Азиатский нозематоз пчел, вызванный микроспоридией Nosema (Vairimorpha) ceranae: современные представления, патогенез, профилактика, диагностика и лечение обзор)

Азиатский нозематоз пчел, вызванный микроспоридией Nosema (Vairimorpha) ceranae: современные представления, патогенез, профилактика, диагностика и лечение обзор)

Автор: Тимофеев С.А., Игнатьева А.Н., Долгих В.В.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Обзоры, проблемы

Статья в выпуске: 2 т.58, 2023 года.

Бесплатный доступ

Азиатский нозематоз - паразитарное заболевание медоносных пчел, вызываемое облигатным внутриклеточным паразитом микроспоридией Nosema ceranae . Эта инфекция распространена по всему миру и может приводить к снижению производства меда, резкому сокращению популяции взрослых особей в пчелиных семьях и их окончательной гибели (M. Higes с соавт., 2007; P.J. Marín-García с соавт., 2022). Цель настоящего обзора - представление актуальных данных об азиатском нозематозе и его возбудителе, а также о современных методах диагностики, лечения и профилактики в пчеловодстве . Паразит преимущественно передается между пчелами фекально-оральным путем и заражает клетки среднего отдела кишечника насекомых (R. Galajda с соавт., 2021). Вертикальная трансмиссия паразита также возможна, поскольку споры N. ceranae обнаруживались в клетках яичников зараженных маток (C. Alaux с соавт., 2011). Патогенез N. ceranae связан с разрушением зараженных клеток; перестройкой обменных процессов хозяина для обеспечения нужд паразита; дефицитом у больных пчел запасных ресурсов и жизненно важных метаболитов; гормональным дисбалансом; негативными последствиями части иммунных реакций на развитие патогена, такими как окислительный стресс (L. Paris с соавт., 2017). Способность N. ceranae специфично блокировать защитные реакции пчел, в частности апоптоз зараженных клеток и продукцию антимикробных пептидов, может усиливать патогенный характер азиатского нозематоза (K. Antúnez с соавт., 2009; C. Kurze с соавт., 2015). Методика диагностики инфекции включает в себя первичную детекцию паразита с помощью световой микроскопии, в том числе с применением различных красителей (N.J. Ryan с соавт., 1993), и дальнейшее установление видовой принадлежности микроспоридии с помощью молекулярных методов, таких как стандартная полимеразная цепная реакция (ПЦР) или петлевая изотермическая амплификация. Наиболее эффективным препаратом для лечения нозематозов пчел длительное время оставался антибиотик фумагиллин, несмотря на то, что у N. ceranae описаны случаи формирования устойчивости к этому препарату (W.-F. Huang, с соавт., 2013; I. Tlak Gajger с соавт., 2018). Однако обнаружение остатков фумагиллина в меде пчел после обработки и его токсичность для человека привели к запрету этого препарата в ряде стран и прекращению его производства в 2018 году (I. Tlak Gajger с соавт., 2018). В связи с этим в последние годы проведено множество исследований, направленных на поиск новых способов терапии нозематозов. Например, для лечения этого заболевания использовали экстракты из различных грибов и растений; пробиотики, такие как эвгенол, хитозан, нарингенин, протексин; ингибиторы функционирования протеасом иксазомиб и цитрат иксазомиба (V. Chaimanee с соавт., 2021; S.S. Klassen с соавт., 2021; E.M. Huntsman с соавт., 2021). Несмотря на то, что многие из опробованных методик показали обнадеживающие результаты, безопасного аналога фумагиллина, схожего с ним по эффективности борьбы с нозематозом, пока не найдено. В статье также приводятся рекомендации по уходу за ульями для профилактики азиатского нозематоза в пчеловодстве.

Еще

Nosema ceranae, vairimorpha ceranae, apis mellifera, нозематоз, микроспоридии, заболевания пчел, диагностика, патогенез, лечение, профилактика

Короткий адрес: https://sciup.org/142238880

IDR: 142238880   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2023.2.274rus

Список литературы Азиатский нозематоз пчел, вызванный микроспоридией Nosema (Vairimorpha) ceranae: современные представления, патогенез, профилактика, диагностика и лечение обзор)

  • Gallai N., Salles J.M., Settele J., Vaissiere B.E. Economic valuation of the vulnerability of world agriculture confronted with pollinator decline. Ecological Economics, 2009, 68(3): 810-821 (doi: 10.1016/j.ecolecon.2008.06.014).
