Полиморфные STR маркеры как инструмент популяционно-генетических исследований медоносных пчел Apis mellifera L. (обзор)

Автор: Фоменко О.Ю., Форнара М.С., Доцев А.В.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Обзоры, проблемы

Статья в выпуске: 6 т.55, 2020 года.

Бесплатный доступ

Медоносные пчелы ( Apis mellifera L.) жизненно важны для существования многих сельскохозяйственных культур (рапс, подсолнечник, бобовые), а также для сохранения естественного биоразнообразия растений. Актуальность всестороннего изучения биологии медоносной пчелы возрастает с каждым годом. В первую очередь это вызвано намечающимися во всем мире (включая Российскую Федерацию) негативными процессами в популяциях медоносных пчел. Исторически на территории Европы и Африки обитал только один представитель рода Apis - медоносная пчела Apis mellifera , образовавший в процессе эволюции значительное число рас (подвидов), способных свободно скрещиваться друг с другом. В дальнейшем вид Apis mellifera был расселен человечеством по всему миру. В настоящее время наиболее опасна потеря уникальных генофондов аборигенных подвидов пчел и их чистопородности вследствие бесконтрольной гибридизации (P. de la Rúa с соавт., 2009). При этом важное значение в сохранении естественного генетического разнообразия отечественных пород медоносной пчелы приобретает изучение генетической структуры и эволюционных взаимосвязей популяций A. mellifera на территории Российской Федерации, определение чистопородности имеющегося и импортируемого в страну племенного поголовья пчел, генетическая паспортизация пчел, выявление геномных ассоциаций с хозяйственно полезными признаками (яйценоскость маток, летная деятельность пчел, медовая и восковая продуктивность, устойчивость к паразитам, зимостойкость, компоненты маточного молочка, пчелиного яда), а также разработка методов оценки племенной ценности медоносных пчел. Необходимым условием сохранения и поддержания полиморфизма как компонента устойчивости популяции становится определение параметров групповых характеристик популяций и линий (Н.И. Кривцов с соавт., 2011). Также особую значимость при оценке состояния генофонда пород пчел и оптимизации подбора исходного материла для селекции приобретает изучение генетической структуры популяций племенных хозяйств и выяснение эволюционных отношений между географически изолированными популяциями. В представленном обзоре рассматриваются общие вопросы структурной организации микросателлитных маркеров (STR, short tandem repeats), основные модели их эволюции (H. Fan с соавт., 2007), а также возможные механизмы возникновения микросателлитных последовательностей в геномах эукариот (А.В. Омельченко, 2013). Микросателлиты представлены короткими тандемными повторами (размер мономерного звена от 2 до 6 п.н.), дисперсно расположенными по всей ядерной ДНК (W.S. Sheppard с соавт., 2000). Они могут быть локализованы как в некодирующих участках (в том числе в регуляторных областях), так и в кодирующих областях генома (I. López-Flores с соавт., 2012). Считается, что одним из ключевых процессов, приводящих к возникновению и способствующих экспансии микросателлитов, является образование разнообразных неканонических структур ДНК, благоприятствующих проскальзыванию вилок репликации (R.D. Wells, 1996). Микросателлитные локусы представляют собой очень удобный инструмент для анализа генетической структуры популяций, оценки степени инбридинга и гетерозиготности, вычисления коэффициентов генетического родства и определения степени интрогрессии. В обзоре описано применение STR маркеров для выявления эволюционной истории медоносной пчелы. Обобщены основные работы по изучению генетической структуры популяций Apis mellifera различных подвидов, встречающихся на территории Европы, Азии, Америки и Африки. Отдельно уделено внимание изучению популяций отечественных пород и породных типов медоносных пчел. STR маркеры продолжают оставаться чрезвычайно мощным средством геномного картирования, определения достоверности происхождения, популяционно-генетических и эволюционных исследований благодаря значительному числу характерных аллелей, высокой частоте происходящих мутационных событий и кодоминантному типу наследования.

Еще

Медоносная пчела, микросателлитные маркеры, str маркеры, эволюция, популяционная генетика, генофонд, интрогрессия

Короткий адрес: https://sciup.org/142229487

IDR: 142229487   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2020.6.1090rus

Список литературы Полиморфные STR маркеры как инструмент популяционно-генетических исследований медоносных пчел Apis mellifera L. (обзор)

  • Aizen M.A., Garibaldi L.A., Cunningham S.A., Klein A.M. How much does agriculture depend on pollinators? Lesson from long-term trends in crop production. Annals of Botany, 2009, 103(9): 1579-1588 (doi: 10.1093/aob/mcp076).
