Биологически активные метаболиты Bacillus subtilis и их роль в контроле фитопатогенных микроорганизмов

Автор: Сидорова Т.М., Асатурова А.М., Хомяк А.И.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Агросистемы будущего

Статья в выпуске: 1 т.53, 2018 года.

Бесплатный доступ

Применение непатогенных почвенных бактерий, живущих в ассоциации с корнями высших растений, усиливает адаптивный потенциал хозяев, стимулирует их рост и служит перспективной альтернативой химическим пестицидам (В.К. Чеботарь с соавт., 2015). Бактерия Bacillus subtilis признана мощным инструментом биоконтроля, поскольку обладает супрессивными качествами по отношению к широкому набору фитопатогенов благодаря способности продуцировать множество вторичных метаболитов различной химической природы: циклических липопептидов, полипептидов, белков и непептидных соединений (T. Stein, 2005). Информация о структуре активных метаболитов бактерий - антагонистов фитопатогенов, а также механизмах их биологической активности способствует целенаправленному отбору штаммов для создания микробиологических препаратов. Цель настоящего обзора заключалась в сборе и систематизации данных отечественных и зарубежных исследователей о биологически активных метаболитах бактерии B. subtilis. Бактерия B. subtilis широко распространена благодаря способности формировать биопленки (A.L. McLoon с соавт., 2011). Химический состав соединений определяется ее генетическими особенностями и физико-химическими условиями окружающей среды. Циклический липопептид сурфактин проявляет антимикробную (антибактериальную, антивирусную, антигрибную) активность, вызывая лизис клетки, а также способствует снижению продукции микотоксинов микроорганизмами (M. Mohammadipour с соавт., 2009). Структура другого пептидного метаболита - ризоктицина способствует проникновению в микробную клетку и ингибированию синтеза белка (K. Kino с соавт., 2009). Бактерии B. subtilis способны продуцировать различные гидролитические ферменты, благодаря которым происходит лизис клеточной стенки фитопатогенного гриба (C.P. Quardros с соавт., 2011). Среди метаболитов, синтезируемых бактериями, важное значение имеют лантибиотики, структура которых позволяет осуществить синтез пептидогликана, что способствует формированию пор в цитоплазматической мембране (J. Parisot с соавт., 2008). Семейство поликетонов проявляет антимикробную активность благодаря способности собирать многофункциональные полипептиды в большие пестицидные комплексы. Фосфолипидный антибиотик бацилизоцин вырабатывается непосредственно после прекращения роста и перед формированием термостабильных спор, проявляет фунгицидную активность против некоторых грибов (A. Hamdache с соавт., 2011). Известны штаммы B. subtilis, которые синтезируют полиеновые антибиотики с сопряженными двойными связями, например гексаены, и ингибируют рост фитопатогенных грибов (E.B. Kudryashova с соавт., 2005). Часть почвенных микроорганизмов, в том числе некоторые штаммы B. subtilis, способны синтезировать гиббереллины и гиббериллиноподобные вещества, стимулирующие рост растений (R. Aloni с соавт., 2006). Белки, липопептиды, полисахариды и другие соединения, ассоциированные с клеточной стенкой B. subtilis, могут запускать защитный механизм растения, то есть выступать в качестве элиситоров (M. Ongena с соавт., 2007). Таким образом, исследования, направленные на изучение биологически активных метаболитов B. subtilis, обладающих свойствами биопестицидов или индукторов устойчивости растений к болезням, открывают новые перспективы для разработки экологически безопасных технологий защиты от фитопатогенов.

