, 2005, 102(21): 7470-7475 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0501860102
  • Engels W. Occurrence and significance of vitellogenins in female castes of social Hymenoptera. Amer. Zool., 1974, 14: 1229-1237.
  • Chen Y.P., Higgins J.A., Feldlaufer M.F. Quantitative real-time reverse transcription-PCR analysis of deformed wing virus infection in the honeybee (Apis mellifera L.). Appl. Environ. Microbiol., 2005, 71(1): 436-441 ( ) DOI: 10.1128/AEM.71.1.436-441.2005
  • De Miranda J.R., Genersch E. Deformed wing virus. J. Invert. Pathol., 2010, 103(Suppl. 1): 48-61.
  • Kovac H., Crailsheim K. Lifespan of Apis mellifera carnica Pollm infested by Varroa jacobsoni in relation to season and extent of infestation. Journal of Apicultural Research, 1988, 27: 230-238.
  • Johnson R.M., Evans J.D., Robinson G.E., Berenbaum M.R. Changes in transcript abundance relating to colony collapse disorder in honey bees (Apis mellifera). PNAS USA, 2009, 35(106): 14790-14795 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0906970106
  • Dainat B., Evans J.D., Chen Y.P., Gauthier L., Neumann P. Dead or alive: deformed wing virus and Varroa destructor reduce the life span of winter honeybees. Appl. Environ. Microbiol., 2013, 78(4): 981-987 ( ) DOI: 10.1128/AEM.06537-11
  • Iqbal J., Mueller U. Virus infection causes specific learning deficits in honeybee foragers. Proc. Biol. Sci., 2007, 274(1617): 1517-1521 ( ) DOI: 10.1098/rspb.2007.0022
  • Navajas M., Migeon A., Alaux C., Martin-Magniett M., Robinson G., Evans J., Cros-Arteil S., Crauser D., Le Conte Y. Differential gene expression of the honey bee Apis mellifera associated with Varroa destructor infection. BMC Genomics, 2008, 9: 301 ( ) DOI: 10.1186/1471-2164-9-301
  • Terio V., Martella V., Camero M., Decado N., Testini G., Bonerba E., Tantillo G. Detection of a honeybee iflavirus with intermediate characteristics between kakugo virus and deformed wing virus. New Microbiology, 2008, 31(4): 439-444.
  • Engelhard E.K. The insect tracheal system: A conduit for the systemic spread of Autographa californica M nuclear polyhedrosis virus. PNAS USA, 1994, 91: 3224-3227 ( ) DOI: 10.1073/pnas.91.8.3224
  • Ball B.V., Allen M.F. The prevalence of pathogens in honey bee (Apis mellifera) colonies infested with the parasitic mite Varroa jacobsoni. Ann. Appl. Biol., 1988, 113: 237-244 ( ) DOI: 10.1111/j.1744-7348.1988.tb03300.x
  • Shimanuki H., Calderone N.W., Knox D.A. Parasitic mite syndrome: the symptoms. American Bee Journal, 1994, 134: 827-828.
  • Nordström S. Virus infection in Nordic honeybee colonies with no, low or severe Varroa jacobsoni infestations. Apidologie, 1999, 30: 475-484.
  • Yang X., Cox-Foster D. Effects of parasitization by Varroa destructor on survivorship and physiological traits of Apis mellifera in correlation with viral incidence and microbial challenge. Parasitology, 2007, 134(Pt 3): 405-412 ( ) DOI: 10.1017/S0031182006000710
  • Prisco G.D., Zhang X., Pennacchio F., Caprio E., Li J., Evans J.D., Degrandi-Hoffman G., Hamilton M., Chen Y.P. Dynamic of persistent and acute deformed wing virus infection in honey bees, Apis mellifera. Viruses, 2011, 3(12): 2425-2441 ( ) DOI: 10.3390/v3122425
  • Yue C., Genersch E. RT-PCR analysis of Deformed wing virus in honey bees (Apis mellifera) and mites (Varroa destructor). J. Gen. Virol., 2005, 86(Pt 12): 3419-3424.
