Материалы к гельминтофауне прудовой лягушки Pelophylax lessonae (Camerano, 1882) в г. Тольятти (Самарская область)

– крайне недостаточно. Известны лишь отдельные работы в г. Горький (ныне Нижний Новгород) [8-10], Казань [18, 19] и Самара [30].

Данная работа продолжает серию публикаций, посвященных изучению гельминтофа-уны амфибий урбанизированных территорий Самарской области [28-36]. Первые данные без обсуждения и анализа были представлены в сводках А.И. Файзулина с соавт. «Амфибии Самарской области» [26] и А.А. Кириллова с соавт. «Паразиты позвоночных животных Самарской области» [6]. Цель исследования – характеристика состава и структуры гельминтофауны прудовой лягушки в популяциях, населяющих водоемы г. Тольятти и окрестностей.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Материал для исследования собран в 2005, 2009-2011 и 2014 гг. из четырех водоемов г. Тольятти и окрестностей: 1) пр. Трехозёрные (оз. Быково); 2) оз. Малое Васильевское; 3) оз. Большое Васильевское; 4) оз. Карасёвы. Ниже приводим краткую характеристику выбранных локалитетов:

• 1.    Пруды «Трехозёрные» – бывшие водоемы в промышленной зоне г. Тольятти (Автозаводский р-н) близ КВЦ ПАО «АвтоВАЗ» (N:53.548/E:49.210). Были образованы в результате разделения дамбами на три части оз. Быково; окружены заброшенными сельхозугодиями (полями орошения). Для заполнения использовалась вода из магистрального оросительного канала условно-чистых вод ООО «Тольяттикаучук», после прекращения эксплуатации которого пруды пересохли.

• 2.    Озеро «Малое Васильевское» – небольшой водоем в окрестностях с. Васильевка Ставропольского р-на области (N:53.530/E:49.520). Примыкает к Обводному шоссе, опоясывающему промышленную зону г. Тольятти с севера. Подвержено рекреационной нагрузке и загрязнению ливневыми стоками.

• 3.    Озеро «Большое Васильевское» – крупный водоем к востоку от с. Васильевка Ставропольского р-на области (N:53.547/E:49.547). С северо-запада частично окружено малоэтажной сельской и дачной застройкой; граничит с промышленной зоной Центрального района г. Тольятти. Испытывает интенсивную рекреационную нагрузку.

• 4.    Озера «Карасёвы» – цепь водоемов в окрестностях с. Верхний Сускан Ставропольского р-на области (N:53.814/E:49.315). Окружены сельхозугодиями, используются для орошения и рекреации (рыбная ловля). Отсутствие застройки и относительно слабая рекреационная нагрузка позволяет отнести данный комплекс водоемов к контрольным по степени урбанизации территории.

Всего методом полного гельминтологического вскрытия [15] исследовано 95 экз. прудовых лягушек. Сбор, фиксация и камеральная обработка материала выполнялись общепринятыми методами [1]. Для определения гельминтов использовали сводки К.М. Рыжикова с соавт. [12] и В.Е. Сударикова с соавт. [25]. В анализе зараженности приводятся значения экстенсивности (ЭИ, %), интенсивности (ИИ, min-max, экз.) инвазии, индекса обилия (ИО, экз.) паразитов. Статистическая обработка математических данных проводилась в пакетах программ Microsoft Excel.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Всего у прудовой лягушки в водоемах г. Тольятти и окрестностей зарегистрировано 24 вида гельминтов, относящихся к 21 роду, 14 семействам, 6 отрядам и 2 классам: Trematoda – 20 (включая 1 вид на стадии мезо- и 9 – метацер-карий) и Nematoda – 4. Впервые для данного хозяина в ареале Волжского бассейна и России указываются 4 вида гельминтов: трематоды Codonocephalus urnigerus (Rudolphi, 1819), mtc., Neodiplostomum spathoides Dubois, 1937, mtc., Pharyngostomum cordatum (Diesing, 1850), mtc. и нематода Icosiella neglecta (Diesing, 1851). Приводим систематический список видов гельминтов и таблицу со значениями показателей инвазии (табл. 1):

TREMATODA: Gorgodera pagenstecheri Sinitzin, 1905, Halipegus ovocaudatus (Vulpian, 1859), Pneumonoeces variegatus (Rudolphi, 1819), Pneumonoeces asper (Looss, 1899), Skrjabinoeces similis (Looss, 1899), Prosotocus confusus (Looss,

1894), Pleurogenes claviger (Rudolphi, 1819), Opisthioglyphe ranae (Frölich, 1791), Pleurogenoides medians (Olsson, 1876), Diplodiscus subclavatus (Pallas, 1760), Paralepoderma cloacicola (Lühe, 1909), mtc., Encyclometra colubrimurorum (Rudolphi, 1819), mtc., Strigea strigis (Schrank, 1788), mtc., Strigea sphaerula (Rudolphi, 1803), mtc., Strigea falconis Szidat, 1928, mtc., N. spathoides , mtc., C. urnigerus , mtc., Tylodelphys excavata (Rudolphi, 1803), mtc., Ph. cordatum , mtc., Alaria alata (Goeze, 1782), msc.;

NEMATODA: Rhabdias bufonis (Schrank, 1788), Oswaldocruzia fi liformis (Goeze, 1782), Cosmocerca ornata (Dujardin, 1845), I. neglecta .