  • Klein A.M., Vaissiere B.E., Cane J.H., Steffan-Dewenter I., Cunningham S.A., Kremen C., Tscharntke T. Importance of pollinators in changing landscapes for world. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2007, 274(1608): 303-313 (doi: 10.1098/rspb.2006.3721).
  • Potts S.G., Biesmeijer J.C., Kremen C., Neumann P., Schweiger O., Kunin W.E. Global polli-nator declines: trends, impacts and drivers. Trends in Ecology & Evolution, 2010, 25(6): 345-353 (doi: 10.1016/j.tree.2010.01.007).
  • Potts S.G., Imperatriz-Fonseca V., Ngo H.T., Aizen M.A., Biesmeijer J.C., Breeze T.D., Dicks L.V., Garibaldi L.A., Hill R., Settele J., Vanbergen A.J. Safeguarding pollinators and their values to human well-being. Nature, 2016, 540: 220-229 (doi: 10.1038/nature20588).
  • Brodschneider R., Gray A., Adjlane N., Ballis A., Brusbardis V., Charrière J-D., Chlebo R., Coffey M.F., Dahle B., de Graaf D.C., Dražić M.M., Evans G., Fedoriak M., Forsythe I., Gregorc A., Grzęda U., Hetzroni A., Kauko L., Kristiansen P., Martikkala M., Martín-Hernán-dez R., Medina-Flores C.A., Mutinelli F., Raudmets A., Ryzhikov V.A., Simon-Delso N., Ste-vanovic J., Uzunov A., Vejsnæs F., Wöhl S., Zammit-Mangion M., Danihlík J. Multi-country loss rates of honey bee colonies during winter 2016/2017 from the COLOSS survey. Journal of Apicultural Research, 2018, 57(3): 452-457 (doi: 10.1080/00218839.2018.1460911).
  • Goulson D., Nicholls E., Botias C., Rotheray E.L. Bee declines driven by combined stress from parasites, pesticides, and lack of flowers. Science, 2015, 347(6229): 1255957 (doi: 10.1126/sci-ence.1255957).
  • Spivak M., Mader E., Vaughan M., Euliss N.H. Jr. The plight of the bees. Environmental Science & Technology, 2011, 45(1): 34-38 (doi: 10.1021/es101468w).
  • Fries I., Feng F., Da Silva A., Slemenda S.B., Pieniazek N.J. Nosema ceranae n. sp. (Microspora, Nosematidae), morphological and molecular characterization of a microsporidian parasite of the Asian honey bee Apis cerana (Hymenoptera, Apidae). European Journal of Protistology, 1996, 32(3): 356-365 (doi: 10.1016/S0932-4739(96)80059-9).
  • Porrini M.P., Porrini L.P., Garrido P.M., Neto С., Porrini D.P., Muller F., Nuñez L.A., Alva-rez L., Iriarte P.F., Eguaras M.J. Nosema ceranae in South American native stingless bees and social wasp. Microbial Ecology, 2017, 74: 761-764 (doi: 10.1007/s00248-017-0975-1).
  • Plischuk S., Martín-Hernández R., Prieto L., Lucía M., Botías C., Meana A., Abrahamo-vich A.H., Lange C., Higes M. South American native bumblebees (Hymenoptera: Apidae) in-fected by Nosema ceranae (Microsporidia), an emerging pathogen of honeybees (Apis mellifera). Environmental Microbiology Reports, 2009, 1(2): 131-135 (doi: 10.1111/j.1758-2229.2009.00018.x).
  • Fürst M.A., McMahon D.P., Osborne J.L., Paxton R.J., Brown M.J. Disease associations between honeybees and bumblebees as a threat to wild pollinators. Nature, 2014, 506: 364-366 (doi: 10.1038/nature12977).
