Влияние ионизирующей радиации в нестерилизующих дозах на эмбриогенез и постнатальное развитие потомства двух поколений самцов крыс, половые клетки которых облучены на премейотических стадиях сперматогенеза

Автор: Дергилев А.А., Чибисова О.Ф., Палыга Г.Ф., Иванов В.Л., Жаворонков Л.П.

Журнал: Радиация и риск (Бюллетень Национального радиационно-эпидемиологического регистра) @radiation-and-risk

Статья в выпуске: 2 т.21, 2012 года.

Бесплатный доступ

В исследованиях на крысах Вистар изучена репродуктивная функция самок, антенатальное и постнатальное развитие потомства двух поколений от самцов, половые клетки которых облучены 60Со в нестерилизующих дозах 0,5; 1,0 или 1,5 Гр на премейотических стадиях созревания - сперматоцитов и сперматогониев (мощность дозы 0,003 Гр/с). Наибольшие изменения выявлены в эмбриональном и раннем постнатальном периодах онтогенеза потомства первого поколения облучённых самцов, спаренных с интактными самками. В потомстве второго поколения индуцированные радиацией нарушения развития регистрируются в основном на уровне тенденций. Делается вывод, что негативные последствия облучения половых клеток на премейотических стадиях выражены в меньшей степени по сравнению с изученными ранее эффектами облучения сперматозоидов и сперматид.

Еще

Крысы вистар, самцы, гамма-облучение сперматоцитов и сперматогониев, потомство

Короткий адрес: https://sciup.org/170170063

IDR: 170170063

Текст научной статьи Влияние ионизирующей радиации в нестерилизующих дозах на эмбриогенез и постнатальное развитие потомства двух поколений самцов крыс, половые клетки которых облучены на премейотических стадиях сперматогенеза

Ранее нами было показано, что однократное общее гамма-облучение самцов крыс Вис-тар в нестерилизующих дозах (0,5; 1,0 или 1,5 Гр), в результате которого их половые клетки, находящиеся на разных стадиях сперматогенеза, получают одну из указанных доз радиации, приводит к нарушениям в анте- и раннем постнатальном развитии потомства, зачатого из половых клеток, находившихся на момент облучения на постмейотических стадиях созревания – сперматозоидов [3] или сперматид [4]. Характерно, что объективно регистрируемые нарушения репродуктивной функции оплодотворённых облучёнными самцами интактных самок, а также антенатального и постнатального развития потомства имеются не только у потомства первого поколения, но и (хотя и в меньшей степени) у крысят второго поколения, матери которых взяты из популяции потомков первого поколения. Применённый методический подход позволяет решать несколько научно-практических задач: поиск «пороговой» поглощённой дозы по данным критериям, сравнение разных морфологических форм мужских половых клеток по степени индуцированных радиацией повреждений генома, значимых для последующих поколений, а также определение набора наиболее информативных тестов для возможных скрининговых исследований в условиях воздействия относительно малых доз радиации [1, 5].

Параллельно с экспериментами, о результатах которых упомянуто выше, на указанной экспериментальной модели проведён сравнительный анализ радиочувствительности половых клеток, находившихся на момент радиационного воздействия на ранних, премейотических стадиях развития – в виде сперматогоний и сперматоцитов. Последствия облучения оценивали по

Дергилев А . А . – аспирант ; Чибисова О . Ф . – научн . сотр .; Палыга Г . Ф . – гл . научн . сотр ., д . м . н ., профессор ; Иванов В . Л . – ст . научн . сотр ., к . вет . н .; Жаворонков Л . П .* – зав . лаб ., д . м . н . ФГБУ МРНЦ Минздравсоцразвития России .

комплексу критериев, позволяющих объективно регистрировать особенности эмбрионального и раннего постнатального развития потомства двух поколений облучённых и контрольных самцов. Полученные в этих опытах результаты представлены ниже.