Еще

Биологический контроль, метаболиты, антимикробная активность, биопрепарат, фитопатогены, системная устойчивость

Короткий адрес: https://sciup.org/142213897

IDR: 142213897   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2018.1.29rus

Список литературы Биологически активные метаболиты Bacillus subtilis и их роль в контроле фитопатогенных микроорганизмов

  • Чеботарь В.К. Эндофитные бактерии как перспективный биотехнологический ресурс и их разнообразие. Сельскохозяйственная биология, 2015, 50(5): 648-654 ( ) DOI: 10.15389/agrobiology.2015.5.648rus
  • Olfa K.-F., Saoussen B.K., Mouna D., Amel K., Hayfa J.-K., Majda D.-R., Slim T. Improvement of antifungal metabolites production by Bacillus subtilis V 26 for biocontrol of tomato postharvest disease. Biol. Control, 2016, 95: 73-82 ( ) DOI: 10.1016/j.biocontrol.2016.01.005
  • Mnif I., Ghribi D. Review lipopeptides biosurfactants: mean classes and new insights for industrial, biomedical and environmental applications. Biopolymers, 2015, 104(3): 129-147 ( ) DOI: 10.1002/bip.22630
  • Lirong Y., Quana X., Xuea B., Goodwinb P.H., Lua S., Wanga J., Dua W., Wua C. Isolation and identification of Bacillus subtilis strain YB-05 and its antifungal substances showing antagonism against Gaeumannomyces graminis var. tritici. Biol. Control, 2015, 85: 52-58 ( ) DOI: 10.1016/j.biocontrol.2014.12.010
  • Ines M., Dhouha G. Lipopeptide surfactants: production, recovery and pore forming capacity. Peptides, 2015, 71: 100-112 ( ) DOI: 10.1016/j.peptides.2015.07.006
  • Боронин А.М. Ризосферные бактерии рода Pseudomonas, способствующие росту и развитию растений. Соросовский образовательный журнал, 1998, 10: 25-31.
  • Ongena M., Jacques P., Touré Y., Destain J., Jabrane A., Thonart P. Involvement of fengycin-type lipopeptides in the multifaceted biocontrol potential of Bacillus subtilis. Appl. Microbiol. Biot., 2005, 69: 29-38 ( ) DOI: 10.1007/s00253-005-1940-3
  • Timmusk S. Grantcharova N., Wagner E.G. Paenibacillus polymyxa invades plant roots and forms biofilms. Appl. Environ. Microb., 2005, 71: 7292-7300 ( ) DOI: 10.1128/AEM.71.11.7292-7300.2005
  • Сидорова Т.М., Сидоров И.А. Биохимические аспекты механизмов действия продуцентов микробиопрепаратов полифункционального типа действия. Мат. V Межд. науч.-практ. конф. «Агротехнический метод защиты растений от вредных организмов». Краснодар, 2011: 335-337.
  • Асатурова А.М., Сидорова Т.М., Сидоров И.А., Дубяга В.М., Томашевич Н.С., Жарникова М.Д., Жевнова Н.А., Хомяк А.И. Спектр антифунгальной активности перспективных штаммов-продуцентов биопрепаратов. Мат. Межд. науч.-практ. конф. «Биологическая защита растений -основа стабилизации агроэкосистем». Краснодар, 2012, вып. 7: 167-169.
  • Ongena M., Duby F., Jourdan E., Beandry T., Jadin V., Dommes J., Thonart P. Bacillus subtilis M4 decreases plant susceptibility towards fungal pathogens by increasing host resistance associated with differential gene expression. Appl. Microbiol. Biot., 2005, 67: 692-698 ( ) DOI: 10.1007/s00253-004-1741-0
  • Хомяк А. И., Асатурова А. М., Сидорова Т. М. Технология получения биофунгицидов на основе новых бактерий рода Bacillus для защиты озимой пшеницы и других сельскохозяйственных культур от экономически значимых болезней. Мат. II науч.-практ. конф. студентов, аспирантов и молодых ученых «Современные аспекты производства и переработки сельскохозяйственной продукции». Краснодар, 2016: 216-224.