  • Martín-Hernández R., Bartolome C., Chejanovsky N., Le Conte Y., Dalmon A., Dussaubat C., Dussaubat C., Meana A., Pinto M., Soroker V., Higes M. Nosema ceranae in Apis mellifera: a 12 years post-detection perspective: Environmental Microbiology, 2018, 20(4): 1302-1329 (doi: 10.1111/1462-2920.14103).
  • Tokarev Y.S., Huang W.F., Solter L.F., Malysh J.M., Becnel J.J., Vossbrinck C.R. A formal redefinition of the genera Nosema and Vairimorpha (Microsporidia: Nosematidae) and reassign-ment of species based on molecular phylogenetics. Journal of Invertebrate Pathology, 2020, 169: 107279 (doi: 10.1016/j.jip.2019.107279).
  • Goblirsch M. Nosema ceranae disease of the honey bee (Apis mellifera). Apidologie, 2017, 49: 131-150 (doi: 10.1007/s13592-017-0535-1).
  • Grupe A.C., Quandt C.A. A growing pandemic: a review of Nosema parasites in globally distrib-uted domesticated and native bees. PLoS Pathogens, 2020, 16(6): e1008580 (doi: 10.1371/jour-nal.ppat.1008580).
  • Marín-García P.J., Peyre Y., Ahuir-Baraja A.E., Garijo M.M., Llobat L. The role of Nosema ceranae (Microsporidia: Nosematidae) in honey bee colony losses and current insights on treatment. Veterinary Sciences, 2022, 9(3): 130 (doi: 10.3390/vetsci9030130).
  • Higes M., Martín-Hernández R., Botías C., Bailón E.G., González-Porto A.V., Barrios L., Del Nozal M.J., Bernal J.L., Jiménez J.J., Palencia P.G., Meana A. How natural infection by Nosema ceranae causes honeybee colony collapse. Environmental Microbiology, 2008, 10(10): 2659-2669 (doi: 10.1111/j.1462-2920.2008.01687.x).
  • Galajda R., Valenčáková A., Sučik M., Kandráčová P. Nosema disease of european honey bees. Journal of Fungi, 2021, 7(9): 714 (doi: 10.3390/jof7090714).
  • Higes M., García-Palencia P., Martín-Hernández R., Meana A. Experimental infection of Apis mellifera honeybees with the microsporidia Nosema ceranae (Microsporidia). Journal of Inverte-brate Pathology, 2007, 94(3): 211-217 (doi: 10.1016/j.jip.2006.11.001).
  • Higes M., Martín-Hernández R., Garrido-Bailón E., González-Porto A.V., García-Palencia P., Meana A., Del Nozal M.J., Mayo R., Bernal M.J. Honeybee colony collapse due to Nosema ceranae in professional apiaries. Environmental Microbiology Reports, 2009, 1(2): 110-113 (doi: 10.1111/j.1758-2229.2009.00014.x).
  • Alaux C., Folschweiller M., McDonnell C., Beslay D., Cousin M., Dussaubat C., Brunet J.-L., Le Conte Y. Pathological effects of the microsporidium Nosema ceranae on honey bee queen physiology (Apis mellifera). Journal of Invertebrate Pathology, 2011, 106(3): 380-385 (doi: 10.1016/j.jip.2010.12.005).
  • Traver B.E., Williams M.R., Fell R.D. Comparison of within hive sampling and seasonal activity of Nosema ceranae in honey bee colonies. Journal of Invertebrate Pathology, 2012, 109(2): 187-193 (doi: 10.1016/j.jip.2011.11.001).
  • Higes M., Martín-Hernández R., García-Palencia P., Marín P., Meana A. Horizontal transmis-sion of Nosema Ceranae (Microsporidia) from worker honeybees to queens (Apis mellifera). Envi-ronmental Microbiology, 2009, 1(6): 495-498 (doi: 10.1111/j.1758-2229.2009.00052.x).
  • Traver B.E., Fell R.D. Nosema ceranae in drone honey bees (Apis mellifera). Journal of Invertebrate Pathology, 2011, 107(3): 234-236 (doi: 10.1016/j.jip.2011.05.016).