  • Potts S.G., Roberts S.P., Dean R., Marris G., Brown M.A., Jones R., Neumann P., Settele J. Declines of managed honey bees and beekeepers in Europe. Journal of Apicultural Research, 2010, 49(1): 15-22 (doi: 10.3896/IBRA.1.49.1.02).
  • vanEngelsdorp D., Traynor K.S., Andree M., Lichtenberg E.M., Chen Y., Saegerman C., Cox-Foster D.L. Colony Collapse Disorder (CCD) and bee age impact honey bee pathophysiology. PLoS ONE, 2017, 12(7): e0179535 (doi: 10.1371/journal.pone.0179535).
  • Wallberg A., Han F., Wellhagen G., Dahle B., Kawata M., Haddad N., Simöes Z.L.P., All-sopp M.H., Kandemir I., De la Rúa P., Pirk C.W., Webster M.T. A worldwide survey of genome sequence variation provides insight into the evolutionary history of the honeybee Apis mellifera. Nature Genetics, 2014, 4б: 1081-1088 (doi: 10.1038/ng.3077).
  • Chauzat M.P., Martel A.-C., Zeggane S., Drajunudel, Schurr F., Clément M.-C., Ribière-Chabert M., Aubet M., Faucon J.-P. A case control study and a survey on mortalities of honey bee colonies (Apis mellifera) in France during the winter of 2005-200б. Journal of Apicultural Research, 2010, 49(1): 40-51 (doi: 10.3896/IBRA.1.49.1.06).
  • EPILOBEE Consortium, Chauzat M.P., Jacques A., Laurent M., Bougeard S., Hendrikx P., Ribière-Chabert M. Risk indicators affecting honeybee colony survival in Europe: one year of surveillance. Apidologie, 201б, 47(3): 348-378 (doi: 10.1007/s13592-016-0440-z).
  • Johnson R.M., Ellis M.D., Mullin C.A., Frazier M. Pesticides and honey bee toxicity — USA. Apidologie, 2010, 41(3): 312-331 (doi: 10.1051/apido/2010018).
  • vanEngelsdorp D., Meixner M.D. A historical review of managed honey bee populations in Europe and the United States and the factors that may affect them. Journal of Invertebrate Pathology, 2010, 103(Suppl.): S80-S95 (doi: 10.1016/j.jip.2009.06.011).
  • Evans J.D., Aronstein K., Chen Y.P., Hetru C., Imler J.-L., Jiang H., Kanost M., Thompson G.J., Z. Zou, Hultmark D. Immune pathways and defense mechanisms in honey bees Apis mellifera. Insect Molecular Biology, 200б, 15(5): б45-б5б (doi: 10.1111/j'.1365-2583.2006.00682.x).
  • DeGrandi-Hoffman G., Chen Y. Nutrition, immunity and viral infections on honey bees. Current Opinion in Insect Science, 2015, 10: 170-17б (doi: 10.1016/j'.coís.2015.05.007).
  • Larsen A., Reynaldi F.J., Guzmán-Novoa E. Fundamentals of the honey bee (Apis mellifera) immune system. Review. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 2019, 10(3): 705-728 (doi: 10.22319/rmcp.v10i3.4785).
  • Tsuruda J.M., Harris J.W., Bourgeois L., Danka R.G., Hunt G.J. High-resolution linkage analyses to identify genes that influence Varroa sensitive hygiene behavior in honey bees. PLoS ONE, 2012, 7(11): e48276 (doi: 10.1371/journal.pone.0048276).
  • Gisder S., Schüler V., Horchler L.L., Groth D., Genersch E. Long-term temporal trends of Nosema spp. infection prevalence in northeast Germany: continuous spread of Nosema ceranae, an emerging pathogen of honey bees (Apis mellifera), but no general replacement of Nosema apis. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology, 2017, 7: 301 (doi: 10.3389/fcimb.2017.00301).