Материал и методики

В работе использовано 120 половозрелых самцов крыс линии Вистар, из них 75 были подвергнуты однократному общему облучению на гамма-кобальтовой установке «Луч» в дозах 1,5; 1,0 и 0,5 Гр (мощность дозы 0,003 Гр/с) и 478 половозрелых самок для получения потомства первого поколения от подопытных и контрольных самцов. Для получения потомства первого поколения интактных самок подсаживали к облучённым самцам, либо в период 36-42 дня, либо 90-120 дней после радиационного воздействия, т.е. в те сроки, когда в оплодотворении принимают участие их половые клетки, облучённые на стадии сперматоцитов и сперматогониев соответственно [4]. В эти же сроки спаривали интактных крыс для получения группы биологического контроля. Потомство второго поколения получали от скрещивания интактных самцов с половозрелыми самками потомства первого поколения от облучённых в исследуемых дозах самцов. Анализ последствий лучевого воздействия на сперматоциты и сперматогонии для потомства проводили по комплексу стандартных показателей, характеризующих эмбриональное развитие плодов и течение беременности, а также оценивали выживаемость и соматическое развитие крысят в течение первого месяца жизни [2]. Все полученные данные подвергали статистической обработке с использованием методов вариационной статистики (t-критерий Стьюдента) при 95 % уровне значимости различий между показателями подопытных и контрольных групп. В представленных в статье таблицах приведены лишь те показатели, которые исключают субъективизм в их оценке.

Результаты исследования и их обсуждение

Основные показатели, характеризующие репродуктивную функцию самок крыс Вистар, оплодотворённых самцами, половые клетки которых облучены на стадиях сперматоцитов или сперматогоний, представлены в таблице 1. Из анализа результатов следует, что эффекты радиации на сперматоциты регистрируются в основном после дозы 1,5 Гр, в этом варианте опытов у самок подопытных групп снижен прирост массы тела к родам, увеличиваются родовые потери массы тела, статистически значимо снижается число живых новорождённых крысят в помётах. У самок, оплодотворённых самцами, облучёнными в дозе 0,5 Гр, беременность протекала без нарушений, о чём свидетельствует одинаковый с контролем прирост массы тела подопытных самок к родам. Однако и в этой подопытной группе было отмечено статистически значимое возрастание родовых потерь массы тела самок (как в расчёте на самку, так и на одного родившегося живым крысёнка), а также снижение общей численности живых новорождённых крысят в помётах. Увеличение потери массы тела самками в родах, как нам представляется, косвенно свидетельствует о наличии мертворождения, которое трудно регистрировать из-за поедания самками мертворождённых особей в первые часы после родов.

Таблица 1

Основные показатели репродуктивной функции самок крыс Вистар , оплодотворённых самцами , половые клетки которых облучены на стадии сперматоцитов и сперматогониев

Условия экспериментов

Число оплодотворён-ных самок в группе

Индекс беременности (%)

Прирост массы тела самок к родам (%)

Потеря массы тела самками в родах (%)

Продолжительность беременности (сут)

Число живых новорождённых крысят в помёте

на одну самку

на одного крысёнка

Самки F 0 + сперматоциты самцов, облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

91,9±4,5

88,9±4,7

38,8±2,4*

51,8±2,0

4,62±0,47*

6,64±0,43

0,63±0,11

0,80±0,07

21,9±0,1

22,1±0,1

7,1±0,6*

8,8±0,5

1,0 Гр

Контроль

94,9±2,9

83,6±5,0

53,2±1,4

56,4±2,1

4,69±0,28

4,33±0,79

0,50±0,04

0,45±0,09

21,9±0,1 22,0±0

9,7±0,3

9,9±0,4

0,5 Гр

Контроль

87,3±4,5

92,2±3,4

47,2±2,0

44,6±2,1

4,86±0,48*

3,65±0,36

0,59±0,06* 0,37±0,04

22,0±0,1

8,5±0,3*

10,2±0,4

Самки F 1 + сперматоциты самцов родителей, облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

90,4±4,1

92,2±3,4

49,7±2,0

44,6±2,1

3,35±0,26

3,65±0,36

0,36±0,03

0,37±0,04

22,0±0,1

9,5±0,4

10,2±0,4

1,0 Гр

Контроль

91,5±4,1

90,0±3,9

51,8±1,4

55,0±1,8

7,00±0,33* 3,65±0,36

0,78±0,05* 0,37±0,04

22,0±0,1 22,0±0

9,1±0,4

9,4±0,4

0,5 Гр

Контроль

81,4±5,1

92,2±3,4

44,6±2,1* 51,0±2,5

4,44±0,45

4,33±0,79

0,45±0,04

0,45±0,09

21,9±0,1 22,0±0

9,7±0,3

10,3±0,5

Самки F 0 + сперматогонии самцов, облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