  • Eiri D.M., Suwannapong G., Endler M., Nieh J.C. Nosema ceranae can infect honey bee larvae and reduces subsequent adult longevity. PLoS ONE, 2015, 10(5): e0126330 (doi: 10.1371/jour-nal.pone.0126330).
  • Copley T.R., Jabaji S.H. Honeybee glands as possible infection reservoirs of Nosema ceranae and Nosema apis in naturally infected forager bees. Journal of Applied Microbiology, 2012, 112(1): 15-24 (doi: 10.1111/j.1365-2672.2011.05192.x).
  • Chen Y.P., Evans J.D., Charles M., Robin G., Michael Z., Gundensen-Rindal D., Pettis J.S. Morphological, molecular, and phylogenetic characterization of Nosema ceranae, a microsporid-ian parasite isolated from the European honey bee, Apis mellifera. Journal of Eukaryotic Microbi-ology, 2009, 56(2): 142-147 (doi: 10.1111/j.1550-7408.2008.00374.x).
  • Higes M., García-Palencia P., Urbieta A., Nanetti A., Martín-Hernández R. Nosema apis and Nosema ceranae tissue tropism in worker honey bees (Apis mellifera). Veterinary Pathology, 2020, 57(1): 132-138 (doi: 10.1177/0300985819864302).
  • Panek J., Paris L., Roriz D., Mone A., Dubuffet A., Delbac F., Diogon M., El Alaoui H. Impact of the microsporidian Nosema ceranae on the gut epithelium renewal of the honeybee, Apis mel-lifera. Journal of Invertebrate Pathology, 2018, 159: 121-128 (doi: 10.1016/j.jip.2018.09.007).
  • García-Palencia P., Martín-Hernández R., González-Porto A.V., Marin P., Meana A., Higes M. Natural infection by Nosema ceranae causes similar lesions as in experimentally infected caged-worker honey bees (Apis mellifera). Journal of Apicultural Research, 2010, 49: 278-283 (doi: 10.3896/IBRA.1.49.3.08).
  • Kumar V., Abbas A.K., Aster J.C. Cell injury, cell death, and adaptations. In: Robbins basic pathology. 9th ed. Elsevier Saunders, Philadelphia, 2012.
  • Timofeev S., Tokarev Y., Dolgikh V. Energy metabolism and its evolution in Microsporidia and allied taxa. Parasitology Research, 2020, 119: 1433-1441 (doi: 10.1007/s00436-020-06657-9).
  • Dussaubat C.J., Brunet L., Higes M., Colbourne J.K., Lopez J., Choi J.H., Martín-Hernández R., Botías C., Cousin M., McDonnell C., Bonnet M., Belzunces L.P., Moritz R.F.A., Le Conte Y., Alaux C. Gut pathology and responses to the microsporidium Nosema ceranae in the honey bee Apis mellifera. PLoS ONE, 2012, 7(5): e37017 (doi: 10.1371/journal.pone.0037017).
  • Aufauvre J., Misme-Aucouturier B., Viguès B., Texier C., Delbac F., Blot N. Transcriptome analyses of the honeybee response to Nosema ceranae and insecticides. PLoS ONE, 2014, 9(3): e91686 (doi: 10.1371/journal.pone.0091686).
  • Martín-Hernández R., Higes M., Sagastume S., Juarranz Á., Dias-Almeida J., Budge G.E., Meana A., Boonham N. Microsporidia infection impacts the host cell’s cycle and reduces host cell apoptosis. PLoS ONE, 2017, 12(2): e0170183 (doi: 10.1371/journal.pone.0170183).
  • Kurze C., Le Conte Y., Dussaubat C., Erler S., Kryger P., Lewkowski O., Müller T, Widder M, Moritz R.F.A. Nosema tolerant honeybees (Apis mellifera) escape parasitic manipulation of apop-tosis. PLoS ONE, 2015, 10(10): e0140174 (doi: 10.1371/journal.pone.0140174).
  • Dussaubat C., Maisonnasse A., Crauser D., Beslay D., Costagliola G., Soubeyrand S., Kretzch-mar A., Le Conte Y. Flight behavior and pheromone changes associated to Nosema ceranae infection of honey bee workers (Apis mellifera) in field conditions. Journal of Invertebrate Pathol-ogy, 2013, 113(1): 42-51 (doi: 10.1016/j.jip.2013.01.002).
