NCR-пептиды - растительные эффекторы, контролирующие терминальную дифференцировку клубеньковых бактерий в симбиотическую форму

NCR-пептиды - растительные эффекторы, контролирующие терминальную дифференцировку клубеньковых бактерий в симбиотическую форму

Автор: Клюкова М.С., Жуков В.А., Тихонович И.А.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Агросистемы будущего

Статья в выпуске: 5 т.52, 2017 года.

Бесплатный доступ

Извлечение минеральных веществ из почвы - одна из главных проблем выживания растений. В частности, доступность таких макроэлементов, как азот и фосфор, лимитирует рост и развитие растений. Представители семейства Бобовые ( Fabaceae ) преодолевают это ограничение, устанавливая симбиотические взаимоотношения с азотфиксирующими почвенными бактериями (ризобиями). Проникновение бактерий в корни растения-хозяина индуцирует формирование специализированных органов - клубеньков. Внутри клеток симбиотического клубенька свободноживущие бактерии дифференцируются в симбиотическую форму (бактероиды) и превращаются в органеллоподобные структуры, которые фиксируют азот и снабжают им растение в обмен на питательные вещества (B.J. Ferguson с соавт., 2010). В клубеньках ряда бобовых растений бактероиды подвергаются терминальной (необратимой) дифференцировке, теряя возможность вернуться к индивидуальному существованию. Терминальная дифференцировка бактероидов начинается вскоре после проникновения ризобий в клетки клубенька и приводит к морфологическим, физиологическим и генетическим изменениям бактериальных клеток. Показано, что ключевую регуляторную роль в этом процессе играет обширное семейство антимикробных пептидов растений, представители которого носят название клубенек-специфичные цистеин-богатые пептиды (Nodule-specific Cysteine Rich, NCR-пептиды) (P. Mergaert с соавт., 2003). По своей структуре и способам действия они сходны с факторами врожденного иммунитета растений - дефензинами, однако образуются только в клубеньках. На сегодняшний день в геноме модельного бобового объекта люцерны слабоусеченной ( Medicago truncatula Gaertn.) идентифицировано порядка 700 генов, кодирующих NCR-пептиды, вариабельные по аминокислотной последовательности. В консервативных положениях они всегда несут цистеиновый мотив, вероятно, необходимый для принятия ими правильной конформации. Внутриклеточной мишенью NCR-пептидов служат симбиосомы (клеточные компартменты, содержащие бактероиды), к которым NCR-пептиды доставляются через секреторный путь и в которых они запускают процесс дифференцировки, взаимодействуя с компонентами бактериальной мембраны, а также различными внутриклеточными мишенями (D. Wang с соавт., 2010). Наиболее изученный представитель этого семейства у M. truncatula - MtNCR247. Он представляет собой катионный пептид с четырьмя цистеиновыми остатками, формирующими две дисульфидные связи в окисленной форме. MtNCR247 влияет на процессы транскрипции, трансляции и клеточного деления Sinorhizobium meliloti при низких концентрациях, а также проявляет антимикробную активность при более высоком содержании (A. Farkas с соавт., 2014). На сегодняшний день NCR-пептиды идентифицированы только у бобовых растений группы IRLC (Inverted Repeat-lacking Clade), для которых характерна терминальная дифференцировка бактерий в бактероиды. Вероятно, приобретение в процессе эволюции вариабельного семейства генов, кодирующих NCR-пептиды, было селективным преимуществом растений этой группы.

