Молекулярно-генетические и гормональные механизмы ветвления корневых систем

Молекулярно-генетические и гормональные механизмы ветвления корневых систем

Автор: Ильина Е.Л., Кирюшкин А.С., Цыганов В.Е., Pawlowski K., Демченко К.Н.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Агросистемы будущего

Статья в выпуске: 5 т.52, 2017 года.

Бесплатный доступ

Важнейшая функция корня любого наземного растения - обеспечение минерального питания в гетерогенной среде с неравномерным распределением питательных веществ. Необходимость компенсации этой неравномерности приводит к ветвлению корня и формированию корневой системы. Типы корневых систем отражают различные стратегии выживания наземных сосудистых растений (L. Kutschera с соавт., 1997). Исследования молекулярно-генетических и физиологических механизмов инициации бокового корня проводятся в основном на модельном объекте Arabidopsis thaliana (J.G. Dubrovsky с соавт., 2001; B. Parizot с соавт., 2012; J.G. Dubrovsky с соавт., 2017). В последнее время в изучение ветвления корня вовлекаются важные сельскохозяйственные культуры (злаки, крестоцветные, бахчевые культуры, гречиха и др.). Полученные результаты позволяют выявить хозяйственно значимые признаки корневых систем и использовать их в селекционном процессе. В нашем обзоре представлен анализ современных данных о клеточных, молекулярно-генетических и физиологических механизмах инициации и формирования боковых корней. Фитогормон ауксин выполняет множественные функции при инициации бокового корня (Y. Du с соавт., 2017). Он участвует в начальных этапах формирования компетенции клеток перицикла к первым делениям, в образовании примордия, а также обеспечивает его успешное продвижение наружу через кору материнского корня. Образование бокового корня начинается с осцилляции концентрации ауксина в базальной части меристемы материнского корня и формирования в некоторых клетках его центрального цилиндра максимума клеточного ответа на ауксин (I. De Smet с соавт., 2007; K.H. ten Tusscher с соавт., 2017). Следующий этап - специализация клеток-осно-вательниц (founder cells) в перицикле и образование точки ветвления (prebranch site) (M.A. Mo-reno-Risueno с соавт., 2010). Мы рассматриваем начальные этапы детерминации клеток перицикла, приводящие к образованию бокового корня, механизмы регуляции пролиферации клеток перицикла и окружающих тканей, положение места инициации боковых корней вдоль оси материнского корня, а также гормональные факторы и их мишени, осуществляющие последовательную программу развития бокового корня. Приводятся данные о роли ауксина в этом процессе, а также о механизмах передачи гормонального сигнала на молекулярные мишени, обеспечивающие закладку боковых корней. Ключевыми факторами, участвующими в образовании локальной компетенции клеток перицикла к инициации примордия бокового корня, служат транскрипционный фактор GATA23 (B. De Rybel с соавт., 2010) и мембранно-ассоциированный киназный регулятор MAKR4 (W. Xuan с соавт., 2015). Особое внимание уделяется роли тканей корня, окружающих перицикл, в регуляции начальных этапов пролиферации клеток при инициации бокового корня. Однако среди цветковых растений имеются семейства, у которых инициация и развитие примордия бокового корня происходит непосредственно в меристеме родительского корня (И.Г. Дубровский, 1986, 1987; K.N. Demchenko с соавт., 2001; E.L. Ilina с соавт., 2012). Мы впервые приводим данные о ключевой роли ауксина на начальных этапах инициации бокового корня у таких растений, в частности у тыквенных ( Cucurbitаceae ). Также обсуждаются механизмы, позволяющие некоторым видам создавать обширную корневую систему в кратчайшие сроки после прорастания. Рассматриваются возможные эволюционные механизмы определения места инициации бокового корня у цветковых растений.