  • Nazzi F., Annoscia D., Caprio E., Di Prisco G., Pennacchio F. Honeybee immunity and colony losses. Entomologia, 2014, 2(2) (doi: 10.4081/entomologia.2014.203).
  • Smith K.M., Loh E.H., Rostal M.K., Zambrana-Torrelio C.M., Mendiola L., Daszak P. Pathogens, pests, and economics: drivers of honey bee colony declines and losses. EcoHealth, 2014, 10(4): 434-445 (doi: 10.1007/s10393-013-0870-2).
  • Rosenkranz P., Aumeier P., Ziegelmann B. Biology and control of Varroa destructor. Journal of Invertebrate Pathology, 2010, 103(Suppl.): S96-S119 (doi: 10.1016/j.jip.2009.07.016).
  • Rangel J., Baum K., Rubink W.L., Coulson R.N., Johnston J.S., Traver B.E. Prevalence of Nosema species in a feral honey bee population: a 20-year survey. Apidologie, 201б, 47: 5б1-571 (doi: 10.1007/s13592-015-0401-y).
  • Кривцов Н.И. Генофонд пчел Apis mellifera mellifera в России. Мат. Межд. конф. «Пчеловодство — XXI век. Темная пчела (Apis mellifera L.) в России». M., 2008: 22-27.
  • Саттаров В.Н. Пути сохранения башкирской популяции среднерусской породы пчел. Пчеловодство, 2012, 9: 12-13.
  • Ильясов Р.А., Поскряков А.В., Николенко А.Г. Основные методы идентификации подвидов пчел Apis mellifera. Биомика, 2017, 9(2): 71-90.
  • Jensen A.B., Palmer K.A., Boomsa J.J., Pedersen B.V. Varying degrees of Apis mellifera ligustica introgression in protected populations of the black honey bee, Apis mellifera mellifera, in north west Europe. Molecular Ecology, 2005, 14: 93-10б (doi: 10.1111/jM365-294X.2004.02399.x).
  • Колбина Л.Ы., Непейвода С.Н. Породный состав пчел Удмуртии. Пчеловодство, 2009, 5: б-7.
  • Бородачев А.В., Савушкина Л.Н. Сохранение и рациональное использование генофонда пород медоносной пчелы. Пчеловодство, 2012, 4: 3-5.
  • Бородачев А.В., Савушкина Л.Н. Породы и типы пчел для разведения в Сибири. Мат. регион. науч.-практ. конф. «Современное состояние и перспективы развития пчеловодства в Сибири». Красноярск, 2015: 24-29.
  • Ильясов Р.А., Поскряков А.В., Николенко А.Г. Преимущества темной лесной пчелы Apis mellifera mellifera и ее значимость для России. Биомика, 2017, 9(2): 83-90.
  • Engel M.S. The taxonomy of recent and fossil honey bees (Hymenoptera: Apidae; Apis). Journal of Hymenoptera Research, 1999, 8(2): 165-196.
  • Meixner M.D., Leta M.A., Koeniger N., Fuchs S. The honey bees of Ethiopia represent a new subspecies of Apis mellifera — Apis mellifera simensis n. spp. Apidologie, 2011, 42: 425-437 (doi: 10.1007/s13592-011-0007-y).
  • Cridland J.M., Tsutsui N.D., Ramírez S.R. The complex demographic history and evolutionary origin of the Western honey bee, Apis mellifera. Genome Biol. Evol., 2017, 9(2): 457-472 (doi: 10.1093/gbe/evx009).
  • Pinto M.A., Henriques D., Chávez-Galarza J., Kryger P., Garnery L., van der Zee R., Dahle B., Soland-Reckeweg G., de la Rúa P., Dall' Olio R., Carreck N.L., Johnson J.S. Genetic integrity of the Dark European honey bee (Apis mellifera mellifera) from protected populations: a genome-wide assessment using SNPs and mtDNA sequence data. Journal of Apicultural Research, 2014, 53(2): 269-278 (doi: 10.3896/IBRA.1.53.2.08).
  • Soland-Reckeweg G., Heckel G., Neumann P., Fluri P., Excoffier L. Gene flow in admixed populations and implications for the conservation of the Western honey bee, Apis mellifera. Journal of Insect Conservation, 2009, 13: 317-328 (doi: 10.1007/s10841-008-9175-0).