Отметим, что 19 видов гельминтов являются широко специфичными, полигостальными паразитами бесхвостых амфибий и 5 – специфичными, олигогостальными для хозяев семейства Ranidae. Узко специфичных моногостальных паразитов данного хозяина не обнаружено. В составе гельминтов 13 видов паразитируют на взрослой стадии и используют лягушек в качестве облигатных окончательных хозяев. Другие 10 видов трематод встречаются только на личиночной стадии, поэтому амфибии для них служат вставочными (мезоцеркарными), дополнительными (метацеркарными) и/или резервуарными (па-ратеническими) хозяевами. Еще 1 вид трематод ( O. ranae ) совмещает разные стадии развития в одной особи или особях разного возраста и определяет роль земноводных как амфиксенических и даже – постциклических хозяев.

Все виды гельминтов выделяются в три экологические группы в зависимости от способа поступления и специфики цикла развития. Первая и многочисленная (10 видов) – это группа, циркулирующих по трофическим связям, взрослых стадий (марит) трематод (автогенные биогельминты). Из них H. ovocaudatus локализуется в ротовой полости; G. pagenstecheri – в мочевом пузыре; P. variegatus, P. asper и S. similis – в легких; P. confusus, P. claviger , O. ranae и P. medians в тонком кишечнике; D. subclavatus – в прямой кишке. Маритами трематод амфибии заражаются, употребляя в пищу их дополнительных (метацеркарных) хозяев – водных беспозвоночных (насекомые, моллюски, ракообразные), реже – позвоночных (молодь земноводных). Для H. ovocaudatus , G. pagenstecheri , P. asper и S. similis таковыми являются личинки стрекоз [2, 11, 39, 42]; для P. variegatus – двукрылых [17]. Виды P. claviger , P. medians и P. confusus передаются через личинок жуков, ручейников, поденок, вислокрылок, равноногих рачков и бокоплавов [27, 38, 40]. Инвазия видом O. ranae связана с потреблением моллюсков семейства Lymnaeidae и каннибализмом [3]. Трематодой D. subclavatus лягушки заражаются, случайно заглатывая ин-цистированных в воде адолескариев [16]. Наи-

Таблица 1. Гельминты прудовой лягушки Pelophylax lessonae в г. Тольятти и окрестностях

га га CD и га а га ^ га о

1

1

to о о чО СО СЧ]

04 о о га?

04 О co r r^ co'

04 о о co'

raq О СО 40 со СЧ]' со

S raq to 04 to

04 Ср О о о 40

to со о г? ^ to

04 О о 8^

40 О о

о о

1

о со о о? СЧ] со'

1

40 о to' о со to

04 40 О 25г to Й

04 ^ О to

1

to о 04

40 О о S 40 со сч

О ^ to

00 ^

оо

to

to

Ф о и га Ф га г: 2 и га со И со О

tO СЧ] to 04

^ О га? ^ to о

00 tO C? to 04 to

to о о ■5 to

to со 40 о to 04

о raq

о о to сч] to СО 3

to о о ■5 to

сч] О § ■5 to

о to с^ о 04 40

^t о to о 04 40

о 2^ со ^ со'

СЧ] о to о 04 40

to"

сч]

04 СЧ]

Ф о и га CD га г: 2 и га m 5 со' о

to чО о га? СЧ]

о о ЧО

чО ^ О га? О rai

04 o' op co to

04 о га? о rai

raq 40 ■5 04 со'

^ 00 to raq СО ЬО ЧО СЧ]

О<1 о 40* to

о to о

40 О © 40 ^

О<1 о ЧО 04

со 40 о to СЧ]

о о 40

to"

^

сч]

04

си га а CD СО О X CD а н 3 К

о 40 чо'

О S to to СО

to to cq o^ о о

04 co 40 6 40 40

raq о о о raq

ьо to о га? с^ 40 40*

to' to to to со'

со о о to to 00

О<1 04 сч 40 04

04

rD

сч]

СЧ]

га К га г: CD

газ СМ DO 3 а- 3 <м 33 & 8

DO з 3 33 3 з о о Do <м

DO 3 3 DO <М <М О 3 о Е <м 3 СХ,

8 DO 3 DO <М О 3 о E 3 <м 3

•52 E DO DO О з .3

Do 3 Do ^ о DO 3 о о Do о

8 *> ,3 Do <м 3 3 си в;