Еще

Ауксин, ветвление корня, инициация бокового корня, меристема, пролиферация клеток, развитие корня, транскрипционные факторы

Короткий адрес: https://sciup.org/142213847

IDR: 142213847   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2017.5.856rus

Список литературы Молекулярно-генетические и гормональные механизмы ветвления корневых систем

  • Kell D.B. Breeding crop plants with deep roots: their role in sustainable carbon, nutrient and water sequestration. Ann. Bot., 2011, 108(3): 407-418 ( ) DOI: 10.1093/aob/mcr175
  • Hufnagel B., de Sousa S.M., Assis L. et al. Duplicate and conquer: Multiple homologs of PHOSPHORUS-STARVATION TOLERANCE1 enhance phosphorus acquisition and sorghum performance on low-phosphorus soils. Plant Physiol., 2014, 166(2): 659-677 ( ) DOI: 10.1104/pp.114.243949
  • Narayanan S., Mohan A., Gill K.S., Prasad P.V.V. Variability of root traits in spring wheat germplasm. PLoS ONE, 2014, 9(6): e100317 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0100317
  • Uga Y., Sugimoto K., Ogawa S., Rane J., Ishitani M., Hara N., Kitomi Y., Inukai Y., Ono K., Kanno N., Inoue H., Takehisa H., Motoyama R., Nagamura Y., Wu J., Matsumoto T., Takai T., Okuno K., Yano M. Control of root system architecture by DEEPER ROOTING 1 increases rice yield under drought conditions. Nat. Genet., 2013, 45(9): 1097-1102 ( ) DOI: 10.1038/ng.2725
  • Meister R., Rajani M.S., Ruzicka D., Schachtman D.P. Challenges of modifying root traits in crops for agriculture. Trends Plant Sci., 2014, 19(12): 779-788 ( ) DOI: 10.1016/j.tplants.2014.08.005
  • Bao Y., Aggarwal P., Robbins N.E., Sturrock C.J., Thompson M.C., Tan H.Q., Tham C., Duan L., Rodriguez P.L., Vernoux T., Mooney S.J., Bennett M.J., Dinneny J.R. Plant roots use a patterning mechanism to position lateral root branches toward available water. PNAS, 2014, 111(25): 9319-9324 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1400966111
  • Tikhonovich I.A., Provorov N.A. Microbiology is the basis of sustainable agriculture: an opinion. Ann. Appl. Biol., 2011, 159(2): 155-168 ( ) DOI: 10.1111/j.1744-7348.2011.00489.x
  • Pawlowski K., Demchenko K.N. The diversity of actinorhizal symbiosis. Protoplasma, 2012, 249(4): 967-979 ( ) DOI: 10.1007/s00709-012-0388-4
  • Kano M., Inukai Y., Kitano H., Yamauchi A. Root plasticity as the key root trait for adaptation to various intensities of drought stress in rice. Plant Soil, 2011, 342(1-2): 117-128 ( ) DOI: 10.1007/s11104-010-0675-9
  • Grossman J.D., Rice K.J. Evolution of root plasticity responses to variation in soil nutrient distribution and concentration. Evolutionary Applications, 2012, 5(8): 850-857 ( ) DOI: 10.1111/j.1752-4571.2012.00263.x
  • Lynch J. Root architecture and plant productivity. Plant Physiol., 1995, 109(1): 7-13 ( ) DOI: 10.1104/pp.109.1.7
  • Zhu J., Kaeppler S., Lynch J. Mapping of QTL controlling root hair length in maize (Zea mays L.) under phosphorus deficiency. Plant Soil, 2005, 270(1): 299-310 ( ) DOI: 10.1007/s11104-004-1697-y
  • Kamoshita A., Zhang J., Siopongco J., Sarkarung S., Nguyen H.T., Wade L.J. Effects of phenotyping environment on identification of quantitative trait loci for rice root morphology under anaerobic conditions. Crop Sci., 2002, 42(1): 255-265 ( ) DOI: 10.2135/cropsci2002.2550
  • Malamy J.E., Benfey P.N. Organization and cell differentiation in lateral roots of Arabidopsis thaliana. Development, 1997, 124(1): 33-44.
  • Yadav S.R., Bishopp A., Helariutta Y. Plant development: early events in lateral root initiation. Current Biology, 2010, 20(19): R843-R845 ( ) DOI: 10.1016/j.cub.2010.09.010
  • Dolan L., Janmaat K., Willemsen V., Linstead P., Poethig S., Roberts K., Scheres B. Cellular organisation of the Arabidopsis thaliana root. Development, 1993, 119(1): 71-84.