  • Oleksa A., Chybicki I., Tofilski A., Burczyk J. Nuclear and mitochondrial patterns of introgression into native dark bees (Apis mellifera mellifera) in Poland. Journal of Apicultural Research, 2011, 50(2): 116-129 (doi: 10.3896/IBRA.1.50.2.03).
  • De la Rúa P., Jaffé R., Dall'Olio R., Muñnoz I., Serrano J. Biodiversity, conservation and current threats to European honeybees. Apidologie, 2009, 40: 263-284 (doi: 10.1051/apido/2009027).
  • Meixner M.D., Costa C., Kryger P., Hatjina F., Bouga M., Ivanova E., Büchler R. Conserving diversity and vitality for honey bee breeding. Journal of Apicultural Research, 2010, 49(1): 85-92 (doi: 10.3896/IBRA.1.49.1.12).
  • Jaffé R., Dietman V., Alssopp M., Costa C., Crew R., Dall'Olio R., De la Rúa P., El-Niweiri Mogbel A.A., Fries I., Kezic N., Meusel M., Paxton R.J., Shaibi T., Stolle E., Moritz R.F.A. Estimating the density of honeybee colonies across their natural range to fill the gap in pollinator decline censuses. Conservation Biology, 2009, 24(2): 583-591 (doi: 10.1111/j.1523-1739.2009.01331.x).
  • Kauhausen-Keller D., Keller R. Morphometrical control of pure race breeding of honeybee (Apis mellifera L.). Apidologie, 1994, 25(2): 133-143 (doi: 10.1051/apido:19940202).
  • Maul V., Hahnle A. Morphometric studies with purebred stock of Apis mellifera carnica Pollmann from Hessen. Apidologie, 1994, 25: 119-132.
  • Ильясов Р.А., Поскряков А.В., Петухов А.В., Николенко А.Г. Молекулярно-генетический анализ пяти сохранившихся резерватов темной лесной пчелы Apis mellifera mellifera Урала и Поволжья. Генетика, 2016, 52(8): 931-943 (doi: 10.7868/S0016675816060059).
  • Rhymer J.M., Simberloff D. Extension by hybridization and introgression. The Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 1996, 27: 83-109 (doi: 10.1146/annurev.ecolsys.27.1.83).
  • Кривцов Н.И., Горячева И.И., Бородачев А.В. Исследование пород и популяций медоносной пчелы (Apis mellifera L.) для разработки критериев генетической паспортизации пчел. Доклады Российской академии сельскохозяйственных наук, 2011, 1: 51-54.
  • Graur D. Gene diversity in Hymenoptera. Evolution, 1985, 38: 190-199 (doi: 10.1111/j.1558-5646.1985.tb04091.x).
  • Pamilo P., Crozier R.H. Genic variation in male haploids under deterministic selection. Genetics, 1981, 98(1): 199-214.
  • Pamilo P., Varvio-Aho S.-L., Pekkarinen A. Low enzyme variability in Hymenoptera as a consequence of haplodiploidy. Hereditas, 1978, 88(1): 93-99 (doi: 10.1111/j.1601-5223.1978.tb01607.x).
  • Shoemaker D.D., Costa J.T., Ross K.G. Estimates of heterozygosity in two social insects using a large number of electrophoretic markers. Heredity, 1992, 69: 573-582 (doi: 10.1038/hdy.1992.173).
  • Rowe D.J., Rinderer T.E., Stelzer J.A., Oldroyd B.P., Crozier R.H. Seven polymorphic microsatellite loci in honeybees (Apis mellifera). Insectes Sociaux, 1997, 44: 85-93 (doi: 10.1007/s000400050032).
  • Jeffreys A.J., Wilson V., Thein S.L. Individual-specific "fingerprints" of human DNA. Nature, 1985, 316: 76-79 (doi: 10.1038/316076a0).
  • Weber J.L., Wong C. Mutation of human short tandem repeats. Human Molecular (Genetics, 1993, 2(8): 1123-1128 (doi: 10.1093/hmg/2.8.1123).
  • Sheppard W.S., Smith D.R. Identification of African-derived bees in the Americas: a survey of methods. Annals of the Entomological Society of America, 2000, 93(2): 159-176 (doi: 10.1603/0013-8746(2000)093[0159:IOADBI]2.0.CO;2).
  • López-Flores I., Garrido-Ramos M.A. The repetitive DNA content of eukaryotic genomes. Genome Dynamics, 2012, 7: 1-28 (doi: 10.1159/000337118).
