Активные формы кислорода как архитекторы редокс-процессов в формировании стрессоустойчивости зерновых культур в условиях глобального изменения климата. Часть 1

Зерновые культуры являются краеугольным камнем обеспечения продовольственной безопасности и адаптации к глобальным изменениям климата [1]. Зерновые культуры, такие как рис (Oryza sativa), пшеница (Triticum aestivum), кукуруза (Zea mays), ячмень (Hordeum vulgare), сорго (Sorghum bicolor) и просо в совокупности обеспечивают более половины калорийности пищи, потребляемой человечеством [2, 3]. Помимо своей питательной роли, эти культуры являются основой экономической стабильности в мире за счет формирования рационов кормления скота и биологических материалов для промыш- ленного сектора [4, 5]. Их продуктивность напрямую определяет устойчивость продовольственных систем в условиях роста населения, урбанизации и сокращения пахотных земель [6]. Однако поддержание и повышение урожайности зерновых в условиях быстро меняющихся климатических условий остается одним из определяющих факторов благополучия и экономической устойчивости территорий [6, 7]. Современное сельское хозяйство сталкивается с одновременным давлением абиотических стрессоров – в частности, засухи, засоления, экстремальных температур и дефицита питательных веществ – и биотических ограничений, включая патогены и вреди- телей [8, 9]. Эти факторы нарушают клеточный окислительно-восстановительный гомеостаз и метаболический баланс, провоцируя избыточное образование реактивных форм кислорода (ROS) в хлоропластах, митохондриях и пероксисоме, которая содержит ферменты, участвующие в окислительновосстановительных реакциях [6, 10]. В то время как низкие уровни ROS выступают в качестве ключевых сигнальных молекул, их чрезмерное накопление приводит к окислительному повреждению липидов, нуклеиновых кислот и белков и как следствие – замедлению роста и потере урожая [8, 11]. Усиление глобального изменения климата ускоряет образование ROS за счет усиленного фотодыхания растений, в то время как засуха и засоление ограничивают ассимиляцию CO2 и транспорт электронов, усугубляя окислительный стресс [7, 9]. Таким образом, тонкое равновесие между генерацией и сжиганием ROS является центральным фактором, определяющим устойчивость к стрессу и продуктивность у злаков [9, 10].

Накопленные данные свидетельствуют о том, что ROS являются не просто побочными продуктами стресса, а выступают в качестве регуляторов эпигенетического механизма [2, 5]. Чувствительные к окислительным реакци- ям факторы транскрипции, сигнальные киназы и гистон-модифицирующие ферменты образуют взаимосвязанные сети, которые преобразуют окислительные сигналы в изменения на уровне хроматина [4, 6]. Такое ROS-опосредованное эпигенетическое перепрограммирование (см. рисунок) определяет метаболические сдвиги, гормональные перекрестные связи и пластичность развития, в итоге формируя морфологические и биохимические фенотипы растений [12]. Среди зерновых культур пшеница представляет собой убедительную модель для изучения эпигенетической модуляции под действием ROS благодаря своему сложному геному, широкому экологическому распространению и центральной роли в мировом питании [10].

Производство пшеницы сталкивается с серьезными ограничениями, связанными с жарой, засухой и засолением, все из которых провоцируют окислительный дисбаланс [10]. Недавние транскриптомные и эпигеномные исследования показали, что пшеница отвечает на ROS-индуцирующие стрессы дифференциальной экспрессией генов, кодирующих ацетилтрансферазы гистонов (HATs), деацетилазы гистонов (HDACs), метилтрансферазы гистонов (HMTs) и деметилазы (HDMs) [12, 13]. Эти изменения совпадают с изменением экспрес-

Стресс-факторы

урожайность

Схематическое представление роли активных форм кислорода (ROS) в формировании эпигенетической памяти и стрессоустойчивости злаков. ROS, взаимодействуя с гормональными и эпигенетическими регуляторами (HATs, HDACs, HMTs, HDMs), модулируют экспрессию генов, обеспечивающих адаптацию и повышение урожайности

сии антиоксидантных ферментов и генов биосинтеза фитогормонов, что указывает на интегративную регуляторную систему [13, 15].