  • Иванов В.Б. Клеточные основы роста растений. М., 1974.
  • Демченко Н.П. Митотический и эндоредупликационный циклы в развитии линии клеток метаксилемы корня пшеницы. Цитология, 1984, 26(4): 382-391.
  • Parizot B., Laplaze L., Ricaud L., Boucheron-Dubuisson E., Bayle V., Bonke M., De Smet I., Poethig S.R., Helariutta Y., Haseloff J., Chriqui D., Beeckman T., Nussaume L. Diarch symmetry of the vascular bundle in Arabidopsis root encompasses the pericycle and is reflected in distich lateral root initiation. Plant Physiol., 2008, 146(1): 140-148 ( ) DOI: 10.1104/pp.107.107870
  • Peret B., Larrieu A., Bennett M.J. Lateral root emergence: a difficult birth. J. Exp. Bot., 2009, 60(13): 3637-3643 ( ) DOI: 10.1093/jxb/erp232
  • Casimiro I., Marchant A., Bhalerao R.P., Beeckman T., Dhooge S., Swarup R., Graham N., Inze D., Sandberg G., Casero P.J., Bennett M. Auxin transport promotes Arabidopsis lateral root initiation. Plant Cell, 2001, 13(4): 843-852 ( ) DOI: 10.1105/tpc.13.4.843
  • Beemster G.T.S., Fiorani F., Inze D. Cell cycle: the key to plant growth control? Trends Plant Sci., 2003, 8(4): 154-158 ( ) DOI: 10.1016/S1360-1385(03)00046-3
  • De Smet I., Tetsumura T., De Rybel B., Frey N.F.d., Laplaze L., Casimiro I., Swarup R., Naudts M., Vanneste S., Audenaert D., Inze D., Bennett M.J., Beeckman T. Auxin-dependent regulation of lateral root positioning in the basal meristem of Arabidopsis. Development, 2007, 134(4): 681-690 ( ) DOI: 10.1242/dev.02753
  • ten Tusscher K.H., Laskowski M. Periodic lateral root priming, what makes it tick. The Plant Cell, 2017 ( ) DOI: 10.1105/tpc.16.00638
  • Overvoorde P., Fukaki H., Beeckman T. Auxin control of root development. Cold Spring Harbor Perspectives in Biology, 2010, 2(6): 2:a001537 ( ) DOI: 10.1101/cshperspect.a001537
  • Parizot B., Beeckman T. Genomics of root development. In: Root genomics and soil interactions/M. Crespi (ed.). Blackwell Publishing Ltd., Oxford, UK, 2012: 3-28 ( ) DOI: 10.1002/9781118447093.ch1
  • Dubrovsky J.G., Sauer M., Napsucialy-Mendivil S., Ivanchenko M.G., Friml J., Shishkova S., Celenza J., Benkova E. Auxin acts as a local morphogenetic trigger to specify lateral root founder cells. PNAS, 2008, 105(25): 8790-8794 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0712307105
  • Du Y., Scheres B. Lateral root formation and the multiple roles of auxin. Journal of Experimental Botany, 2017 ( ) DOI: 10.1093/jxb/erx223
  • Tiwari S.B., Wang X.-J., Hagen G., Guilfoyle T.J. AUX/IAA proteins are active repressors, and their stability and activity are modulated by auxin. The Plant Cell, 2001, 13(12): 2809-2822 ( ) DOI: 10.1105/tpc.010289
  • Dharmasiri N., Dharmasiri S., Estelle M. The F-box protein TIR1 is an auxin receptor. Nature, 2005, 435(7041): 441-445 ( ) DOI: 10.1038/nature03543
  • Mockaitis K., Estelle M. Auxin receptors and plant development: A new signaling para-digm. Ann. Rev. Cell Dev. Biol., 2008, 24(1): 55-80 (doi: 10.1146/annurev.cellbio.23.090506.123214).