Еще

Бобово-ризобиальный симбиоз, азотфиксирующие клубеньки, дифференцировка бактероидов, ncr-пептиды, регуляция развития симбиоза

Короткий адрес: https://sciup.org/142214084

IDR: 142214084   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2017.5.869rus

Список литературы NCR-пептиды - растительные эффекторы, контролирующие терминальную дифференцировку клубеньковых бактерий в симбиотическую форму

  • Ferguson B.J., Indrasumunar A., Hayashi S., Lin M.H, Lin Y.H., Reid D.E., Gresshoff P.M. Molecular analysis of legume nodule development and autoregulation. Journal of Integrative Plant Biol., 2010, 52(1): 61-76 ( ) DOI: 10.1111/j.1744-7909.2010.00899.x
  • Chen W.-M., Moulin L., Bontemps C., Vandamme P., Bena G., Boivin-Masson C. Legume symbiotic nitrogen fixation by β-proteobacteria is widespread in nature. J. Bacteriol., 2003, 185(24): 7266-7272 ( ) DOI: 10.1128/JB.185.24.7266-7272.2003
  • MacLean A.M., Finan T.M., Sadowsky M.J. Genomes of the symbiotic nitrogen-fixing bacteria of legumes. J. Plant Physiol., 2007, 144(2): 615-622 ( ) DOI: 10.1104/pp.107.101634
  • Oldroyd G.E., Downie J.A. Coordinating nodule morphogenesis with rhizobial infection in legumes. Annu. Rev. Plant Biol., 2008, 59: 519-546 (doi: 10.1146/annurev.arplant.59.032607.092839).
  • Oldroyd G.E. Speak, friend, and enter: signaling systems that promote beneficial symbiotic associations in plant. Nat. Rev. Microbiol., 2013, 11(4): 252-263 ( ) DOI: 10.1038/nrmicro2990
  • Mylona P., Pawlowski K., Bisseling T. Symbiotic nitrogen fixation. The Plant Cell, 1995, 7: 869-885.
  • Mus F., Crook M.B., Garcia K., Garcia Costas A., Geddes B.A., Kouri E.D., Paramasivan P., Ryu M.-H., Oldroyd G.E.D., Poole P.S., Udvardi M.K., Voigt C.A., Ané J.-M., Peters J.W. Symbiotic nitrogen fixation and the challenges to its extension to nonlegumes. Appl. Environ. Microbiol., 2016, 82(13): 3698-710 ( ) DOI: 10.1128/AEM.01055-16
  • Rolfe B.G., Gresshoff P.M. Genetic analysis of legume nodule initiation. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 1988, 39: 297-319 ( ) DOI: 10.1146/annurev.pp.39.060188.001501
  • Rhizobiaceae: Молекулярная биология бактерий, взаимодействующих с растениями/Под pед. Г. Спайнк; pус. пер. под ред. И.А. Тихоновича, Н.А. Проворова. СПб, 2002.
  • Mergaert P., Uchiumi T., Alunni B., Evanno G., Cheron A., Catrice O., Mausset A.E., Barloy-Hubler F., Galibert F., Kondorosi A., Kondorosi E. Eukaryotic control on bacterial cell cycle and differentiation in the Rhizobium-legume symbiosis. PNAS USA, 2006, 103(13): 5230-5235 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0600912103
  • Van de Velde W., Zehirov G., Szatmari A., Debreczeny M., Ishihara H., Kevei Z., Farkas A., Mikulass K., Nagy A., Tiricz H., Satiat-Jeunemaître B., Alunni B., Bourge M., Kucho K., Abe M., Kereszt A., Maroti G., Uchiumi T., Kondorosi E., Mergaert P. Plant peptides govern terminal differentiation of bacteria in symbiosis. Science, 2010, 327(5969): 1122-1126 ( ) DOI: 10.1126/science.1184057
  • Sen D., Weaver R.W. A basis for different rates of N2-fixation by the same strains of Rhizobium in peanut and cowpea root nodules. Plant Sci., 1984, 34(3): 239-246 ( ) DOI: 10.1016/S0304-4211(84)80002-4