  • Paris L., Roussel M., Pereira B., Delbac F.E., Diogon M. Disruption of oxidative balance in the gut of the western honeybee Apis mellifera to the intracellular parasite Nosema ceranae and to the insecticide fipronil. Microbial Biotechnology, 2017, 10(6): 1702-1717 (doi: 10.1111/1751-7915.12772).
  • Higes M., Martín-Hernández R., Martínez-Salvador A., Garrido-Bailón E., González-Porto A.V., Meana A., Bernal J.L., Del Nozal M.J., Bernal J.A. Preliminary study of the epidemiological factors related to honey bee colony loss in Spain. Environmental Microbiology Reports, 2010, 2(2): 243-250 (doi: 10.1111/j.1758-2229.2009.00099.x).
  • Vidau C., Panek J., Texier C., Biron D.G., Belzunces L.P., Le Gall M., Broussard C., Delbac F., El Alaouiab H. Differential proteomic analysis of midguts from Nosema ceranae-infected honey-bees reveals manipulation of key host functions. Journal of Invertebrate Pathology, 2014, 121: 89-96 (doi: 10.1016/j.jip.2014.07.002).
  • Mayack C., Naug D. Individual energetic state can prevail over social regulation of foraging in honeybees. Behavioral Ecology and Sociobiology, 2013, 67: 929-936 (doi: 10.1007/s00265-013-1517-6).
  • Kuszewska K., Woyciechowski M. Risky robbing is a job for short-lived and infected worker honeybees. Apidologie, 2014, 45: 537-544 (doi: 10.1007/s13592-014-0267-4).
  • Wolf S., McMahon D.P., Lim K.S., Pull C.D., Clark S.J., Paxton R.J., Osborne J.L. So near and yet so far: harmonic radar reveals reduced homing ability of Nosema infected honeybees. PLoS ONE, 2014, 9(8): e103989 (doi: 10.1371/journal.pone.0103989).
  • Kurze C., Mayack C., Hirche F., Stangl G.I., Le Conte Y., Kryger P., Moritz R.F. Nosema spp. infections cause no energetic stress in tolerant honeybees. Parasitology Research, 2016, 115: 2381-2388 (doi: 10.1007/s00436-016-4988-3).
  • Retschnig G., Williams G.R., Mehmann M.M., Yañez O., de Miranda J.R., Neumann P. Sex specific differences in pathogen susceptibility in honey bees (Apis mellifera). PLoS ONE, 2014, 9(1): e85261 (doi: 10.1371/journal.pone.0085261).
  • Antúnez K., Martín-Hernández R., Prieto L., Meana A., Zunino P., Higes M. Immune suppres-sion in the honey bee (Apis mellifera) following infection by Nosema ceranae (Microsporidia). Environmental Microbiology, 2009, 11(9): 2284-2290 (doi: 10.1111/j.1462-2920.2009.01953.x).
  • Li W., Chen Y., Cook S.C. Chronic Nosema ceranae infection inflicts comprehensive and persis-tent immunosuppression and accelerated lipid loss in host Apis mellifera honey bees. International Journal for Parasitology, 2018, 48(6): 433-444 (doi: 10.1016/j.ijpara.2017.11.004).
  • Lourenço A.P., Guidugli-Lazzarini K.R., de Freitas N.H.A., Message D., Bitondi M. M.G., Simoes Z.L.P., Teixeira E.W. Immunity and physiological changes in adult honey bees (Apis mellifera) infected with Nosema ceranae: the natural colony environment. Journal of Insect Phys-iology, 2021, 131: 104237 (doi: 10.1016/j.jinsphys.2021.104237).
  • Schwarz R.S., Evans J.D. Single and mixed species trypanosome and microsporidia infections elicit distinct, ephemeral cellular and humoral immune responses in honey bees. Developmental & Comparative Immunology, 2013, 40(3-4): 300-310 (doi: 10.1016/j.dci.2013.03.010).