  • Hamann T., Benkova E., Baurle I., Kientz M., Jurgens G. The Arabidopsis BODENLOS gene encodes an auxin response protein inhibiting MONOPTEROS-mediated embryo patterning. Genes and Development, 2002, 16: 1610-1615 ( ) DOI: 10.1101/gad.229402
  • Moreno-Risueno M.A., Van Norman J.M., Moreno A., Zhang J., Ahnert S.E., Benfey P.N. Oscillating gene expression determines competence for periodic Arabidopsis root branching. Science, 2010, 329(5997): 1306-1311 ( ) DOI: 10.1126/science.1191937
  • Rogg L.E., Lasswell J., Bartel B. A gain-of-function mutation in IAA28 suppresses lateral root development. Plant Cell, 2001, 13(3): 465-480 ( ) DOI: 10.1105/tpc.13.3.465
  • Brady S.M., Orlando D.A., Lee J.-Y., Wang J.Y., Koch J., Dinneny J.R., Mace D., Ohler U., Benfey P.N. A high-resolution root spatiotemporal map reveals dominant expression patterns. Science, 2007, 318(5851): 801-806 ( ) DOI: 10.1126/science.1146265
  • De Rybel B., Vassileva V., Parizot B., Demeulenaere M., Grunewald W., Audenaert D., Van Campenhout J., Overvoorde P., Jansen L., Vanneste S., Möller B., Wilson M., Holman T., Van Isterdael G., Brunoud G., Vuylsteke M., Vernoux T., De Veylder L., Inzé D., Weijers D., Bennett M.J., Beeckman T. A novel Aux/IAA28 signaling cascade activates GATA23-dependent specification of lateral root founder cell identity. Curr. Biol., 2010, 20(19): 1697-1706 ( ) DOI: 10.1016/j.cub.2010.09.007
  • Behringer C., Bastakis E., Ranftl Q.L., Mayer K.F.X., Schwechheimer C. Functional diversification within the family of B-GATA transcription factors through the leucine-leucine-methionine domain. Plant Physiol., 2014, 166(1): 293-305 ( ) DOI: 10.1104/pp.114.246660
  • Schwechheimer C., Behringer C. B-GATA transcription factors -insights into their structure, regulation and role in plant development. Front. Plant Sci., 2015, 6 ( ) DOI: 10.3389/fpls.2015.00090
  • Parizot B., De Rybel B., Beeckman T. VisuaLRTC: a new view on lateral root initiation by combining specific transcriptome datasets. Plant Physiol., 2010, 153(1): 34-40 ( ) DOI: 10.1104/pp.109.148676
  • De Rybel B., Audenaert D., Xuan W., Overvoorde P., Strader L.C., Kepinski S., Hoye R., Brisbois R., Parizot B., Vanneste S., Liu X., Gilday A., Graham I.A., Nguyen L., Jansen L., Njo M.F., Inzé D., Bartel B., Beeckman T. A role for the root cap in root branching revealed by the non-auxin probe naxillin. Nat. Chem. Biol., 2012, 8(9): 798-805 ( ) DOI: 10.1038/nchembio.1044
  • Xuan W., Audenaert D., Parizot B., Möller B.K., Njo Maria F., De Rybel B., De Rop G., Van Isterdael G., Mähönen Ari P., Vanneste S., Beeckman T. Root cap-derived auxin pre-patterns the longitudinal axis of the Arabidopsis root. Curr. Biol., 2015, 25(10): 1381-1388 ( ) DOI: 10.1016/j.cub.2015.03.046
  • Van Norman J.M., Xuan W., Beeckman T., Benfey P.N. To branch or not to branch: the role of pre-patterning in lateral root formation. Development, 2013, 140(21): 4301-4310 ( ) DOI: 10.1242/dev.090548
  • Gibbs D.J., Voß U., Harding S.A., Fannon J., Moody L.A., Yamada E., Swarup K., Nibau C., Bassel G.W., Choudhary A., Lavenus J., Bradshaw S.J., Stekel D.J., Bennett M.J., Coates J.C. AtMYB93 is a novel negative regulator of lateral root development in Arabidopsis. New Phytologist, 2014, 203(4): 1194-1207 ( ) DOI: 10.1111/nph.12879