  • Bonaldi K., Gargani D., Prin Y., Fardoux J., Gully D., Nouwen N., Goormachtig S., Giraud E. Nodulation of Aeschynomene afraspera and A. indica by photosynthetic Bradyrhizobium sp. strain ORS285: the nod-dependent versus the nod-independent symbiotic interaction. Mol. Plant-Microbe Interact., 2011, 24(11): 1359-1371 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-04-11-0093
  • Mergaert P., Nikovics K., Kelemen Z., Munoury N., Vaubert D., Kondorosi A., Kondorosi E. A novel family in Medicago truncatula consisting of more than 300 nodule-specific genes coding for small, secreted polypeptides with conserved cysteine motifs. Plant Physiol., 2003, 132(1): 161-173 ( ) DOI: 10.1104/pp.102.018192
  • Nallu S., Silverstein, K.A., Zhou P., Young N.D., VandenBosch K.A. Patterns of divergence of a large family of nodule cysteine-rich peptides in accessions of Medicago truncatula. The Plant Journal, 2014, 78(4): 697-705 ( ) DOI: 10.1111/tpj.12506
  • Maroti G., Downie J.A., Kondorosi E. Plant cysteine-rich peptides that inhibit pathogen growth and control rhizobial differentiation in legume nodules. Curr. Opin. Plant Biol., 2015, 26: 57-63 ( ) DOI: 10.1016/j.pbi.2015.05.031
  • Shabab M., Arnold M.F., Penterman J., Wommack A.J., Bocker H.T., Price P.A., Griffitts J.S., Nolan E.M., Walker G.C. Disulfide cross-linking influences symbiotic activities of nodule peptide NCR247. PNAS USA, 2016, 113(36): 10157-10162 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1610724113
  • Fruhling M., Albus, U., Hohnjec N., Geise G., Pühler A., Perlick A.M. A small famiy of broad bean codes for late nodulins containing conserved cysteine clusters. Plant Sci., 2000, 152(1): 67-77 ( ) DOI: 10.1016/S0168-9452(99)00219-8
  • Crockard A., Bjourson J., Dazzo B., Cooper J.E. A white clover nodulin gene, dd23b, encoding a cysteine cluster protein, is expressed in roots during the very early stages of interaction with Rhizobium leguminosarum biovar trifolii and after treatment with chitolipooligosaccharide Nod factors. J. Plant Res., 2002, 115(6): 439-447 ( ) DOI: 10.1007/s10265-002-0053-7
  • Kaijalainen S., Schroda M., Lindstrom K. Cloning of nodule-specific cDNAs of Galega orientalis. Plant Physiol., 2002, 114(4): 588-593 ( ) DOI: 10.1034/j.1399-3054.2002.1140412.x
  • Scheres B., van Engelen F., van der Knaap E., van de Wiel C., van Kammen A., Bisseling T. Sequential induction of nodulin gene expression in the developing pea nodule. Plant Cell, 1990, 2(8): 687-700 ( ) DOI: 10.1105/tpc.2.8.687
  • Kardailsky I., Yang W-C., Zalensky A., van Kammen A., Bisseling T. The pea late nodulin gene PsNOD6 is homologous to the early nodulin genes PsENOD3/14 and is expressed after the leghaemoglobin genes. Plant Mol. Biol., 1993, 23(5): 1029-1037 ( ) DOI: 10.1007/BF00021817
  • Kato T., Kawashima K., Miwa M., Mimura Y., Tamaoki M., Kouchi H., Suganuma N. Expression of genes encoding late nodulins characterized by a putative signal peptide and conserved cysteine residues is reduced in ineffective pea nodules. Mol. Plant-Microbe Interact., 2002, 15(2): 129-137 ( ) DOI: 10.1094/MPMI.2002.15.2.129
  • Silverstein K.A., Graham M.A., Paape T.D., VandenBosch K.A. Genome organization of more than 300 defensin-like genes in Arabidopsis. Plant Physiol., 2005, 138(2): 600-610 ( ) DOI: 10.1104/pp.105.060079
  • Aerts A.M., Francois I.E., Cammue B.P., Thevissen K. The mode of antifungal action of plant, insect and human defensins. Cell. Mol. Life Sci., 2008, 65(13): 2069-2079 ( ) DOI: 10.1007/s00018-008-8035-0