  • Stein T. Bacillus subtilis antibiotics: structures, syntheses and specific functions. Micro Review. Mol. Microbiol., 2005, 56(4): 845-857 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-2958.2005.04587.x
  • Wang T., Liang Y., Wu M., Chen Z., Lin J., Yang L. Natural products from Bacillus subtilis with antimicrobial properties. Chinese J. Chem. Eng., 2015, 23(4): 744-754 ( ) DOI: 10.1016/j.cjche.2014.05.020
  • Jacques P. Surfactin and other lipopeptides from Bacillus spp. In: Biosurfactants. Microbiology monographs/G. Soberón-Chávez (ed.). Springer, Berlin, Heidelberg, 2011, V. 20 ( ) DOI: 10.1007/978-3-642-14490-5_3
  • Nagorska K., Bikowski M., Obuchowski M. Multicellular behavior and production of a wide variety of toxic substances support usage of Bacillus subtilis as a powerful biocontrol agent. Acta Biochim. Pol., 2007, 54(3): 495-508.
  • Lopez D., Fischbach M.A., Chu F., Losick R., Kolter R. Structurally diverse natural products that cause potassium leakage trigger multicellularity in Bacillus subtilis. PNAS USA, 2009, 106: 280-285 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0810940106
  • Fickers P., Guez L.-S., Damblon C., Leclérel V., Béchet M., Jacques P., Joris B. High-level biosynthesis of the anteiso-C17 isoform of the antibiotic mycosubtilin in Bacillus subtilis and characterization of its candidacidal activity. Appl. Environ. Microb., 2009, 12: 4636-4640 ( ) DOI: 10.1128/AEM.00548-09
  • Farace G., Fernandez O., Jacquens L., Coutte F., Krier F., Jacques Ph., Clément Ch., Barka E.A., Jacquard C., Dorey S. Cyclic lipopeptides from Bacillus subtilis activate distinct patterns of defense responses in grapevine. Mol. Plant Pathol., 2015, 16(2): 177-187 ( ) DOI: 10.1111/mpp.12170
  • Kino K., Kotanaka Y., Arai T., Yagasaki M. A novel L-amino acid ligase from Bacillus subtilis NBRC3134, a microorganism producing peptide -antibiotic rhizocticin. Biosci. Biotech. Bioch., 2009, 73(4): 901-907 ( ) DOI: 10.1271/bbb.80842
  • Sharma A. Rhamnolipid producing PGPR and their role in damping off disease suppression. In: Plant bacteria interactions strategies and techniques to promote plant growth/I. Ahmad, J. Pichtel, S. Haya (eds.). Wiley VCH Publications, Weinheim, 2008.
  • Jourdan E., Henry G., Duby F., Dommes J., Barthélemy J.P., Thonart P., Ongena M. Insights into the defense-related events occurring in plant cells following perception of surfactin-type lipopeptide from Bacillus subtilis. Mol. Plant Microbe In., 2009, 22: 456-468 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-22-4-0456
  • Korenblum E., de Araujo L.V., Guimarâes C.R., de Sourza L.M., Sassaki G., Abreu F., Nitschke M., Lins U., Guimarâes-Freire D.M., Barreto-Bergter E., Seldin L. Purification and characterization of a surfactin-like molecule produced by Bacillus sp. H2O-1 and its antagonistic effect against sulfate reducing bacteria. BMC Microbiol., 2012, 12(252): 1-13 ( ) DOI: 10.1186/1471-2180-12-252
  • McLoon A.L., Guttenplan S.B., Kearns D.B., Kolter R., Losick R. Tracing the domestication of a biofilmforming bacterium. J. Bacteriol., 2011, 193: 2027-2034 ( ) DOI: 10.1128/JB.01542-10
  • Chu F., Kearns D.B., McLoon A., Chai Y., Kolter R., Losick R. A novel regulatory protein governing biofilm formation in Bacillus subtilis. Mol. Microbiol., 2008, 68(5): 1117-1127 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-2958.2008.06201.x