  • Möller B.K., Xuan W., Beeckman T. Dynamic control of lateral root positioning. Curr. Opin. Plant Biol., 2017, 35: 1-7 ( ) DOI: 10.1016/j.pbi.2016.09.001
  • Beeckman T., Burssens S., Inze D. The peri-cell-cycle in Arabidopsis. J. Exp. Bot., 2001, 52(Roots Special Issue): 403-411 ( ) DOI: 10.1093/jexbot/52.suppl_1.403
  • Himanen K., Boucheron E., Vanneste S., de Almeida Engler J., Inze D., Beeckman T. Auxin-mediated cell cycle activation during early lateral root initiation. Plant Cell, 2002, 14(10): 2339-2351 ( ) DOI: 10.1105/tpc.004960
  • DiDonato R.J., Arbuckle E., Buker S., Sheets J., Tobar J., Totong R., Grisafi P., Fink G.R., Celenza J.L. Arabidopsis ALF4 encodes a nuclear-localized protein required for lateral root formation. Plant J., 2004, 37(3): 340-353 ( ) DOI: 10.1046/j.1365-313X.2003.01964.x
  • Vanneste S., De Rybel B., Beemster G.T.S., Ljung K., De Smet I., Van Isterdael G., Naudts M., Iida R., Gruissem W., Tasaka M., Inze D., Fukaki H., Beeckman T. Cell cycle progression in the pericycle is not sufficient for SOLITARY ROOT/IAA14-mediated lateral root initiation in Arabidopsis thaliana. Plant Cell, 2005, 17(11): 3035-3050 ( ) DOI: 10.1105/tpc.105.035493
  • De Smet I., Lau S., Voß U., Vanneste S., Benjamins R., Rademacher E.H., Schlereth A., De Rybel B., Vassileva V., Grunewald W., Naudts M., Levesque M.P., Ehrismann J.S., Inzé D., Luschnig C., Benfey P.N., Weijers D., Van Montagu M.C.E., Bennett M.J., Jürgens G., Beeckman T. Bimodular auxin response controls organogenesis in Arabidopsis. PNAS, 2010, 107(6): 2705-2710 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0915001107
  • Sanz L., Dewitte W., Forzani C., Patell F., Nieuwland J., Wen B., Quelhas P., De Jager S., Titmus C., Campilho A., Ren H., Estelle M., Wang H., Murray J.A.H. The Arabidopsis D-type cyclin CYCD2;1 and the inhibitor ICK2/KRP2 modulate auxin-induced lateral root formation. Plant Cell, 2011, 23: 1-20 ( ) DOI: 10.1105/tpc.110.080002
  • Demchenko N.P., Demchenko K.N. Resumption of DNA synthesis and cell division in wheat roots as related to lateral root initiation. Russian Journal of Plant Physiology, 2001, 48(6): 755-763 ( ) DOI: 10.1023/A:1012552307270
  • Vanneste S., Maes L., De Smet I., Himanen K., Naudts M., Inzé D., Beeckman T. Auxin regulation of cell cycle and its role during lateral root initiation. Physiologia Plantarum, 2005, 123(2): 139-146 ( ) DOI: 10.1111/j.1399-3054.2005.00466.x
  • Alarcón M.V., Lloret P.G., Martín-Partido G., Salguero J. The initiation of lateral roots in the primary roots of maize (Zea mays L.) implies a reactivation of cell proliferation in a group of founder pericycle cells. J. Plant Physiol., 2016, 192: 105-110 ( ) DOI: 10.1016/j.jplph.2016.02.005
  • Sugimoto K., Jiao Y., Meyerowitz E.M. Arabidopsis regeneration from multiple tissues occurs via a root development pathway. Dev. Cell, 2010, 18(3): 463-471 ( ) DOI: 10.1016/j.devcel.2010.02.004
  • Casimiro I., Beeckman T., Graham N., Bhalerao R., Zhang H., Casero P., Sandberg G., Bennett M.J. Dissecting Arabidopsis lateral root development. Trends Plant Sci., 2003, 8(4): 165-171 ( ) DOI: 10.1016/S1360-1385(03)00051-7