  • Vaara M., Vaara T. Polycations as outer membrane-disorganizing agents. Antimicrobial Agents and Chemotherapy, 1983, 24(1): 114-122.
  • Boman H.G. Peptide antibiotics and their role in innate immunity. Annu. Rev. Immunol., 1995, 13: 61-92 ( ) DOI: 10.1146/annurev.iy.13.040195.000425
  • Huang H.W. Molecular mechanism of antimicrobial peptides: The origin of cooperativity. BBA, 2006, 1758(9): 1292-1302 ( ) DOI: 10.1016/j.bbamem.2006.02.001
  • Brogden K.A. Antimicrobial peptides: Pore formers or metabolic inhibitors in bacteria? Nat. Rev. Microbiol., 2005, 3(3): 238-250 ( ) DOI: 10.1038/nrmicro1098
  • Sochacki K.A., Barns K.J., Bucki R., Weisshaar C. Real-time attack on single Escherichia coli cells by the human antimicrobial peptide LL-37. PNAS USA, 2011, 108(16): 77-81 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1101130108
  • Teixeira V., Feio M.J., Bastos M. Role of lipids in the interaction of antimicrobial peptides with membranes. Prog. Lipid Res., 2012, 51(2): 149-177 ( ) DOI: 10.1016/j.plipres.2011.12.005
  • Van der Weerden N.L., Bleackley M.R., Anderson M.A. Properties and mechanisms of action of naturally occurring antifungal peptides. Cell. Mol. Life Sci., 2013, 70(19): 3545-3570 ( ) DOI: 10.1007/s00018-013-1260-1
  • Epand R.M., Vogel H.J. Diversity of antimicrobial peptides and their mode of action. Biochimica et Biophysica Acta Journal, 1999, 1462(1-2): 11-28.
  • Graham M.A., Silverstein K.A., Cannon S.B., VandenBosch K.A. Computational identification and characterization of novel genes from legumes. Plant Physiol., 2004, 135(3): 1179-1197 ( ) DOI: 10.1104/pp.104.037531
  • Silverstein K.A., Graham M.A., VandenBosch K.A. Novel paralogous gene families with potential function in legume nodules and seeds. Curr. Opin. Plant Biol., 2006, 9(2): 142-146 ( ) DOI: 10.1016/j.pbi.2006.01.002
  • Ganz T. Defensins: antimicrobial peptides of innate immunity. Nat. Rev. Immunol., 2003, 3(9): 710-720 ( ) DOI: 10.1038/nri1180
  • Vriens K., Cammue B.P., Thevissen K. Antifungal plant defensins: mechanisms of action and production. Molecules, 2014, 19(8): 12280-12303 ( ) DOI: 10.3390/molecules190812280
  • Nagy K., Mikulass K.R., Vegh A.G., Kereszt A., Kondorosi E., Varo G., Szegletes Z. Interaction of cysteine-rich cationic antimicrobial peptides with intact bacteria and model membranes. Gen. Physiol. Biophys., 2015, 34(2): 135-144 ( ) DOI: 10.4149/gpb_2015002
  • Nicolas P. Multifunctional host defense peptides: Intracellular-targeting antimicrobial peptides. FEBS Journal, 2009, 276(22): 6483-6496 ( ) DOI: 10.1111/j.1742-4658.2009.07359.x
  • Guefrachi I., Nagymihaly M., Pislariu C.I., Van de Velde W., Ratet P., Mars M., Udvardi M.K., Kondorosi E., Mergaert P., Alunni B. Extreme specificity of NCR gene expression in Medicago truncatula. BMC Genomics, 2014, 15(1): 1-16 ( ) DOI: 10.1186/1471-2164-15-712
  • Wang D., Griffitts J., Starker C., Fedorova E., Limpens E., Ivanov S., Bisseling T., Long S. A nodule-specific protein secretory pathway required for nitrogen-fixing symbiosis. Science, 2010, 327(5969): 1126-1129 ( ) DOI: 10.1126/science.1184096