Кроме того, пшеница демонстрирует феномен стрессовой памяти, когда предшествующее воздействие окислительного стресса или засухи закладывает основу для будущих реакций [11, 16]. Это состояние «праймирова-ния» было связано с постоянными метками гистонов, в частности H3K4me3 и H3K9ac, в локусах, реагирующих на стресс [17]. Подобные находки означают, что ROS-индуци-рованные сигнатуры хроматина могут лежать в основе как непосредственной толерантности, так и трансгенерационной адаптации, представляя собой эпигенетический путь для улучшения сельскохозяйственных культур за пределами традиционной селекции [18]. Учитывая совпадающую роль ROS, модификаций гистонов и фитогормональной сигнализации в определении последствий стресса для растений, крайне необходимо комплексное понимание этих сетей [2, 5]. В данном обзоре обобщены современные представления о том, как ROS регулируют экспрессию генов модификации гистонов в зерновых – с акцентом на пшеницу – и как это влияет на фитогормоны, эпигенетическое перепрограммирование и фенотипические характеристики [3]. Соединяя молекулярную сигнализацию с морфологическими и биохимическими проявлениями, эта работа направлена на определение ROS-эпигенетической-гормональной оси как центральной детерминанты устойчивости к стрессу и оптимизации урожайности у зерновых [5].

Реактивные формы кислорода (ROS) в растениях и их сигнальные роли. Общие механизмы образования ROS

Реактивные формы кислорода (ROS) – это высокореактивные производные молекулярного кислорода, играющие двойную роль: при низких концентрациях они служат сигнальными посредниками, а при избытке – цитотоксичными агентами [6–8]. В злаковых культурах (пшеница, рис, кукуруза) ROS образуются постоянно в различных компартментах – хлоропластах, митохондриях, пероксисомах и апопласте [8–10].

Основные типы – супероксидный анион ( O2- ), перекись водорода (H2O2), гидроксильный радикал (·OH) и синглетный кислород (1O2) – возникают преимущественно в фото- синтетических и дыхательных электроннотранспортных цепях [8–11].

Редокс-гомеостаз поддерживается антиоксидантными ферментами (SOD, CAT, APX) и низкомолекулярными компонентами (аскорбат, глутатион, каротиноиды) [10–14].

Нарушение этого баланса вызывает окислительный стресс, повреждение мембран, ДНК и белков [6, 8, 13].

Тем не менее растения, включая злаки, используют временные всплески ROS в качестве сигнальных импульсов, активирующих адаптивные генетические сети [5, 10, 15].

ROS как интеграторы восприятия стресса у злаков

ROS действуют как ранние мессенджеры, соединяя сигналы окружающей среды с транскрипционными и гормональными ответами [6, 7, 8]. Во время засухи и теплового стресса хлоропласты генерируют H 2 O 2 через фотодыхательную активность гликолят-оксидазы, а митохондрии усиливают поток электронов, повышая уровень ROS [8, 16].

У риса NADPH-оксидаза OsRbohB опосредует апопластический окислительный взрыв, активируя ABA-респонсивные факторы ABF и AREB [9, 17]. Аналогично, у пшеницы засуха вызывает накопление H 2 O 2 и усиливает экспрессию TaCAT1 и TaSOD2, поддерживая фотосистему и формирование зерна [18, 19]. При солевом стрессе ROS функционируют как вторичные мессенджеры в Ca²⁺-зависимой сигнализации: у кукурузы ZmRbohD активирует Ca²⁺-каналы и MAPK-каскады, регулируя гены антиоксидантов и ионного гомеостаза [20–22]. Кроме того, контролируемое образование ROS улучшает баланс Na⁺/K⁺ и осмотическую адаптацию у устойчивых генотипов [21, 23]. В биотических взаимодействиях (например, при инфекции Blumeria graminis у ячменя или Magnaporthe oryzae у риса) окислительный взрыв в апопла-сте запускает лигнификацию, отложение каллозы и гибель клеток в зоне контакта с патогеном, ограничивая его распространение [24, 25]. Таким образом, ROS интегрируют абиотические и биотические сигналы, служа универсальным регулятором роста, иммунитета и адаптации.

Сенсинг ROS и нисходящая сигнализация

Механизм, с помощью которого растения воспринимают ROS, включает как прямое окисление сенсорных белков, так и опосредо- ванные окислительно-восстановительными процессами посттрансляционные модификации [6, 9]. У злаков окисление цистеина факторов транскрипции, таких как семейства WRKY, NAC и ZAT, действует как молекулярный переключатель, контролирующий активацию стрессовых генов [16, 18].