см 3 3 3 <м газ 2 •52 8

Do 3 .з <м Е 8 зз 'о 3 3 <м в;

DO 3 3 ,3 3 Do Do 3 .DO ”3 5

*8 3 3 Е 33 о 3. <м *3

Е е" 3 о 3 Е ,3 *8 3 Е ,2 3 bq

Ё DO 3 <м й

Е *3 <м 3 газ 3 DO 3 <м й

Ё ,мГ 3 ^ 3 <м й

Е 8 ГЕ 'о 3 3 do Е 3 Е о DO 2 *3 ”3 о

Ё Do' 3 .^Р 3 3 DO 2 *3 3 3 <м О 3 о 33 о и

Е Е 3 3 8 3 ,3 ”3 2

Е Е~ 3 3 33 о Е 3 Е о DO I3 3

Е Е Е Е •Е

•Е *Е 3 3 Do .з Е 3 3 3 С<

.^ Е 3 "1 о S Е 8

3 3 3 о 3 о Е DO 8

3 <м 3 2 2 о

о и m

С Q О Н С щ Bi н

с Q О ^ 2 щ Z

га га § 5 CL, О и 3 св

Примечание: перед скобками - экстенсивность инвазии (ЭИ, %); в скобках - интенсивность инвазии (ИИ, min-max, экз.); за скобками - индекс обилия (ИО, экз.); после косой черты - количество видов гельминтов на личиночной стадии.

высшими показателями инвазии отличаются виды O. ranae (93.10-16.67%; 24.51-0.33 экз.), P. variegatus (79.31-42.11%; 5.17-0.63 экз.) и S. similis (75.00-5.71%; 2.33-0.09 экз.); ниже зараженность P. confusus (66.67-8.57%; 9.17-0.79 экз.), D. subclavatus (60.00%; 1.91 экз.) и P. medians (58.3311.43%; 23.84-1.10 экз.). Находки остальных видов трематод редки, а экстенсивность заражения ими лягушек не превышает 30% (табл. 1).

Сопоставима с первой по числу видов (10) группа личиночных стадий (мезо- и метацер-карий) трематод (аллогенные биогельминты), локализующихся в полости тела, на стенках внутренних органов, в брыжейках, мускулатуре и мозге земноводных. Заражение ими протекает двумя путями: для одних видов связано с потреблением вставочных, дополнительных и/ или резервуарных хозяев нижележащего трофического уровня; для других – есть следствие перорального или перкутанного проникновения церкарий. Окончательными хозяевами трематод P. cloacicola и E. colubrimurorum являются ужи, изредка – гадюки [4, 37]; S. strigis – совы [22]; S. sphaerula – врановые [22]; S. falconis и N. spathoides – соколообразные [22, 23]; C. urnigerus и T. excavata – околоводные голенастые птицы [23, 43]; Ph. cordatum и A. alata – псовые млекопитающие [21, 24]. Зараженность прудовых лягушек личиночными стадиями трематод в разных популяциях различается, а встречаемость – спорадическая. Наибольших значений инвазии достигают такие виды, как T. excavata , mtc. (71.43%; 53.06 экз.) и P. cloacicola , mtc. (44.83-37.14%; 3.000.83 экз.) (табл. 1).

Вероятно, к последней группе гельминтов следует отнести и бионематоду I. neglecta , развитие которой протекает со сменой хозяев. Инвазионные личинки паразита после гибели промежуточных хозяев – мокрецов – попадают в воду, откуда перкутанно проникают в организм земноводных с последующей локализацией в тканях горла, языка и фасциях мускулатуры [20]. Для данного вида характерна сравнительно невысокая экстенсивность инвазии (11.43%; 0.17 экз.) среди нематод исследуемого хозяина (табл. 1).

Самая малочисленная (3 вида) группа половозрелых стадий нематод (автогенные геогельминты), инвазия которыми носит случайный характер и совершается в течение всего периода активности амфибий. Заражение видом Rh. bufonis осуществляется при перкутанном проникновении из почвы инвазионных личинок, мигрирующих в легкие хозяина [41]; либо через резервуарных хозяев – олигохет, моллюсков [13]. Нематоды O. fi liformis и C. ornata являются паразитами кишечника, куда попадают путем перорального переноса при контакте хозяина с инвазионными личинками на суше или в воде, соответственно [5, 14]. Зараженность прудовой лягушки геонематодами сильно различается: от стабильно низкой (2.86-6.90%; 0.05-0.21 экз.) у C. ornata до достигающей максимума (14.29-91.67%; 0.31-2.92 экз.) у O. fi liformis (табл. 1). Последнее является следствием активных сухопутных миграций амфибии в поисках пищи или подходящего водоема, что благоприятствует контакту с инвазионными личинками нематод на суше.