  • Bowen-Walker P.L., Martin S.J., Gunn A. The transmission of deformed wing virus between honeybees (Apis mellifera L.) by the ectoparasitic mite varroa jacobsoni. J. Invert. Pathol., 1999, 73(1): 101-106.
  • Tentcheva D., Gauthier L., Jouve S., Canabady-Rochelle L., Dainat B., Cousserans F., Colin M.E., Ball B.V., Bergoin M. Polymerase chain reaction detection of deformed wing virus (DWV) in Apis mellifera L. and Varroa destructor. Apidologie, 2004, 35: 431-439 ( ) DOI: 10.1051/apido:2004021
  • Bakonyi T., Farkas R., Szendroi A., Dobos-Kovács M., Rusvai M. Detection of acute bee paralysis virus by RT-PCR in honey bee and Varroa destructor field samples: rapid screening of representative Hungarian apiaries. Apidologie, 2002, 33: 63-74 ( ) DOI: 10.1051/apido:2001004
  • Zhang Q., Ongus J.R., Boot W.J., Calis J., Bonmatin J.M., Bengsch E. Detection and localization of picorna-like virus particles in tissues of Varroa destructor, an ectoparasite of the honey bee, Apis mellifera. J. Invert. Pathol., 2007, 96(2): 97-105.
  • Santillán-Galicia M.T., Carzaniga R., Ball B.V., Alderson P.G. Immunolocalization of deformed wing virus particles within the mite Varroa destructor. J. Gen. Virol., 2008, 89(Pt 7): 1685-1689.
  • Gisder S., Aumeier P., Genersh E. Deformed wing virus: replication and viral load in mites (Varroa destructor). J. Gen. Virol., 2009, 90(2): 463-467 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.005579-0
  • Dall D.J. Inapparent infection of honey bee pupae by Kashmir and sacbrood bee viruses in Australia. Ann. Appl. Biol., 1985, 106: 461-468 ( ) DOI: 10.1111/j.1744-7348.1985.tb03136.x
  • Bailey L., Ball B.V., Perry J.N. Association of viruses with two protozoal pathogens of the honey bee. Ann. Appl. Biol., 1983, 103: 13-20 ( ) DOI: 10.1111/j.1744-7348.1983.tb02735.x
  • Charvet R., Katouzian-Safadi M., Colin M.E., Marchard P.A., Bon-matin J.M. Systemic insecticides: new risk for pollinator insects. Annals of Pharmacology Fr., 2004, 62(1): 29-35.
  • Colin M.E., Bonmatin J.M., Moineau I., Gaimon C., Brun S., Vermandere J.P. A method to quantify and analyze the foraging activity of honey bees: relevance to the sublethal effects induced by systemic insecticides. Arch. Environ. Con. Tox., 2004, 47(3): 387-395 ( ) DOI: 10.1007/s00244-004-3052-y
  • Genersch E., Aubert M. Emerging and re-emerging viruses of the honey bee (Apis mellifera L). Veterinary Research, 2010, 41(6): 54 ( ) DOI: 10.1051/vetres/2010027
  • Schöning C., Gisder S., Geiselhardt S., Kretschmann I., Bienefeld K., Hilker M., Genersh E. Evidence for damage-dependent hygienic behaviour towards Varroa destructor-parasitised brood in the western honey bee, Apis mellifera. J. Exp. Biol., 2012, 215(Pt 2): 264-271.