  • Ellegren H. Microsatellites: simple sequences with complex evolution. Nature Reviews Genetics, 2004, 5: 435-445 (doi: 10.1038/nrg1348).
  • Rosenberg N.A., Pritchard J.K., Weber J.L., Cann H.M., Kidd K.K., Zhivotovsky L.A., Feldman M.W. Genetic structure of human populations. Science, 2002, 298(5602): 2381-2385 (doi: 10.1126/science.1078311).
  • Ellegren H. Microsatellite mutations in the germline: implication for evolutionary inference. Trends in Genetics, 2000, 16(12): 551-558 (doi: 10.1016/s0168-9525(00)02139-9).
  • SantaLucia J.Jr., Hicks D. The thermodynamics of DNA structural motifs. Annual Review of Biophysics and Biomolecular Structure, 2004, 33: 415-440 (doi: 10.1146/annurev.biophys.32.110601.141800).
  • Fan H., Chu J.-Y. A brief review of short tandem repeat mutation. Genomics Proteomics Bioinfor-matics, 2007, 5(1): 7-14 (doi: 10.1016/S1672-0229(07)60009-6).
  • Di Rienzo A., Peterson A.C., Garza J.C., Valdes A.M., Slatkin M., Freimer N.B. Mutational processes of simple-sequence repeat loci in human populations. Proceedings of the National Academy of Sciences, 1994, 91(8): 3166-3170 (doi: 10.1073/pnas.91.8.3166).
  • Kruglyak S., Durrett R.T., Schug M.D., Aquadro C.F. Equilibrium distributions of microsatellite repeat length resulting from a balance between slippage events and point mutations. Proceedings of the National Academy of Sciences, 1998, 95(18): 100774-10778 (doi: 10.1073/pnas.95.18.10774).
  • Wells R.D. Molecular basis of genetic instability of triplet repeats. The Journal of Biological Chemistry, 1996, 271(6): 2875-2878 (doi: 10.1074/jbc.271.6.2875).
  • Anselmi C., Bocchinfuso G., De Santis P., Savino M., Scipioni A. A theoretical model for the prediction of sequence-dependent nucleosome thermodynamic stability. Biophysical Journal, 2000, 79(2): 601-613 (doi: 10.1016/S0006-3495(00)76319-3).
  • Owczarzy R., Vallone P.M., Gallo F.J., Paner T.M., Lane M.J., Benight A.S. Predicting sequence-dependent melting stability of short duplex DNA oligomers. Biopolymers, 1997, 44(3): 217-239 (doi: 10.1002/(SICI)1097-0282(1997)44:3-217::AID-BIP3-3.0.C0;2-Y).
  • Valdes A.M., Slatkin M., Freimer N.B. Allele frequencies at microsatellite loci: the stepwise mutation model revisited. Genetics, 1993, 133(3): 737-749.
  • Калюжный Д.Н., Бондарев Ф.С., Щелкина А.К., Лившиц М.А., Борисова О.Ф. Внутримолекулярные G-квадруплексы, образованные микросателлитной последовательностью d(GT)12 в присутствии ионов К+. Молекулярная биология, 2008, 42(1): 693-700.
  • Сиянова Е.Ю., Миркин С.М. Экспансия тринуклеотидных повторов. Молекулярная биология, 2001, 35(2): 208-223.
  • Омельченко А.В. Молекулярная характеристика локусов, содержащих динуклеотидные микросателлиты, генома партеногенетической ящерицы Darevsia unisexualis: монография. М., 2013.
  • Sturzeneker R., Haddar L.A., Bevilacqua A.U., Simpson A.J.G., Pena S.D.J. Polarity of mutations in tumor-associated microsatellite instability. Human Genetics, 1998, 102: 231-235 (doi: 10.1007/s004390050684).
  • Coloson I., Goldstein D.B. Evidence for complex mutations at microsatellite loci in Drosophilla. Genetics, 1999, 152(2): 617-627.
  • Orti G., Pearse D.E., Avise J. Phylogenetic assessment of length variation at a microsatellite locus. Proceedings of the National Academy of Sciences, 1997, 94(20): 10745-10749 (doi: 10.1073/pnas.94.20.10745).