Проведем анализ состава гельминтофауны прудовой лягушки из отдельных популяций г. Тольятти. Наибольшее видовое разнообразие гельминтов зарегистрировано у земноводных из Карасевых озер (18 видов); меньше найдено в Большом и Малом Васильевских озерах (по 13); минимум – в Трехозерных прудах (9). Из обнаруженных 24 видов только 5 отмечаются во всех четырех локалитетах (100% встречаемости) и представляют «ядро» гельминтофауны хозяина: трематоды P. confusus , P. claviger , O. ranae , P. medians и нематода O. fi liformis . Еще 4 вида гельминтов ( P. asper , S. similis , S. strigis , mtc., C. ornata ) найдены в трех и 6 ( P. variegatus , P. cloacicola , E. colubrimurorum , mtc., S. sphaerula , mtc., N. spathoides , mtc., C. urnigerus , mtc.) в двух выборках. Остальная часть видов встречались локально лишь в одной из выборок амфибий (табл. 1).

Анализ структуры гельминтофауны прудовой лягушки показал стабильное число видов взрослых стадий (марит) трематод (7-7-6-7 видов) и геонематод (2-2-2-2) в разных популяциях г. Тольятти и окрестностей. С личиночными стадиями гельминтов (трематод) наблюдается обратная ситуация. Отмечается их отсутствие у амфибий в Трехозерных прудах (-), наличие в Малом (4) и Большом (5) Васильевских озерах, и максимум (8) – в наиболее удаленных от города Карасевых озерах (табл. 1).

Выявленные различия носят, как правило, биотопический характер и зависят от разнообразия условий обитания земноводных в том или ином биотопе, каждый из которых характеризуется собственным, исторически сложившимся комплексом абиотических (тип местности, характер водоемов) и биотических (состав флоры и фауны, добычи и хищников) факторов. С другой стороны, они могут быть связаны как с уровнем антропогенного воздействия на место обитания, так и разницей в объемах выборок амфибий.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Состав гельминтов прудовой лягушки в г. Тольятти и окрестностях типичен для средней полосы России, варьирует по количеству видов (9-18) в отдельных популяциях хозяина и более чем на 80% сформирован трематодами (20 видов). Последние в равной степени представлены, как взрослыми (мариты), так и личиночными (мезо- и метацеркарии) стадиями.

Причина этого – полуводный образ жизни и питание водными беспозвоночными. Мариты трематод (автогенные биогельминты) доминируют в структуре гельминтофауны всех популяций хозяина, а зараженность многими из них не высока. Это связано с узкой биотопической специализацией амфибии, населяющей лесные или близкие к лесу водоемы, не отличающихся разнообразием биоты. С другой стороны, отдельные виды трематод ( O. ranae , P. variegatus , S. similis ) в таких условиях встречаются чаще и играют роль обычных (фоновых) паразитов прудовой лягушки.

Нематоды (4 вида), в основном, из группы геонематод (автогенные геогельминты); паразитируют на взрослых стадиях и охватывают менее 20% состава гельминтов (стабильное меньшинство). Единичные виды ( O. fi liformis ) имеют широкое распространение в популяциях хозяина, достигают высоких значений показателей инвазии и становясь фоновыми паразитами прудовой лягушки. Данное обстоятельство – результат совпадения особенностей жизненного цикла паразита (наличия почвенных инвазионных личинок) с одной стороны, а также пи-щедобывательного поведения и миграционных инстинктов хозяина (частого или длительного посещения амфибиями суши) – с другой.

Характерная черта гельминтофауны прудовой лягушки в окрестностях г. Тольятти – значительное число (10) видов гельминтов (трематод) в личиночной стадии (аллогенные биогельминты), встречаемость и зараженность которыми возрастает по мере удаления от города. Это свидетельствует о ее широком участии в циркуляции паразитов их окончательных хозяев – ужей, сов, врановых, дневных хищных и околоводных голенастых птиц, псовых млекопитающих. С другой стороны, очевидна потенциальная способность данного вида амфибий к передаче мезо- и метацеркарий трематод также и их резервуарным хозяевам (озерная лягушка, гадюки, болотная черепаха, утки и чайки, грызуны, насекомоядные и куньи млекопитающие, кабан). Все это указывает на важное значение прудовой лягушки как ценного пищевого объекта в рационе хищников вышестоящего трофического уровня в биоценозах Волжского бассейна.

Гельминты прудовой лягушки, способной обитать в условиях антропогенного пресса, являются удобным модельным объектом для целей биологической индикации. Данные о составе и структуре гельминтофауны амфибии, степени инвазии их отдельными видами гельминтов можно использовать в целях биологического мониторинга экологического состояния и уровня загрязнения естественных, антропогенно трансформированных и искусственных око-ловодных биоценозов и урбоценозов.