  • Li W., Evans J.D., Li J., Su S., Hamilton M., Chen Y. Spore load and immune response of honey bees naturally infected by Nosema ceranae. Parasitology Research, 2017, 116: 3265-3274 (doi: 10.1007/s00436-017-5630-8).
  • Dussaubat C., Maisonnasse A., Alaux C., Tchamitchan S., Brunet J.L., Plettner E., Belzunces L.P., Le Conte Y. Nosema spp. Infection alters pheromone production in honey bees (Apis mellifera). Journal of Chemical Ecology, 2010, 36: 522-525 (doi: 10.1007/s10886-010-9786-2).
  • Goblirsch M., Huang Z.Y., Spivak M. Physiological and behavioral changes in honey bees (Apis mellifera) induced by Nosema ceranae infection. PLoS ONE, 2013, 8: e58165 (doi: 10.1371/jour-nal.pone.0058165).
  • Perry C.J., Søvik E., Myerscough M.R., Barron A.B. Rapid behavioral maturation accelerates failure of stressed honey bee colonies. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 2015, 112(11): 3427-3432 (doi: 10.1073/pnas.1422089112).
  • Higes M., Martín-Hernandez R., Meana A. Nosema ceranae in Europe: an emergent type C nosemosis. Apidologie, 2010, 41: 375-392 (doi: 10.1051/apido/2010019).
  • Ryan N.J., Sutherland G., Coughlan K., Globan M., Doultree J., Marshall J., Baird R.W., Peder-sen J., Dwyer B. A new trichrome-blue stain for detection of microsporidial species in urine, stool, and nasopharyngeal specimens. Journal of Clinical Microbiology, 1993, 31(12): 3264-3269 (doi: 10.1128/jcm.31.12.3264-3269.1993).
  • Weber R., Bryan R.T., Owen R.L., Wilcox C.M., Gorelkin L., Visvesvara G.S. Improved light-microscopical detection of microsporidia spores in stool and duodenal aspirates. The enteric op-portunistic infections working group. The New England Journal of Medicine, 1992, 326: 161-166 (doi: 10.1056/NEJM199201163260304).
  • Snow J.W., Ceylan Koydemir H., Karinca D.K., Liang K., Tseng D., Ozcan A. Rapid imaging, detection, and quantification of Nosema ceranae spores in honey bees using mobile phone-based fluorescence microscopy. Lab on a Chip, 2020, 19(5): 789-797 (doi: 10.1039/c8lc01342j).
  • Evans J.D., Schwarz R.S., Chen Y.P., Budge G., Cornman R.S., De la Rua P., de Miranda J.R., Foret S., Foster L., Gauthier L., Genersch E., Gisder S., Jarosch A., Kucharski R., Lopez D., Man Lun C., Moritz R.F.A., Maleszka R., Muñoz I., Pinto M.A. Standard methods for molecular research in Apis mellifera. Journal of Agricultural Research, 2013, 52(4): 1-54 (doi: 10.3896/IBRA.1.52.4.11).
  • Erler S., Lommatzsch S., Lattorff H.M.G. Comparative analysis of detection limits and specificity of molecular diagnostic markers for three pathogens (Microsporidia, Nosema spp.) in the key pollinators Apis mellifera and Bombus terrestris. Parasitology Research, 2012, 110: 1403-1410 (doi: 10.1007/s00436-011-2640-9).
  • MacInnis C.I., Keddie B.A., Pernal S.F. Nosema ceranae (Microspora: Nosematidae): A sweet surprise? Investigating the viability and infectivity of N. ceranae spores maintained in honey and on beeswax. Journal of Economic Entomology, 2020, 113(5): 2069-2078 (doi: 10.1093/jee/toaa170).
  • Salkova D., Shumkova R., Balkanska R., Palova N., Neov B., Radoslavov G., Hristov P. Mo-lecular detection of Nosema spp. in honey in Bulgaria. Veterinary Sciences, 2022, 9(1): 10 (doi: 10.3390/vetsci9010010).
  • Truong A-T., Sevin S., Kim S., Yoo M.S., Cho Y.S., Yoon B. Rapidly quantitative detection of Nosema ceranae in honeybees using ultra-rapid real-time quantitative PCR. Journal of Veterinary Science, 2021, 22(3): e40 (doi: 10.4142/jvs.2021.22.e40).