95,9±2,8

87,9±4,3

49,2±1,8

54,1±2,1

5,52±0,44

5,94±0,62

0,57±0,05

0,63±0,09

22,0±0,1 22,0±0

9,7±0,4

9,2±0,5

1,0 Гр

Контроль

94,2±3,2

87,9±4,3

41,2±2,2*

54,1±2,1

4,70±0,23

5,94±0,62

0,50±0,03

0,63±0,09

22,0±0,1 22,0±0

9,3±0,5

9,2±0,5

0,5 Гр

Контроль

94,2±2,8

92,2±3,4

48,8±1,5

44,6±2,1

4,83±0,34*

3,65±0,36

0,58±0,05* 0,37±0,04

22,1±0

22,0±0,1

8,4±0,3*

10,2±0,4

Самки F 1 + сперматогонии самцов родителей, облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

83,3±5,8

92,2±3,4

47,7±2,2

44,6±2,1

3,99±0,33

3,65±0,36

0,43±0,04

0,37±0,04

22,1±0,1

22,0±0,1

9,5±0,7

10,2±0,4

1,0 Гр

Контроль

94,3±3,2

87,9±4,3

49,4±1,6

54,1±2,1

4,77±0,34

5,94±0,62

0,52±0,07

0,63±0,09

22,1±0,1 22,0±0

10,1±0,6

9,2±0,5

0,5 Гр

Контроль

87,7±4,4

92,2±3,4

56,2±1,8

51,0±2,5

5,00±0,47

4,33±0,79

0,44±0,05

0,45±0,09

22,1±0,1 22,0±0

10,8±0,5

10,3±0,5

Примечание : здесь и в последующих таблицах знаком (*) обозначены показатели , статистически значимо ( р <0,05) отличающиеся от соответствующего биологического контроля для данной подопытной группы .

Параметры эмбрионального развития потомства первого и второго поколений представлены в таблице 2. Установлено, что после облучения сперматоцитов в дозе 1,5 Гр увеличена внутриутробная гибель зародышей, которая приводит к существенному снижению числа живых плодов у самок этой подопытной группы. После меньшей дозы облучения (1,0 Гр) регистрируется уменьшение показателя суммарной массы плодов на 20-е сутки беременности относительно контроля, а после дозы облучения самцов-родителей в дозе 0,5 Гр – снижена овуляторная активность яичников по сравнению с аналогичным показателем у контрольных животных, и хотя у подопытных самок значимо снижена предимплантационная гибель зародышей, а постимплантационная гибель, напротив, повышена, то суммарная внутриутробная гибель имеет лишь тенденцию к повышению значения по сравнению с контролем. Тем не менее, и низкая овуляторная активность яичников, и тенденция к повышению внутриутробной гибели зародышей приводят в этой подопытной группе к снижению общего числа живых плодов на 20-е сутки их антенатального развития. Постнатальное развитие потомства первого поколения облучённых самцов-родителей в избранных нами дозах протекает без каких-либо отклонений от развития контроль- ных животных (табл. 3). Следует отметить, что снижение, по сравнению с контролем, числа живых крысят в помётах при рождении, при равной их выживаемости дает статистически значимое уменьшение показателя среднего числа крысят к исходу первого месяца жизни.

Таблица 2

Основные показатели эмбриогенеза потомства двух поколений отцов крыс Вистар , половые клетки которых облучены на стадии сперматоцитов и сперматогониев

Условия экспериментов

Число беременных самок в группе

Число жёлтых тел на одну самку

Внутриутробная гибель зародышей, %

Число живых плодов на одну самку

Кранио-каудальный размер плодов, мм

Масса тела плодов, г

предим-плантационная

постим-плантационная

суммарная

Потомство первого поколения (сперматоциты) самцов, облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

8,9±0,3

10,4±0,3

9,9±2,4*

2,8±1,1

13,1±1,5* 5,7±1,7

21,7±3,3*

7,7±2,0

7,0±0,5*

9,8±0,3

31,0±0,2

30,6±0,1

2,37±0,03

2,30±0,02

1,0 Гр

Контроль

11,1±0,3

11,2±0,3

6,1±1,5

3,1±1,1

7,0±1,7

4,8±1,4

12,7±2,1

7,8±1,7

9,7±0,3

10,3±0,4

30,0±0,1

29.7±0,2

2,30±0,03*

2,49±0,04

0,5 Гр

Контроль

10,1±0,4* 12,0±0,4

4,7±1,4*

9,2±1,8

14,0±2,4* 2,2±1,0

18,1±2,5

12,0±2,1

8,3±0,4*

10,5±0,6

30,0±0,1

30,1 ±0,2

2,28±0,02

2,30±0,02

Потомство второго поколения (сперматоциты) самцов, облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