  • Chen Y., Yan F., Chai Y., Liu H., Kolter R., Losick R., Guo J. Biocontrol of tomato wilt disease by Bacillus subtilis isolates from natural environments depends on conserved genes mediating biofilm formation. Environ. Microbiol., 2013, 15(3): 848-864 ( ) DOI: 10.1111/j.1462-2920.2012.02860.x
  • Earl A.M., Losick R., Kolter R. Ecology and genomics of Bacillus subtilis. Trends Microbiol., 2008, 16: 269-275 ( ) DOI: 10.1016/j.tim.2008.03.004
  • Branda S.S., Chu F., Kearns D.B., Losick R., Kolter R. A major protein component of the Bacillus subtilis biofilm matrix. Mol. Microbiol., 2005, 59: 1229-1238 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-2958.2005.05020.x
  • Epstein A.K., Pokroy B., Seminara A., Aizenberg J. Bacterial biofilm shows persisten resistance to liquid wetting and gas penetration. PNAS USA, 2011, 108: 995-1000 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1011033108
  • Kovács A.T., van Gestel J., Kuipers O.P. The protective layer of biofilm: a repellent function for a new class of amphiphitic proteins. Mol. Microbiol, 2012, 85(1): 8-11 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-2958.2012.08101.x
  • Abdel-Mawgoud A.M., Aboulwafa M.M., Hassouna N.A.-H. Characterization of surfactin produced by Bacillus subtilis isolates BS5. Appl. Biochem. Biotech., 2008, 150(3): 289-303 ( ) DOI: 10.1007/s12010-008-8153-z
  • Leclére V., Béchet M., Adam A., Guez J.-S., Wathelet B., Ongena M., Thonart P., Gancel F., Chollet-Imbert M., Jacques P. Mycosubtilin overproduction by Bacillus subtilis BBG100 enhances the organism’s antagonistic and biocontrol activities mycosubtilin. Appl. Environ. Microb., 2005, 71(8): 4577-4584 ( ) DOI: 10.1128/AEM.71.8.4577-4584.2005
  • Fernandes P.A.V., Arruda I.R., Santos A.F.B., Araujo A.A., Major A.M.S., Ximenes E.A. Antimicrobial activity of surfactants produces by Bacillus subtilis R14 against multidrug-resistant bacteria. Braz. J. Microbiol., 2007, 38: 704-709 ( ) DOI: 10.1590/S1517-83822007000400022
  • Shoeb E., Akhlag F., Badar U., Akhter J., Imtiaz S. Classification and industrial applications of biosurfactants. Academic Research International, 2013, 4(3): 243-252.
  • Debois D., Fernandez O., Franzil L., Jourdan E., de Brogniez A., Willems L., Clément C., Dorey S., De Pauw E., Ongena M. Plant polysaccharides initiate underground crosstalk with bacilli by inducing synthesis of the immunogenic lipopeptide surfactin. FEMS Microbiol. Rev., 2015, 10: 1758-2229 ( ) DOI: 10.1111/1758-2229.12286
  • Cawoy H., Mariutto M., Henry G., Fisher C., Vasilyeva N., Thonart P., Dommes J., Ongena M. Plant defense stimulation by natural isolates of Bacillus depends on efficient surfactin production. Mol. Plant Microbe In., 2014, 27: 87-100 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-09-13-0262-R
  • Mohammadipour M., Mousivand M., Jouzani G.S., Abbasalizadeh S. Molecular and biochemical characterization of Iranian surfactin-producing Bacillus subtilis isolates and evaluation of their biocontrol potential against Aspergillus flavus and Colletotrichum gloeosporioides. Can. J. Microbiol., 2009, 55: 395-404 ( ) DOI: 10.1139/w08-141
  • Li J., Yang Q., Zhao L., Zhang S., Wang Y., Zhao X. Purification and characterization of a novel antifungal protein from Bacillus subtilis strain B29. J. Zhejiang Univ.-Sc. B, 2009, 10(4): 264-272 ( ) DOI: 10.1631/jzus.B0820341