  • Parker P., Guarna M.M., Melathopoulos A.P., Kyung-Mee Moon, White R., Huxter E., Pernal S.F., Foster L.J. Correlation of proteome-wide changes with social immunity behaviors provides insight into resistance to the parasitic mite, Varroa destructor, in the honey bee (Apis mellifera). Genome Biology, 2012, 13(9): R. 81 ( ) DOI: 10.1186/gb-2012-13-9-r81
  • Richard F.J., Holt H.L., Grozinger C.M. Effects of immunostimulation on social behavior, chemical communication and genome-wide gene expression in honey bee workers (Apis mellifera). BMC Genomics, 2012, 13: 558 ( ) DOI: 10.1186/1471-2164-13-558
  • McDonnell C.M., Alaux C., Parrinello H., Desvignes J.P., Crauser D., Durbesson E., Beslay D. Ecto-and endoparasite induce similar chemical and brain neurogenomic responses in the honey bee (Apis mellifera). BMC Ecology, 2013, 13(1): 25 ( ) DOI: 10.1186/1472-6785-13-25
  • Weinberg K.P., Madel G. The influence of the mite Varroa jacobsoni on the protein concentration and the haemolymph volume of the blood of the worker bees and drones of the honey bee Apis mellifera. Apidologie, 1985, 16: 421-436.
  • Daly H.V., DeJong D., Stone N.D. Effect of parasitism by Varroa jacobsoni on morphometrics of Africanized worker honey-bees. Journal of Apicultural Research, 1988, 27: 126-130.
  • Koch W., Ritter W. Experimental examinations concerning the problem of deformed emerging bees after infestation with Varroa jacobsoni. J. Vet. Med., 1991, 38: 337-344.
  • Marcangeli J., Monetti L., Fernandez N. Malformations produced by Varroa jacobsoni on Apis mellifera in the province of Buenos Aires, Argentina. Apidologie, 1992, 23: 399-402.
  • Nordström S. Distribution of deformed wing virus within honey bee (Apis mellifera) brood cells infested with the ectoparasitic mite Varroa destructor. Exp. Appl. Acarol., 2003, 29: 293-302.
  • Nordström S. Virus infections and varroa mite infestations in honey bee colonies. PhD thesis. Swedish University of Agricultural Sciences, Sweden, 2000.
  • Chen Y.P., Smith I.B., Collins A.M., Pettis J.S., Feldlaufer M.F. Detection of deformed wing virus infection in honey bees, Apis mellifera L., in the United States. American Bee Journal, 2004, 144: 557-559.
  • Highfield A.C., Nagar A.E., Mackinder L.C., Noël L.M., Hall M.J., Martin S.J., Schroeder D.C. Deformed wing virus implicated in overwintering honeybee colony losses. Appl. Environ. Microbiol., 2009, 75(22): 7212-7220 ( ) DOI: 10.1128/AEM.02227-09
  • Chen Y.P., Pettis J.S., Feldlaufer M.F. Detection of multiple viruses in queens of the honey bee Apis mellifera L. J. Invert. Pathol., 2005, 90: 118-121 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2005.08.005
  • De Miranda J.R., Fries I. Venereal and vertical transmission of deformed wing virus in honeybees (Apis mellifera L.). J. Invert. Pathol., 2008, 98(2): 184-189 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2008.02.004
  • Yue C., Schröder M., Gisder S., Genersch E. Vertical-transmission routes for deformed wing virus of honeybees (Apis mellifera). J. Gen. Virol., 2007, 88(Pt 8): 2329-2336 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.83101-0
  • Yue C., Schröder M., Bienefeld K., Genersch E. Detection of viral sequences in semen of honeybees (Apis mellifera): evidence for vertical transmission of viruses through drones. J. Invert. Pathol., 2006, 92: 105-108 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2006.03.001
  • Calderón R.A., van Veen J.W., Sommeijer M.J., Sanchez L.A. Reproductive biology of Varroa destructor in Africanized honey bees (Apis mellifera). Exp. Appl. Acarol., 2010, 50(4): 281-297 ( ) DOI: 10.1007/s10493-009-9325-4
Еще
Статья обзорная
QR-код для установки приложения SciUp Наведите камеру и скачайте бесплатное приложение SciUp