10,9±0,3* 12,0±0,4

7,6±1,7

9,2±1,8

6,9±1,7*

2,2±1,0

13,9±2,2

12,0±2,1

9,4±0,5

10,5±0,6

30,5±0,1

30,1 ±0,2

2,36±0,03

2,30±0,02

1,0Гр

Контроль

10,9±0,3

11,1±0,4

6,3±1,8

7,0±1,6

7,1±2,1

5,5±1,5

12,6±2,5

12,1±2,0

9,1±0,3

9,8±0,4

30,5±0,1

30,1 ±0,2

2,46±0,04*

2,32±0,03

0,5 Гр

Контроль

11,2±0,3

11,1±0,4

3,8±1,2

7,0±1,6

6,2±1,6

5,5±1,5

9,7±1,9

12,1±2,0

10,1±0,4

9,8±0,4

30,5±0,1

30,1±0,2

2,37±0,02

2,32±0,03

Потомство первого поколения (сперматогонии) самцов, облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

10,3±0,3

10,7±0,3

4,2±1,6

2,2±1,1

7,6±2,1

5,7±1,7

11,5±2,5

7,7±2,0

9,1±0,2

9,8±0,3

30,8±0,2

30,6±0,1

2,39±0,05

2,30±0,02

1,0Гр

Контроль

12,0±0,3

12,5±0,4

9,3±1,7*

5,3±1,3

8,8±1,8

7,7±1,6

17,3±2,2

12,6±1,9

10,0±0,4

11,0±0,6

27,8±0,2

27,4±0,3

2,15±0,03

2.22±0,03

0,5 Гр

Контроль

11,4±0,3

12,0±0,4

8,0±1,6

9,2±1,8

6,3±1,5*

2,2±1,0

13,9±2,1

12,0±2,1

9,8±0,4

10,5±0,6

30,1 ±0,1

30,1±0,2

2,34±0,02

2,30±0,02

Потомство второго поколения (сперматогонии) самцов, облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

11,6±0,5

12,0±0,4

9,3±2,4

9,2±1,8

5,8±2,0

2,2±1,0

14,6±2,9

12,0±2,1

8,9±1,0

10,5±0.6

30,5±0,1

30,1±0,2

2,36±0,03

2,30±0,02

1,0Гр

Контроль

12,5±0,3*

10,7±0,3

5,3±1,4

2,2±1,1

6,4±1,6

5,7±1,7

11,4±2,0

7,7±2,0

11,1±0,4* 9,8±0,3

30,6±0,1

2,36±0,03

2,30±0,02

0,5 Гр

Контроль

12,7±0,3*

11,1±0,4

3,9±1,2

7,0±1,6

3,0±1,0

5,5±1,5

6,8±1,5*

12,1±2,0

11,8±0,4*

9,8±0,4

30,3±0,1

30,1±0,2

2,26±0,02

2,32±0,03

Изменения в репродуктивной функции самок, дающих потомство второго поколения , выражены незначительно (табл. 1). Так, после дозы облучения самцов в 1,5 Гр число живых новорождённых крысят в помёте имеет лишь тенденцию к снижению. После облучения самцов в дозе 1,0 Гр отмечаются лишь увеличенные родовые потери самок, возможная причина которых высказана выше, а после облучения самцов-родителей в дозе 0,5 Гр у самок статистически значимо снижен прирост массы тела ко времени родов.

Отклонения в эмбриональном развитии крысят второго поколения этих экспериментальных групп регистрируются реже, чем у потомства первого поколения (табл. 2). Можно отметить лишь снижение овуляторной активности яичников у самок, беременных вторым поколением (облучение прародителя в дозе 1,5 Гр), но при этом и суммарная внутриутробная гибель зародышей, и число живых плодов к 20-м суткам антенатального развития, и их показатели развития, такие как краниокаудальные размеры и масса тела, не отличаются от контрольных значе- ний для этой подопытной группы. При более низких дозах радиационного воздействия (1,0 и 0,5 Гр) нарушений в эмбриональном развитии потомства второго поколения нами не установлено. Постнатальное развитие потомства второго поколения облучённых самцов-родителей в избранных нами дозах не отличается от развития контрольных животных (табл. 3).