  • López D., Vlamakis H., Losick R., Kolter R. Cannibalism enhances biofilm development in Bacillus subtilis. Mol. Microbiol., 2009, 74: 609-618 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-2958.2009.06882.x
  • Zhong J., Zhang X., Ren Y., Yang J., Tan H., Zhou J. Optimization of Bacillus subtilis cell growth effecting jiean-peptide production in fed batch fermentation using central composite design. Electron. J. Biotechn., 2014, 17: 132-136 ( ) DOI: 10.1016/j.ejbt.2014.04.010
  • Zhang X., Zhou J., Fu W., Li Z., Zhong J., Yang J., Xiao L., Tan H. Response surface methodology used for statistical optimization of jiean-peptide production by Bacillus subtilis. Electron. J. Biotechn., 2010, 15: 0717-3458 ( ) DOI: 10.2225/vol13-issue4-fulltext-5
  • Meena K.R., Kanwar S.S. Lipopeptides as the antifungal and antibacterial agents: applications in food safety and therapeutics. BioMed Res. Int., 2014, 2015: 9 ( ) DOI: 10.1155/2015/473050
  • Willey J.M., van der Donk W.A. Lantibiotics: peptides of diverse structure and function. Annu. Rev. Microbiol., 2007, 61: 477-501 ( ) DOI: 10.1146/annurev.micro.61.080706.093501
  • Hu L.B., Shi Z.Q., Zhang T., Yang Z.M. Fengycin antibiotics isolated from B-FS 01 culture inhibit the growth of Fusarium moniliforme Sheldon ATCC38932. FEMS Microbiol. Lett., 2007, 272: 91-98 ( ) DOI: 10.1111/j.1574-6968.2007.00743.x
  • Sachdev D.P., Cameota S.S. Biosurfactants in agriculture. Appl. Microbiol. Biot., 2013, 97: 1005-1016 ( ) DOI: 10.1007/s00253-012-4641-8
  • Choudhary D.K., Johri B.N. Interactions of Bacillus spp. and plants -with special reference to induced systemic resistance (ISR). Microbiol. Res., 2008, 164: 493-513 ( ) DOI: 10.1016/j.micres.2008.08.007
  • Degering C., Eggert T., Puls M., Bongaerts J., Evers S., Maurer K.-H., Jaeger K. Optimization of protease secretion in Bacillus subtilis and Bacillus licheniformis by screening of homologous and heterologous signal peptides. Appl. Environ. Microb., 2010, 76: 6370-6376 ( ) DOI: 10.1128/AEM.01146-10
  • Borisova S.A., Circello B.T., Zhang J.K., van der Donk W.A., Metcalf W.W. Biosynthesis of rhizocticins, antifungal phosphonate oligopeptides produced by Bacillus subtilis ATCC6633. Chemistry Biology, 2010, 17: 28-37 ( ) DOI: 10.1016/j.chembiol.2009.11.017
  • Parisot J., Carey S., Breukink E., Chan W.C., Narbad A. Molecular mechanism of target recognition by subtilin, a class I lanthionine antibiotic. Antimicrob. Agents Chemother., 2008, 52: 612-618 ( ) DOI: 10.1128/AAC.00836-07
  • Al-Bahry S.N., Al-Wahaibi Y.M., Elshafie A.E., Al-Bemani A.S., Joshi S.J., Al-Makhmari H.S., Al-Sulaimani H.S. Biosurfactant production by Bacillus subtilis B20 using date molasses and its possible application in enhanced oil recovery. Int. Biodeter. Biodegr., 2013, 81: 141-146 ( ) DOI: 10.1016/j.ibiod.2012.01.006
  • Fickers P. Antibiotic compounds from so Bacillus: why are they amazing? American Journal of Biochemistry and Biotechnology, 2012, 8(1): 38-43 ( ) DOI: 10.3844/ajbbsp.2012.38.43
  • Chebotar’ V.K., Makarova N.M., Shaposhnikov A.I., Kravchenko L.V. Antifungal and phytostimulating characteristics of Bacillus subtilis Ch-13 rhizospheric strain, producer biopreparations. Appl. Biochem. Microbiol., 2009, 45(4): 419-423 ( ) DOI: 10.1134/s0003683809040127
  • van Loon L.C. Plant responses to plant growth promoting rhizobacteria. Eur. J. Plant Pathol., 2007, 119: 243-254 ( ) DOI: 10.1007/s10658-007-9165-1