  • Tiricz H., Szucs A., Farkas A., Pap B., Lima R.M., Maroti G., Kondorosi E., Kereszt A. Antimicrobial nodule-specific cysteine-rich peptides induce membrane depolarization-associated changes in the transcriptome of Sinorhizobium meliloti. Appl. Environ. Microbiol., 2013, 79(21): 6737-6746 ( ) DOI: 10.1128/AEM.01791-13
  • Durgo H., Klement E., Hunyadi-Gulyas E., Szucs A., Kereszt A., Medzihradszky K.F., Kondorosi E. Identification of nodule-specific cysteine-rich plant peptides in endosymbiotic bacteria. Proteomics, 2015, 15(13): 2291-2295 ( ) DOI: 10.1002/pmic.201400385
  • Handler A.A., Lim J.E., Losick R. Peptide inhibitor of cytokinesis during sporulation in Bacillus subtilis. Mol. Microbiol., 2008, 68(3): 588-599 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-2958.2008.06173.x
  • Penterman J., Abo R.P., De Nisco N.J., Arnold M.F.F., Longhi R., Zanda M., Walker G.C. Host plant peptides elicit a transcriptional response to control the Sinorhizobium meliloti cell cycle during symbiosis. PNAS USA, 2014, 111(9): 3561-3566 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1400450111
  • Maroti G., Kondorosi E. Nitrogen-fixing Rhizobium-legume symbiosis: are polyploidy and host peptide-governed symbiont differentiation general principles of endosymbiosis? Front. Microbiol., 2014, 5: 1-6 ( ) DOI: 10.3389/fmicb.2014.00326
  • Farkas A., Maroti G., Durgo H., Gyorgypal Z., Lima R.M., Medzihradszky K.F., Kereszt A., Mergaert P., Kondorosi E. Medicago truncatula symbiotic peptide NCR247 contributes to bacteroid differentiation through multiple mechanisms. PNAS USA, 2014, 111(14): 5183-5188 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1404169111
  • Haag A.F., Baloban M., Sani M., Kerscher B., Pierre O., Farkas A., Longhi R., Boncompagni E., Hérouart D., Dall'Angelo S., Kondorosi E., Zanda M., Mergaert P., Ferguson G.P. Protection of Sinorhizobium against host cysteine-rich antimicrobial peptides is critical for symbiosis. PLoS Biology, 2011, 9(10): e1001169 ( ) DOI: 10.1371/journal.pbio.1001169
  • Glazebrook J., Ichige A., Walker G.C. A Rhizobium meliloti homolog of the Escherichia coli peptide-antibiotic transport protein SbmA is essential for bacteroid development. Genes and Development, 1993, 7(8): 1485-1497.
  • Ichige A., Walker G.C. Genetic analysis of the Rhizobium meliloti bacA gene: functional interchangeability with the Escherichia coli sbmA gene and phenotypes of mutants. J. Bacteriol., 1997, 179(1): 209-216.
  • Ferguson G.P., Jansen A., Marlow V.L., Walker G.C. BacA-mediated bleomycin sensitivity in Sinorhizobium meliloti is independent of the unusual lipid A modification. J. Bacteriol., 2006, 188(8): 3143-3148 ( ) DOI: 10.1128/JB.188.8.3143-3148.2006
  • Marlow V.L., Haag A.F., Kobayashi H., Fletcher V., Scocchi M., Walker G.C., Ferguson G.P. Essential role for the BacA protein in the uptake of a truncated eukaryotic peptide in Sinorhizobium meliloti. J. Bacteriol., 2009, 191(5): 1519-1527 ( ) DOI: 10.1128/JB.01661-08
  • Karunakaran R., Haag A.F., East A.K., Ramachandran V.K., Prell J., James E.K., Scocchi M., Ferguson G.P., Poole P.S. BacA is essential for bacteroid development in nodules of galegoid, but not phaseoloid, legumes. J. Bacteriol., 2010, 192(11): 2920-2928 ( ) DOI: 10.1128/JB.00020-10