Таблица 3

Основные показатели раннего постнатального онтогенеза потомства двух поколений отцов крыс Вистар , половые клетки которых облучены на стадии сперматоцитов и сперматогониев

Условия экспериментов

Число живых новорождённых крысят в группе

Величина помёта на одну самку

Масса тела, г

Выживаемость крысят за 28 сут жизни, %

Число живых крысят в помёте к 28 сут жизни

новорождённых крысят

28-суточных крысят

Потомство первого поколения самцов (сперматоциты), облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

120

185

7,1±0,6*

8,8±0,5

5,8±0,2

5,8±0,1

60,4±1,8

62,0±1,6

88,3±2,9

93,5±1,8

6,2±0,7*

8,2±0,6

1,0 Гр

Контроль

329

203

9,7±0,3

9,9±0,4

5,8±0,1

5,6±0,1

57,3±1,0

53,3±1,8

92,7±1,4

87,7±2,4

9,0±0,3

8,6±0,4

0,5 Гр

Контроль

196

357

8,5±0,3*

10,2±0,4

5,8±0,1

5,9±0,1

62,4±0,8

58,4±2,0

96,9±1,2

93,8±1,3

8,3±0,2*

9,3±0,4

Потомство второго поколения самцов (сперматоциты), облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

200

357

9,5±0,4

10,2±0,4

5,7±0,1

5,9±0,1

60,2±1,2

58,4±2,0

97,0±1,2

93,8±1,3

9,2±0,4

9,3±0,4

1,0 Гр

Контроль

246

264

9,1±0,4

9,4±0,4

5,7±0,1

5,5±0,1

61,7±1,1* 53,0±1,4

94,3±1,5*

86,6±2,2

8,6±0,3

8,3±0,3

0,5 Гр

Контроль

263

236

9,7±0,3

10,3±0,5

5,6±0,1

5,6±0,2

59,7±1,3

56,9±2,0

96,2±1,1

92,8±1,7

9,4±0,3

9,5±0,4

Потомство первого поколения самцов (сперматого-нии), облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

204

261

9,7±0,4

9,2±0,5

5,5±0,1

5,6±0,1

50,9±1,3

53,2±1,4

88,2±2,3

82,0±2,4

8,6±0,4

7,5±0,6

1,0 Гр

Контроль

204

261

9,3±0,5

9,2±0,5

6,0±0,1*

5,6±0,1

56,9±1,4

53,2±1,4

90,7±2,0

82,0±2,4

8,4±0,5

7,5±0,6

0,5 Гр

Контроль

346

357

8,4±0,3*

10,2±0,4

5,7±0,1

5,9±0,1

60,7±1,0

58,4±2,0

96,2±1,0

93,8±1,3

8,1±0,3*

9,3±0,4

Потомство второго поколения самцов (сперматого-нии), облучённых в дозе:

1,5 Гр

Контроль

190

357

9,5±0,7

10,2±0,4

5,9±0,1

62,0±2,0

58,4±2,0

95,3±1,5

93,8±1,3

9,1±0,7

9,3±0,4

1,0 Гр

Контроль

253

261

10,1±0,6

9,2±0,5

5,7±0,1

5,6±0,1

58,9±1,5*

53,2±1,4

87,4±2,1

82,0±2,4

8,8±0,6

7,5±0,6

0,5 Гр

Контроль

281

236

10,8±0,5

10,3±0,5

6,0±0,1

5,6±0,2

56,4±1,3

56,9±2,0

94,7±1,5

92,8±1,7

10,2±0,4

9,5±0,4

Репродуктивная функция самок крыс Вистар, оплодотворённых самцами, половые клетки которых облучены на стадии сперматогониев, нарушена в меньшей степени, чем в группе «сперматоциты». Следует отметить меньший прирост массы тела крыс за период беременности для групп 1,0 Гр и 1,5 Гр, а также снижение числа живых новорождённых крысят в помётах (доза 0,5 Гр); последнее, как нам представляется, свидетельствует о наличии мертворождённых особей.