  • Quardros C.P., Teixeira Duarte M.C., Pastore G.M. Biological activities of a mixture of biosurfactant from Bacillus subtilis and alkaline lipase from Fusarium oxysporum. Braz. J. Microbiol., 2011, 42: 354-361 ( ) DOI: 10.1590/s1517-83822011000100045
  • Kino K., Kotanaka Y., Arai T., Yagasaki M. A novel L-amino acid ligase from Bacillus subtilis NBRC3134, a microorganism producing peptide-antibiotic rhizocticin. Biosci. Biotech. Bioch., 2009, 73(4): 901-907 ( ) DOI: 10.1271/bbb.80842
  • Deleu M., Paquot M., Nylander T. Fengycin interaction with lipid monolayers at the air-aqueous interface -implications for the effect of fengycin on biological membranes. J. Colloid Interf. Sci., 2005, 283: 358-365 ( ) DOI: 10.1016/j.jcis.2004.09.036
  • Linares J.F., Gustafsson I., Baquero F., Martinez J.L. Antibiotics as intermicrobial signaling agents instead of weapons. PNAS USA, 2006, 103: 19484-19489 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0608949103
  • Hamdache A., Lamarti A., Aleu J., Collado I.G. Non-peptide metabolites from the genus Bacillus. J. Nat. Prod., 2011, 74(4): 893-899 ( ) DOI: 10.1021/np100853e
  • Alaa R.K., alden Sanaa B. Antimicrobial effect of phospholipid produced from Bacillus subtilis. World Journal of Experimental Biosciences, 2014, 2(2): 59-63.
  • Kudryashova E.B., Vinokurova N.G., Ariskina E.V. Bacillus subtilis and phenotypically similar strains producing hexaene antibiotics. Appl. Biochem. Microbiol., 2005, 41(5): 486-489 ( ) DOI: 10.1007/s10438-005-0087-4
  • Aloni R., Aloni E., Langhans M., Ullrich C.I. Role of cytokinin and auxin in shaping root architecture: regulating vascular differentiation, lateral root initiation, root apical dominance and root gravitropism. Annals of Botany, 2006, 97: 883-893 ( ) DOI: 10.1093/aob/mcl027
  • Yarullina L.G., Kasimova R.I., Ibragimov R.I., Akhatova A.R., Umarov I.A., Maksimov I.V. Qualitative and quantitative changes of potato tuber proteome under the influence of signal molecules and infection with Phytophthora infestans. Appl. Biochem. Microbiol., 2016, 52(1): 71-78 ( ) DOI: 10.1134/S0003683816010154
  • Vandeputte O., Öden S., Mol A., Vereecke D., Goethals K., El Jaziri M., Prinsen E. Biosynthesis of auxin by the Gram-positive phytopathogen Rhodococcus faseians is controlled by compounds specific to infected plant tissues. Appl. Environ. Microb., 2005, 71(3): 1169-1177 ( ) DOI: 10.1128/AEM.71.3.1169-1177.2005
  • Gordillo A., Maldonado M.C. Purification of peptides from Bacillus strains with biological activity. Chromatography and Its Applications, 2012, 11: 201-225.
  • Dyakov Yu.T., Ozeretskovskaya O.L. Vertical pathosystem: Resistance genes and their products. Immune response. In: Comprehensive and molecular phytopathology/Yu.T. Dyakov, V.G. Dzhavakhiya, T. Korpela (eds.). Elsevier, Amsterdam, 2007: 181-215 ( ) DOI: 10.1016/B978-044452132-3/50011-0
  • Ongena M., Jourdan E., Adam A., Paquot M., Brans A., Joris B., Arpigny J.L., Thonart P. Surfactin and fengycin lipopeptides of Bacillus subtilis as elicitors of induced systemic resistance in plants. Environ. Microbiol., 2007, 9: 1084-1090 ( ) DOI: 10.1111/j.1462-2920.2006.01202.x
  • Jordan E., Henry G., Duby F., Dommes J., Barthélemy J.P., Thonart P., Ongena M. Insights into defense-related events occurring in plant cells following perception of surfactin-type lipopeptide from Bacillus subtilis. Mol. Plant Microbe In., 2009, 22: 456-468 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-22-4-0456
Еще
Статья обзорная