  • Jurado S., Abraham Z., Manzano C., López-Torrejón G., Pacios L.F., Del Pozo J.C. The Arabidopsis cell cycle F-box protein SKP2A binds to auxin. Plant Cell, 2010, 22(12): 3891-3904 ( ) DOI: 10.1105/tpc.110.078972
  • Berckmans B., Vassileva V., Schmid S.P.C., Maes S., Parizot B., Naramoto S., Magyar Z., Kamei C.L.A., Koncz C., Bogre L., Persiau G., De Jaeger G., Friml J., Simon R., Beeckman T., De Veylder L. Auxin-dependent cell cycle reactivation through transcriptional regulation of Arabidopsis E2Fa by lateral organ boundary proteins. Plant Cell, 2011, 23(10): 3671-3683 ( ) DOI: 10.1105/tpc.111.088377
  • Nieuwland J., Maughan S., Dewitte W., Scofield S., Sanz L., Murray J.A.H. The D-type cyclin CYCD4;1 modulates lateral root density in Arabidopsis by affecting the basal meristem region. PNAS, 2009, 106(52): 22528-22533 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0906354106
  • De Veylder L., Beeckman T., Inze D. The ins and outs of the plant cell cycle. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 2007, 8(8): 655-665 ( ) DOI: 10.1038/nrm2227
  • Marhavý P., Vanstraelen M., De Rybel B., Zhaojun D., Bennett M.J., Beeckman T., Benkova E. Auxin reflux between the endodermis and pericycle promotes lateral root initiation. EMBO Journal, 2013, 32(1): 149-158 ( ) DOI: 10.1038/emboj.2012.303
  • Swarup K., Benkova E., Swarup R., Casimiro I., Peret B., Yang Y., Parry G., Nielsen E., De Smet I., Vanneste S., Levesque M.P., Carrier D., James N., Calvo V., Ljung K., Kramer E., Roberts R., Graham N., Marillonnet S., Patel K., Jones J.D.G., Taylor C.G., Schachtman D.P., May S., Sandberg G., Benfey P., Friml J., Kerr I., Beeckman T., Laplaze L., Bennett M.J. The auxin influx carrier LAX3 promotes lateral root emergence. Nat. Cell Biol., 2008, 10(8): 946-954 ( ) DOI: 10.1038/ncb1754
  • Lucas M., Kenobi K., von Wangenheim D., Voβ U., Swarup K., De Smet I., Van Damme D., Lawrence T., Péret B., Moscardi E., Barbeau D., Godin C., Salt D., Guyomarc'h S., Stelzer E.H.K., Maizel A., Laplaze L., Bennett M.J. Lateral root morphogenesis is dependent on the mechanical properties of the overlaying tissues. PNAS, 2013, 110(13): 5229-5234 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1210807110
  • Marhavý P., Montesinos J.C., Abuzeineh A., Van Damme D., Vermeer J.E.M., Duclercq J., Rakusová H., Nováková P., Friml J., Geldner N., Benková E. Targeted cell elimination reveals an auxin-guided biphasic mode of lateral root initiation. Genes & Development, 2016, 30(4): 471-483 ( ) DOI: 10.1101/gad.276964.115
  • Vermeer J.E.M., von Wangenheim D., Barberon M., Lee Y., Stelzer E.H.K., Maizel A., Geldner N. A spatial accommodation by neighboring cells is required for organ initiation in Arabidopsis. Science, 2014, 343(6167): 178-183 ( ) DOI: 10.1126/science.1245871
  • Blakely L.M., Durham M., Evans T.A., Blakely R.M. Experimental studies on lateral root formation in radish seedling roots. I. General methods, developmental stages, and spontaneous formation of laterals. Botanical Gazette, 1982, 143(3): 341-352.
  • Laskowski M.J., Williams M.E., Nusbaum H.C., Sussex I.M. Formation of lateral root meristems is a two-stage process. Development, 1995, 121(10): 3303-3310.