  • Lannutti L., Mira A., Basualdo M., Rodriguez G., Erler S., Silva V., Gisder S., Genersch, E., Florin-Christensen M., Schnittger L. Development of a loop-mediated isothermal amplification (LAMP) and a direct LAMP for the specific detection of Nosema ceranae, a parasite of honey bees. Parasitology Research, 2020, 119: 3947-3956 (doi: 10.1007/s00436-020-06915-w).
  • Gochnauer T.A., Furgala B. Chemotherapy of nosema disease, compatibility of fumagillin with other chemicals. The American Bee Journal, 1969, 109: 309-311.
  • Pietropaoli M., Skerl M.S., Cazier J., Riviere M.P., Tiozzo B., Eggenhoeffner R., Gregorc A., Haefeker W., Higes M., Ribarits A. BPRACTICES project: towards a sustainable European bee-keeping. Bee World, 2020, 97(3): 66-69 (doi: 10.1080/0005772X.2020.1757220).
  • Formato G., Rivera-Gomis J., Bubnic J., Martín-Hernández R., Milito M., Croppi S., Higes M. Nosemosis prevention and control. Applied Sciences, 2022, 12(2): 783 (doi: 10.3390/app12020783).
  • Mendoza Y., Diaz-Cetti S., Ramallo G., Santos E., Porrini M., Invernizzi C. Nosema ceranae winter control: study of the effectiveness of different fumagillin treatments and consequences on the strength of honey bee (Hymenoptera: Apidae) colonies. Journal of Economic Entomology, 2017, 110(1): 1-5 (doi: 10.1093/jee/tow228).
  • Williams G.R., Sampson M.A., Shutler D., Rogers R.E.L. Does fumagillin control the recently detected invasive parasite Nosema ceranae in western honey bees (Apis mellifera)? Journal of In-vertebrate Pathology, 2008, 99(3): 342-344 (doi: 10.1016/j.jip.2008.04.005).
  • van den Heever J.P., Thompson T.S., Curtis J.M., Ibrahim A., Pernal S.F. Fumagillin: an over-view of recent scientific advances and their significance for apiculture. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2014, 62(13): 2728-2737 (doi: 10.1021/jf4055374).
  • van den Heever J.P., Thompson T.S., Curtis J.M., Pernal S.F. Stability of dicyclohexylamine and fumagillin in honey. Food Chemistry, 2015, 179: 152-158 (doi: 10.1016/j.foodchem.2015.01.111).
  • Huang W.-F., Solter L.F., Yau P.M., Imai B.S. Nosema ceranae escapes fumagillin control in honey bees. PLoS Pathogens, 2013, 9(3): e1003185 (doi: 10.1371/journal.ppat.1003185).
  • Tlak Gajger I., Ribarić J., Smodiš Škerl M., Vlainić J., Sikirić P. Stable gastric pentadecapeptide BPC 157 in honeybee (Apis mellifera) therapy, to control Nosema ceranae invasions in apiary conditions. Journal of Veterinary Pharmacology and Therapeutics, 2018, 41(4): 614-621 (doi: 10.1111/jvp.12509).
  • Jovanovic N.M., Glavinic U., Delic B., Vejnovic B., Aleksic N., Mladjan V., Stanimirovic Z. Plant-based supplement containing B-complex vitamins can improve bee health and increase colony performance. Preventive Veterinary Medicine, 2021, 190: 105322 (doi: 10.1016/j.prevet-med.2021.105322).
  • Pașca C., Matei I.A., Diaconeasa Z., Rotaru A., Erler S., Dezmirean D.S. Biologically active extracts from different medicinal plants tested as potential additives against bee pathogens. Anti-biotics, 2021, 10(8): 960 (doi: 10.3390/antibiotics10080960).
  • Chaimanee V., Kasem A., Nuanjohn T., Boonmee T., Siangsuepchart A., Malaithong W., Sinpoo C., Disayathanoowat T., Pettis J.S. Natural extracts as potential control agents for Nosema ceranae infection in honeybees, Apis mellifera. Journal of Invertebrate Pathology, 2021, 186: 107688 (doi: 10.1016/j.jip.2021.107688).