  • Зимницкий А.Н., Башкатов С.А., Уразбаев В.Н. Тандемные повторы ДНК и концепция матричного синтеза протеогликанов. М., 2005.
  • Neff B.D., Gross M.R. Microsatellite evolution in vertebrates: inference from AC dinucleotide repeats. Evolution, 2001, 55(9): 1717-1733 (doi: 10.1111/j.0014-3820.2001.tb00822.x).
  • Животовский Л.А. Микросателлитная изменчивость в популяциях человека и методы ее изучения. Вестник ВОГиС, 2006, 10(1): 74-96.
  • Sharma P.C., Grover A., Kahl G. Mining microsatellites in eukaryotic genomes. Trends in Biotechnology, 2007, 25(11): 490-498 (doi: 10.1016/j.tibtech.2007.07.013).
  • Crozier R.H., Pamilo P. Evolution of social insect colonies. Sex allocation and kin-selection. Oxford University Press, UK, 1996.
  • Davis S.K., Strassmann J.E., Hughes C., Pletscher L.S., Templeton A.R. Population structure and kinship in Polistes (Hymenoptera, Vespidae): an analysis using ribosomal DNA and protein electrophoresis. Evolution, 1990, 44: 1242-1253 (doi: 10.1111/j.1558-5646.1990.tb05228.x).
  • Estoup A., Solignac M., Harry M., Cornuet J.M. Characterization of (GT)n and (CT)n microsatellites in two insect species: Apis mellifera and Bombus terrestris. Nucleic Acids Research, 1993, 21(6): 1427-1431 (doi: 10.1093/nar/21.6.1427).
  • Solignac M., Vautrin D., Loiseau A., Mougel F., Baudry E., Estoup A., Garnery L., Haberl M., Cornuet J.-M. Five hundred and fifty microsatellite markers for the study of the honeybee (Apis mellifera) genome. Molecular Ecology Notes, 2003, 3(2): 307-311 (doi: 10.1046/j.1471-8286.2003.00436.x).
  • Solignac M., Vautrin D., Baudry E., Mougel F., Loiseau A., Cornuet J.-M. A microsatellite-based linkage map of the honeybee, Apis mellifera L. Genetics, 2004, 167(1): 253-262 (doi: 10.1534/genetics.167.1.253).
  • Archak S., Meduri E., Kumar P.S., Nagaraju J. InSatDb: a microsatellite database of fully sequenced insect genomes. Nucleic Acids Research, 2007, 35(Suppl_1): D36-D39 (doi: 10.1093/nar/gkl778).
  • Cornuet J.M., Piry S., Luikart G., Estoup A., Solignac M. New methods employing multilocus genotypes to select or exclude populations as origins of individuals. GGenetics, 1999, 153(4): 1989-2000.
  • Bodur C. GGenetic structure analysis of honeybee populations based on microsatellites. Ph.D Thesis. Ankara, 2005.
  • Clarke K.E., Rinderer T.E., Franck P., Quezada-Euán J.J.G., Oldroyd B.P. The Africanization of honey bees (Apis mellifera) of the Yucatan: a study of a massive hybridization event across time. Evolution, 2002, 52(7): 1462-1474 (doi: 10.1111/j.0014-3820.2002.tb01458.x).
  • De la Rúa P., Galián J., Serrano J., Moritz R.F.A. Genetic structure and distinctness of Apis mellifera L. populations from Canary Islands. Molecular Ecology, 2001, 10(7): 1733-1742 (doi: 10.1046/j.1365-294x.2001.01303.x).
  • De la Rúa P., Galián J., Serrano J., Moritz R.F.A. Microsatellite analysis of non-migratory colonies of Apis mellifera iberica from south-eastern Spain. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 2002, 40(3): 164-168 (doi: 10.1046/j.1439-0469.2002.00187.x).
  • De la Rúa P., Galián J., Serrano J., Moritz R.F.A. Genetic structure of Balearic honeybee populations based on microsatellite polymorphism. Genetics Selection Evolution, 2003, 35: 339-350 (doi: 10.1186/1297-9686-35-3-339).
  • Estoup A., Garnery L., Solignac M., Cornuet J.M. Microsatellite variation in honey bee (Apis mellifera L.) populations: hierarchical genetic structure and test of the infinite allele and stepwise mutation models. Genetics, 1995, 140(2): 679-695.