Например, в рисе H 2 O 2 -индуцированное окисление OsWRKY30 усиливает его ДНК-связывающую активность с промоторами, реагирующими на стресс [17]. H 2 O 2 также диффундирует через мембраны посредством аквапоринов (PIPs), обеспечивая распространение окислительных сигналов от клетки к клетке [7, 19]. Эта волна ROS, впервые описанная в Arabidopsis, была продемонстрирована в кукурузе, где системное перемещение H 2 O 2 координирует акклиматизацию дистальных тканей при тепловом стрессе [7]. Взаимодействие между ROS и потоками Ca²⁺ является еще одной консервативной особенностью: окислительная активация каналов Ca²⁺ запускает быстрое фосфорилирование MAPK, что приводит к транскрипционной активации защитных и антиоксидантных генов [22].

Перекрестное взаимодействие между ROS и фитогормональными сетями

Сигнализация ROS в злаках тесно интегрирована с фитогормонами, включая абсцизовую кислоту (ABA), жасмоновую кислоту (JA), салициловую кислоту (SA) и этилен (ET) [10, 21]. Во время засухи закрытие стом, вызванное АБА, облегчается за счет ROS, генерируемой сторожевыми клетками через гомологи RbohF в пшенице и рисе [10, 24]. Обратная связь ROS-ABA обеспечивает точную регуляцию стоматита и эффективность водопо-требления [10, 17].

Напротив, во время атаки патогенов SA и JA координируют с ROS экспрессию защитных генов, в то время как этилен модулирует сжигание ROS для предотвращения чрезмерного повреждения [19]. Примечательно, что гормон-ROS также взаимодействует с эпигенетической регуляцией. У кукурузы ROS-опосредованная индукция гистон-ацетилтрансферазы ZmHAC1 при солевом стрессе изменяет доступность хроматина в промоторах, реагирующих на ABA и JA [14]. Такая взаимозависимость подчеркивает, что окислительно-восстановительный статус связывает восприятие окружающей среды и экспрессию генов на эпигенетическом уровне [18].

Баланс гомеостаза ROS для устойчивости к стрессу у злаков

Для оптимальной адаптации злаки должны поддерживать динамический баланс между генерацией и утилизацией ROS [8]. Чрезмерная детоксикация может подавлять сигнализацию, в то время как неконтролируемая ROS приводит к необратимому окислительному повреждению [6, 8]. У пшеницы сверхэкспрессия TaNAC69 повышает устойчивость к засухе за счет тонкой настройки гомеостаза ROS и антиоксидантной активности [25]. Аналогичным образом, линии риса с повышенной экспрессией OsAPX1 демонстрируют улучшенное восстановление после теплового стресса благодаря контролируемому потоку ROS [18]. Интеграция молекулярных, биохимических и фенотипических данных показывает, что умеренное накопление ROS в условиях стресса действует как сигнал «прайминга», который готовит злаковые растения к будущим испытаниям [10, 15]. Это явление, называемое окислительным прай-мингом, часто приводит к устойчивым меткам ацетилирования гистонов в генах, связанных со стрессом, связывая сигнализацию ROS непосредственно с динамикой хроматина [19]. Такие выводы подчеркивают двойственную природу ROS – как опасную, так и перспективную – и показывают, как злаки используют окислительно-восстановительные сигналы для баланса роста, защиты и продуктивности [23].

Совокупность результатов показывает, что ROS не только сигнальные медиаторы, но и регуляторы эпигенетического ландшафта злаков. Модулируя экспрессию гистон-моди-фицирующих ферментов и состояние хроматина, они обеспечивают гибкость транскрипционных сетей и формируют долговременную стресс-память. Редокс-эпигенетический интерфейс становится ключевым механизмом адаптации зерновых к изменяющемуся климату и создаёт фундамент для новых биотехнологических подходов в селекции устойчивых и высокопродуктивных культур.

Заключение

Реактивные формы кислорода (ROS) играют фундаментальную роль в регуляции роста, метаболизма и адаптации злаков. Их двойственная природа – от сигнальных медиаторов до потенциальных агентов повреждения – определяет сложный баланс между защитой и продуктивностью растений. В ус- ловиях абиотического и биотического стресса ROS интегрируют восприятие сигналов с транскрипционными и гормональными ответами, формируя сеть редокс-зависимых реакций.

Ключевым результатом является осознание того, что редокс-состояние напрямую связано с эпигенетической регуляцией: ROS контролируют активность гистон-модифицирую-щих ферментов, изменяют доступность хроматина и обеспечивают формирование стрес- совой памяти. Этот механизм превращает ROS из простых побочных продуктов метаболизма в универсальные сигналы адаптации.

Эпигенетическая сеть, управляемая ROS, представляет собой молекулярный компас для адаптации к стрессу и создания устойчивых к климату и высокоурожайных зерновых культур. Понимание этих механизмов открывает перспективы для направленной селекции и редактирования генома, направленных на усиление природных адаптивных стратегий растений.