  • Glavinic U., Rajkovic M., Vunduk J., Vejnovic B., Stevanovic J., Milenkovic I., Stanimirovic Z. Effects of Agaricus bisporus mushroom extract on honey bees infected with Nosema ceranae. In-sects, 2021, 12(10): 915 (doi: 10.3390/insects12100915).
  • Naree S., Benbow M.E., Suwannapong G., Ellis J.D. Mitigating Nosema ceranae infection in western honey bee (Apis mellifera) workers using propolis collected from honey bee and stingless bee (Tetrigona apicalis) hives. Journal of Invertebrate Pathology, 2021, 185: 107666 (doi: 10.1016/j.jip.2021.107666).
  • Borges D., Guzmán-Novoa E., Goodwin P.H. Effects of prebiotics and probiotics on honey bees (Apis mellifera) infected with the microsporidian parasite Nosema ceranae. Microorganisms, 2021, 9(3): 481 (doi: 10.3390/microorganisms9030481).
  • Klassen S.S., VanBlyderveen W., Eccles L., Kelly P.G., Borges D., Goodwin P.H., Petukhova T., Wang Q., Guzmán-Novoa E. Nosema ceranae Infections in honey bees (Apis mellifera) treated with pre/probiotics and impacts on colonies in the field. Veterinary Sciences, 2021, 8(6): 107 (doi: 10.3390/vetsci8060107).
  • Nanetti A., Ugolini L., Cilia G., Pagnotta E., Malaguti L., Cardaio I., Matteo R., Lazzer L. Seed meals from Brassica nigra and eruca sativa control artificial Nosema ceranae infections in Apis mellifera. Microorganisms, 2021, 9(5): 949 (doi: 10.3390/microorganisms9050949).
  • Ugolini L., Cilia G., Pagnotta E., Malaguti L., Capano V., Guerra I., Zavatta L., Albertazzi S., Matteo R., Lazzeri L., Righetti L., Nanetti A. Glucosinolate bioactivation by Apis mellifera work-ers and its impact on Nosema ceranae infection at the colony level. Biomolecules, 2021, 11(11): 1657 (doi: 10.3390/biom11111657).
  • Braglia C., Alberoni D., Porrini M.P., Garrido P.M., Baffoni L., Di Gioia D. Screening of dietary ingredients against the honey bee parasite Nosema ceranae. Pathogens, 2021, 10(9): 1117 (doi: 10.3390/pathogens10091117).
  • Valizadeh P., Guzman-Novoa E., Petukhova T., Goodwin P.H. Effect of feeding chitosan or peptidoglycan on Nosema ceranae infection and gene expression related to stress and the innate immune response of honey bees (Apis mellifera). Journal of Invertebrate Pathology, 2021, 185: 107671 (doi: 10.1016/j.jip.2021.107671).
  • He N., Zhang Y., Duan X.L., Li J.H., Huang W.F., Evans J.D., DeGrandi-Hoffman G., Chen Y.P., Huang S.K. RNA Interference-mediated knockdown of genes encoding spore wall proteins confers protection against Nosema ceranae infection in the European honey bee, Apis mellifera. Microorganisms, 2021, 9(3): 505 (doi: 10.3390/microorganisms9030505).
  • Rodríguez-García C., Heerman M.C., Cook S.C., Evans J.D., DeGrandi-Hoffman G., Banmeke O., Zhang Y., Huang S., Hamilton M., Chen Y.P. Transferrin-mediated iron seques-tration suggests a novel therapeutic strategy for controlling Nosema disease in the honey bee, Apis mellifera. PLoS Pathogens, 2021, 17(2): e1009270 (doi: 10.1371/journal.ppat.1009270).
  • Huntsman E.M., Cho R.M., Kogan H.V., McNamara-Bordewick N.K., Tomko R.J.Jr., Snow J.W. Proteasome inhibition is an effective treatment strategy for microsporidia infection in honey bees. Biomolecules, 2021, 11(11): 1600 (doi: 10.3390/biom11111600).
Еще
Статья обзорная
QR-код для установки приложения SciUp Наведите камеру и скачайте бесплатное приложение SciUp