  • Zhao Y., Christensen S.K., Fankhauser C., Cashman J.R., Cohen J.D., Weigel D., Chory J. A role for flavin monooxygenase-like enzymes in auxin biosynthesis. Science, 2001, 291(5502): 306-309 ( ) DOI: 10.1126/science.291.5502.306
  • Cheng Y., Dai X., Zhao Y. Auxin biosynthesis by the YUCCA flavin monooxygenases controls the formation of floral organs and vascular tissues in Arabidopsis. Genes & Development, 2006, 20(13): 1790-1799 ( ) DOI: 10.1101/gad.1415106
  • De Smet I., Vassileva V., De Rybel B., Levesque M.P., Grunewald W., Van Damme D., Van Noorden G., Naudts M., Van Isterdael G., De Clercq R., Wang J.Y., Meuli N., Vanneste S., Friml J., Hilson P., Jurgens G., Ingram G.C., Inze D., Benfey P.N., Beeckman T. Receptor-like kinase ACR4 restricts formative cell divisions in the Arabidopsis root. Science, 2008, 322(5901): 594-597 ( ) DOI: 10.1126/science.1160158
  • Fernández-Marcos M., Desvoyes B., Manzano C., Liberman L.M., Benfey P.N., del Pozo J.C., Gutierrez C. Control of Arabidopsis lateral root primordium boundaries by MYB36. New Phytologist, 2016, 213(1): 105-112 ( ) DOI: 10.1111/nph.14304
  • Гуляев В.А. Заложение и формирование боковых корешков у некоторых растений семейства тыквенных. Ботанический журнал, 1964, 49(10): 1482-1485.
  • Дубровский И.Г. Латентная зародышевая корневая система огурца. Ботанический журнал, 1987, 72(2): 171-176.
  • Demchenko K.N., Demchenko N.P. Changes of root structure in connection with the development of lateral root primordia in wheat and pumpkins. In: Recent advances of plant root structure and function. Developments in plant and soil sciences. V. 90/O. Gašparíková, M. Čiamporová, I. Mistrík, F. Baluška (eds.). Springer, Dordrecht, 2001: 39-47 ( ) DOI: 10.1007/978-94-017-2858-4_5
  • Дубровский И.Г. Происхождение тканей зародышевого бокового корня огурца, межтканевые взаимодействия и позиционный контроль в его развитии. Онтогенез, 1986, 17(2): 176-189.
  • Mallory T.E., Chiang S.-H., Cutter E.G., Gifford E.M. Sequence and pattern of root formation in five selected species. Am. J. Bot., 1970, 57(7): 800-809.
  • O'Dell D.H., Foard D.E. Presence of lateral root primordia in the radicle of buckwheat embryos. Bulletin of the Torrey Botanical Club, 1969, 96(1): 1-3 ( ) DOI: 10.2307/2484002
  • Seago J.L. Developmental anatomy in roots of Ipomoea purpurea. 2. Initiation and development of secondary roots. Am. J. Bot., 1973, 60(7): 607-618.
  • Charlton W.A. Distribution of lateral roots and sequence of lateral initiation in Potenderia cordata L. Botanical Gazette, 1975, 136(3): 225-235.
  • Clowes F.A.L. Origin of epidermis and development of root primordia in Pistia, Hydrocharis and Eichhornia. Annals of Botany, 1985, 55(6): 849-857.
  • Dubrovsky J.G., Laskowski M. Lateral root initiation. In: Encyclopedia of applied plant sciences (Second edition)/B. Tomas, B.G. Murray, D.G. Murphy (eds.). Academic Press, Oxford, 2017: 256-264 ( ) DOI: 10.1016/B978-0-12-394807-6.00126-X
  • Ilina E.L., Logachov A.A., Laplaze L., Demchenko N.P., Pawlowski K., Demchenko K.N. Composite Cucurbita pepo plants with transgenic roots as a tool to study root development. Annals of Botany, 2012, 110(2): 479-489 ( ) DOI: 10.1093/aob/mcs086
Еще
Статья обзорная
QR-код для установки приложения SciUp Наведите камеру и скачайте бесплатное приложение SciUp