  • Wehmeier S., Arnold M.F, Marlow V.L., Aouida M., Myka K.K., Fletcher V., Benincasa M., Scocchi M., Ramotar D., Ferguson G.P. Internalization of a thiazole-modified peptide in Sinorhizobium meliloti occurs by BacA-dependent and -independent mechanisms. Microbiology, 2010, 156: 2702-2713 ( ) DOI: 10.1099/mic.0.039909-0
  • Crook M.B., Lindsay D.P., Biggs M.B., Bentley J.S., Price J.C., Clement S.C., Clement M.J., Long S.R., Griffitts J.S. Rhizobial plasmids that cause impaired symbiotic nitrogen fixation and enhanced host invasion. Mol. Plant-Microbe Interact., 2012, 25(8): 1026-1033 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-02-12-0052-R
  • Price P.A., Tanner H.R., Dillon B.A., Shabab M., Walker G.C., Griffitts J.S. Rhizobial peptidase HrrP cleaves host-encoded signaling peptides and mediates symbiotic compatibility. PNAS USA, 2015, 112(49): 15244-15249 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1417797112
  • Silipo A., Vitiello G., Gully D., Sturiale L., Chaintreuil C., Fardoux J., Gargani D., Lee H.-I., Kulkarni G., Busset N., Marchetti R., Palmigiano A., Moll H., Engel R., Lanzetta R., Paduano L., Parrilli M., Chang W.-S., Holst O., Newman D.K., Garozzo D., D'Errico G., Giraud E., Molinaro A. Covalently linked hopanoid-lipid A improves outer-membrane resistance of a Bradyrhizobium symbiont of legumes. Nat. Commun., 2014, 5: 5106 ( ) DOI: 10.1038/ncomms6106
  • Kulkarni G., Busset N., Molinaro A., Gargani D., Chaintreuil C., Silipo A., Giraud E., Newman D.K. Specific hopanoid classes differentially affect free-living and symbiotic states of Bradyrhizobium diazoefficiens. MBio Jounal, 2015, 6(5): e01251-15 ( ) DOI: 10.1128/mBio.01251-15
  • Alunni B., Kevei Z., Redondo-Nieto M., Kondorosi A., Mergaert P., Kondorosi E. Genomic organization and evolutionary insights on GRP and NCR genes, two large nodule-specific gene families in Medicago truncatula. Mol. Plant-Microbe Interact., 2007, 20(9): 1138-1148 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-20-9-1138
  • Kim M., Chen Y., Xi J., Waters C., Chen R., Wang D. An antimicrobial peptide essential for bacterial survival in the nitrogen-fixing symbiosis. PNAS USA, 2015, 112(49): 15238-15243 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1500123112
  • Horváth B., Domonkos Á., Kereszt A., Szűcs A., Ábrahám E., Ayaydin F., Bóka K., Chen Y., Chen R., Murray J.D., Udvardi M.K., Kondorosi É., Kaló P. Loss of the nodule-specific cysteine rich peptide, NCR169, abolishes symbiotic nitrogen fixation in the Medicago truncatula dnf7 mutant. PNAS USA, 2015, 112(49): 15232-15237 ( ) DOI: 10.1073/pnas.1500777112
  • Lang C., Long S.R. Transcriptomic analysis of Sinorhizobium meliloti and Medicago truncatula symbiosis using nitrogen fixation-deficient nodules. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2015, 28(8): 856-868 ( ) DOI: 10.1094/MPMI-12-14-0407-R
  • Alunni B., Gourion B. Terminal bacteroid differentiation in the legume-rhizobium symbiosis: nodule-specific cysteine-rich peptides and beyond. New Phytologist, 2016, 211(2): 411-417 ( ) DOI: 10.1111/nph.14025
  • Клюкова М.С. Характеристика семейства генов, кодирующих NCR-пептиды, у гороха посевного (Pisum sativum L.). Маг. дис. СПб, 2016.
  • Oono R., Denison R.F. Comparing symbiotic efficiency between swollen versus nonswollen rhizobial bacteroids. Plant Physiol., 2010, 154(3): 1541-1548 ( ) DOI: 10.1104/pp.110.163436
Еще
Статья обзорная
SciUp 2024 © 2024 ©