  • Franck P., Garnery L., Solignac M., Cornuet J.M. The origin of west European subspecies of honeybees (Apis mellifera): new insights from microsatellite and mitochondrial data. Evolution, 1998, 52(4): 1119-1134 (doi: 10.2307/2411242).
  • Franck P., Garnery L., Celebrano G., Solignac M., Cornuet J.-M. Hybrid origins of honey bees from Italy (Apis mellifera mellifera) and Sicily (A. m. sicula). Molecular Ecology, 2000, 9(7): 907921 (doi: 10.1046/j.1365-294x.2000.00945.x).
  • Susnik S., Kozmus P., Poklukar J., Meglic V. Molecular characterisation of indigenous Apis mellifera carnica in Slovenia. Apidologie, 2004, 35(6): 623-636 (doi: 10.1051/apido:2004061).
  • Franck P., Gernery L., Solignac M., Cornuet J.-M. Molecular confirmation of a fourth lineage in honeybees from the Near East. Apidologie, 2000, 31(2): 167-180 (doi: 10.1051/apido:2000114).
  • Franck P., Garnery L. Loiseau A., Oldroyd B.P., Hepburn H.R., Solignac M., Cornuet J.-M. Genetic diversity of the honey bee in Africa: microsatellite and mitochondrial data. Heredity, 2001, 86: 420-430 (doi: 10.1046/j.1365-2540.2001.00842.x).
  • Meixner M.D., Pinto M.A., Bouga M., Kryger P., Ivanova E., Fuchs S. Standard methods for characterising subspecies and ecotypes of Apis mellifera. Journal of Apicultural Research, 2013, 52(4): 1-28 (doi: 10.3896/IBRA.1.52.4.05).
  • Palmer K.A., Oldroyd B.P. Evolution of multiple mating in the genus Apis. Apidologie, 2000, 31(2): 235-248 (doi: 10.1051/apido:2000119).
  • Châline N., Ratnieks F.L.W., Burke T. Anarchy in the UK: Detailed genetic analysis of worker reproduction in a naturally occurring British anarchistic honeybee, Apis mellifera, colony using DNA microsatellites. Molecular Ecology, 2002, 11(9): 1795-1803 (doi: 10.1046/j. 1365-294X.2000.01569.x).
  • Lattorff H.M.G., Moritz R.F.A., Crewe R.M. Solignac M. Control of reproductive dominance by the thelytoky gene in honeybees. Biology Letters, 2007, 3(3): 292-295 (doi: 10.1098/rsbl.2007.0083).
  • Alqarni A.S., Hannan M.A., Owayss A.A., Engel M.S. The indigenous honey bees of Saudi Arabia (Hymenoptera, Apidae, Apis mellifera jemenitica Ruttner): their natural history and role in beekeeping. ZooKeys, 2011, 134: 83-98 (doi: 10.3897/zookeys.134.1677).
  • Alattal Y., AlGhamdi A., Alsharhi M. Population structure of the Yemeni honey bee (Apis mel-lifera jemenitica) entails an urgent conservation strategy in Saudi Arabia. Journal of Entomology, 2014, 11(3): 163-169 (doi: 10.3923/je.2014.163.169).
  • Ghassemi-Khademi T., Rajabi-Maham H., Pashaei-Rad S. Genetic diversity evaluation of Persian honeybees (Apis mellifera meda) in North West of Iran, using microsatellite markers. Journal of Wildlife and Biodiversity, 2018, 2(2): 37-46 (doi: 10.22120/jwb.2018.86877.1026).
  • Techer M.A., Clémencet J., Turpin P., Volbert N., Reynaud B., Delatte H. Genetic characterization of the honeybee (Apis mellifera) population of Rodrigues Island, based on microsatellite and mitochondrial DNA. Apidologie, 2015, 46: 445-454 (doi: 10.1007/s13592-014-0335-9).
  • Esnault O., Meenowa D., Sookar P., Chauzat M.-P., Delatte H. Spread and strain determination of Varroa destructor following its introduction to Mauritius and interactions with the bee louse Braula pretoriensis in honey bee colonies. Journal of Apicultural Research, 2019, 58(1): 75-83 (doi: 10.1080/00218839.2018.1517987).