Эмбриональное развитие подопытного потомства первого поколения самцов, облучённых в избранных нами дозах на стадии сперматогониев в этой серии экспериментов (табл. 2), протекает практически нормально, за исключением возрастания предимплантационной и постимлан-тационной гибели зародышей в подопытных группах от самцов-родителей, облучённых в дозе 0,5 Гр. Несмотря на то, что в обеих этих подопытных группах отмечается тенденция к возраста- нию суммарной внутриутробной гибели зародышей, результирующие показатели антенатального развития плодов в этих группах (число живых плодов и их краниокаудальные размеры и масса тела) не отличаются от показателей соответствующего биологического контроля. Постнатальное развитие потомства первого поколения облучённых самцов-родителей в избранных нами дозах протекает без каких-либо отклонений от развития контрольных животных (табл. 3) за исключением подопытной группы, в которой самцы-родители были облучены в дозе 0,5 Гр, что в определённой мере отражает более низкий исходный показатель числа жизнеспособных крысят в этой группе.

Как и следовало ожидать, негативные последствия облучения половых клеток на преме-йотической стадии сперматогониев во втором поколении, полученном от спаривания самок первого поколения с интактными самцами, проявляются незначительно. Это относится как к показателям, характеризующим репродуктивную функцию этих самок (табл. 1), так и к параметрам соматического развития за первый месяц жизни крысят (табл. 3). Можно отметить лишь наличие гиперовуляции (дозы облучения самцов-прародителей 0,5 и 1,0 Гр), регистрируемой на основании увеличенного количества желтых тел (табл. 2).

Заключение

Представленные материалы свидетельствуют о том, что даже такие относительно малые дозы однократного радиационного воздействия на самцов крыс вызывают объективно регистрируемые нарушения репродуктивной функции оплодотворённых ими самок, а также изменяют параметры антенатального и постнатального развития потомства. При анализе онтогенетических последствий облучения половых клеток самцов на премейотических стадиях сперматогенеза (сперматогонии и сперматоциты), можно прийти к заключению, что эффекты радиации выражены значительно меньше, чем после облучения сперматид или сперматозоидов, а развитие потомства второго поколения (и антенатальное, и постнатальное) протекает, практически не отличаясь от развития контрольных особей. Можно предположить, что такие различия в радиочувствительности половых клеток разной степени зрелости связаны с тем, что, во-первых, на премейотических стадиях имеется более «комфортные» условия для репарации индуцированных радиацией повреждений, а, во-вторых, большая дистанция до конечной стадии сперматогенеза сопровождается гибелью клеток, получивших более значимые повреждения, в результате чего в оплодотворении будут участвовать наименее поврежденные сперматозоиды. Такая ситуация позволяет полагать, что после определённого временного промежутка (не менее 2 генераций мужских половых клеток) негативные эффекты, связанные с влиянием радиации на сперматогенез и реализующиеся в следующих поколениях, в изученном диапазоне поглощённых доз маловероятны.

Список литературы Влияние ионизирующей радиации в нестерилизующих дозах на эмбриогенез и постнатальное развитие потомства двух поколений самцов крыс, половые клетки которых облучены на премейотических стадиях сперматогенеза

Дуброва Ю.Е. Нестабильность генома среди потомков облучённых родителей. Факты и их интерпретация//Генетика. 2006. Т. 42, № 10. С. 1-10.
Палыга Г.Ф., Закощиков К.Ф., Эпатова Т.В. и др. Влияние общего гамма-облучения самок на беременность и постнатальное развитие потомства//Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. 1984. Т. LXXXVII, № 12. С. 71-76.
Палыга Г.Ф., Чибисова О.Ф., Иванов В.Л., Дергилев А.А., Жаворонков Л.П. Реализация лучевых эффектов в онтогенезе потомства двух поколений самцов, половые клетки которых облучены однократно в нестерилизующих дозах на стадии зрелых сперматозоидов//Радиация и риск. 2010. Т. 19, № 4. С. 58-62.
Палыга Г.Ф., Чибисова О.Ф., Иванов В.Л., Дергилев А.А., Жаворонков Л.П., Панфилова В.В., Колганова О.И. Реализация лучевых эффектов в онтогенезе потомства двух поколений самцов, половые клетки которых облучены однократно в нестерилизующих дозах на стадии сперматид//Радиация и риск. 2011. Т. 20, № 1. С. 19-23.
Clermont Y., Leblond C., Messier B. Dures du cycle de l'epithehelium seminaliandu Raat//Archiv anat., microsc., morphol. exp. 1959. V. 48. P. 37-56.

Статья научная