  • De la Rúa P., Galián J., Pedersen B.V., Serrano J. Molecular characterization and population structure of Apis mellifera from Madeira and the Azores. Apidologie, 2006, 37(6): 699-708 (doi: 10.1051/apido:2006044).
  • Loucif-Ayad W., Achou M., Legout H., Alburaki M., Garnery L. Genetic assessment of Algerian honeybee populations by microsatellite markers. Apidologie, 2015, 46: 392-402 (doi: 10.1007/s13592-014-0331-0).
  • Alburaki M., Bertrand B., Legout H., Moulin S., Alburaki A., Sheppard W.S., Garnery L. A fifth major genetic group among honeybees revealed in Syria. BMC Genetics, 2013, 14: 117 (doi: 10.1186/1471-2156-14-117).
  • Garnery L., Franck P., Baudry E., Vautrin D., Cornuet J.M., Solignac M. Genetic diversity of the west European honey bee (Apis mellifera mellifera and A. m. iberica). I. Mitochondrial DNA. Genetics Selection Evolution, 1998, 30: S31-S47 (doi: 10.1186/1297-9686-30-S1-S31).
  • Киреева Т.Н., Островерхова Н.В., Конусова О.Л., Кучер А.Н., Шазахов И.В. Морфометрический и молекулярно-генетический анализ медоносных пчел (Apis mellifera L.) на пасеках Томской области. Мат. Межд. конф. «Концептуальные и прикладные аспекты научных исследований и образования в области зоологии беспозвоночных». Томск, 2015: 254-260.
  • Николенко А.Г., Гатауллин А.Р., Каримова А.А. Генетическая структура уральской популяционной системы темной лесной пчелы Apis mellifera mellifera L. Биомика, 2016, 8(2): 82-83.
  • Каскинова М.Д., Ильясов Р.А., Поскряков А.В., Николенко А.Г. Анализ генетической структуры популяций медоносной пчелы (Apis mellifera L.). Генетика, 2015, 51(10): 11991202 (doi: 10.7868/S0016675815100070).
  • Зиновьева Н.А., Кривцов Н.И., Форнара М.С., Гладырь Е.А., Бородачев А.В., Бородачев В.А., Березин А.С., Лебедев В.И. Оценка изменчивости аллелофонда микросателлитов при создании специализированных линий медоносной пчелы среднерусской породы. Достижения науки и техники АПК, 2011, 11: 51-52.
  • Зиновьева Н.А., Кривцов Н.И., Форнара М.С., Гладырь Е.А., Бородачев А.В., Березин А.С., Лебедев В.И. Микросателлиты как инструмент для оценки динамики аллелофонда при создании приокского типа среднерусской породы медоносной пчелы Apis mellifera. Сельскохозяйственная биология, 2011, 46(6): 75-79.
  • Кривцов Н.И., Зиновьева Н.А., Бородачев А.В., Лебедев В.И., Форнара М.С. Дифференциация основных пород пчел с использованием микросателлитов. Вестник ФГБОУ ВПО РГАТУ, 2011, 4(2): 23-27.
  • Зиновьева Н.А., Солошенко В.А., Форнара М.С., Шатохин К.С., Харченко Г.И., Бородачев А.В., Лебедев В.И., Гладырь Е.А., Гончаренко Г.М. Генетическая дифференциация новосибирской популяции дальневосточной пчелы. Доклады РАСХН, 2013, 3: 40-43.
  • Форнара М.С., Крамаренко А.С., Свистунов С.В., Любимов Е.М., Сокольский С.С., Зиновьева Н.А. Морфометрическая и молекулярно-генетическая дифференциация линий и семей медоносной пчелы Apis mellifera caucasica L., разводимых в районе Большого Сочи. Сельскохозяйственная биология, 2015, 50(6): 776-784 (doi: 10.15389/agrobiology.2015.6.776rus).
  • Форнара М.С., Крамаренко А.С., Шаров М.А., Зиновьева Н.А. Исследование аллелофонда и генетической дифференциации дальневосточных пчел. Достижения науки и техники АПК, 2016, 30(10): 101-104.
  • Островерхова Н.В., Конусова О.Л., Кучер А.Н., Киреева Т.Н. Исследование полиандрии у медоносной пчелы (Apis mellifera) c использованием микросателлитных маркеров. Зоологический журнал, 2016, 95(3): 307-313 (doi: 10.7868/S0044513416030119).
Еще
Статья обзорная