Продукция розмариновой кислоты в проростках мелиссы (Melissa officinalis L.) под влиянием ионов меди

Автор: Эсмаилзаде-Салестани К., Риахи-Мадвар А., Мазияр М.А., Халегдуст Б., Лойт Э.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Биоактивные соединения

Статья в выпуске: 3 т.56, 2021 года.

Бесплатный доступ

Розмариновая кислота (RA), одно из важнейших биологически активных соединений, которое синтезируют растения мелиссы (Melissa officinalis L.), обладает противовирусными, анти-бактериальными, антиоксидантными и противораковыми свойствами. Кроме того, ее применяют как приправу и для улучшения качества выпечки. Ионы меди действуют как кофактор нескольких белков и играют ключевую роль в фотосинтезе, дыхании, синтезе лигнина, реакциях на окисли-тельный стресс и в метаболизме компонентов клеточной стенки, но в высоких концентрациях могут быть токсичны для растений. Мы предположили, что абиотические стрессы как один из внешних факторов, индуцирующих защитный механизм растений, могут способствовать выработке вторичных метаболитов и особенно RA у представителей семейства Lamiaceae. В представленной работе мы изучали накопление RA, экспрессию гена тирозинаминотрансферазы (TAT), содержание флавоноидов и антоцианов, а также активность антиоксидантных ферментов системы защиты растений от окислительного стресса у 45-суточных проростков M. officinalis после обработки разными концентрациями Cu2+ (0, 5, 10, 20 и 30 мкМ). Образцы собирали и исследовали после 8 и 16 ч обработки Cu2+. Показано, что в меньших концентрациях ионы Cu2+ положительно влияли на накопление RA независимо от длительности обработки, с чем согласовывалось увеличение экс-прессии гена TAT, вовлеченного в один из путей синтеза RA. Содержание флавоноидов, антоцианов и растворимого белка в проростках значительно снижалось (за исключением проростков, обработанных в течение 8 ч Cu2+ в концентрации 20 и 30 мкМ). Содержание RA и экспрессия гена ТАТ значительно снизились при максимальной концентрации Cu2+ и длительном воздействии (16 ч). Одновременно в этих проростках мы отмечали повышение активности супероксиддисмутазы и пероксидазы. Последнее может указывать на то, что более низкие концентрации Cu2+ вызывают окислительный стресс, активные формы кислорода (АФК), которые выполняют роль сигнальных молекул, накапливаются, и из-за их положительного воздействия на экспрессию гена ТАТ образуется больше RA. Напротив, при самой высокой концентрации ионов меди АФК подавляли экспрессию гена ТАТ и тем самым предотвращали деградацию продукта гена.

Еще

Антиоксидантный фермент, melissa officinalis, розмариновая кислота, тирозинаминотрансфераза, флавоноиды, антоцианы, супероксиддисмутаза, каталаза, пероксидаза

Короткий адрес: https://sciup.org/142231372

IDR: 142231372   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2021.3.578rus

Список литературы Продукция розмариновой кислоты в проростках мелиссы (Melissa officinalis L.) под влиянием ионов меди

  • Petersen M., Simmonds M.S. Rosmarinic acid. Phytochemistry, 2003, 62(2): 121-125 (doi: 10.1016/s0031-9422(02)00513-7).
  • Dastmalchi K., Dorman H.T.D., Oinonen P.P., Darwis Y., Laakso I., Hiltunen R. Chemical composition and in vitro antioxidative activity of a lemon balm (Melissa officinalis L.) extract. LWT-Food Science and Technology, 2008, 41(3): 391-400 (doi: 10.1016/j.lwt.2007.03.007).
  • Rocha J., Eduardo-Figueira M., Barateiro A., Fernandes A., Brites D., Bronze R., Duarte C.M., Serra A.T., Pinto R., Freitas M., Fernandes E., Silva-Lima B., Mota-Filipe H., Sepodes B. Anti-inflammatory effect of rosmarinic acid and an extract of Rosmarinus officinalis in rat models of local and systemic inflammation. Basic & Clinical Pharmacology & Toxicology, 2015, 116(5): 398-413 (doi: 10.1111/bcpt.12335).
  • Swarup V., Ghosh J., Ghosh S., Saxena A., Basu A. Antiviral and anti-inflammatory effects of rosmarinic acid in an experimental murine model of Japanese encephalitis. Antimicrobial Agents and Chemotherapy, 2007, 51(9): 3367-3370 (doi: 10.1128/AAC.00041-07).
  • Nascimento G.G.F., Locatelli J., Freitas P.C., Silva G.L. Antibacterial activity of plant extracts and phytochemicals on antibiotic-resistant bacteria. Brazilian Journal of Microbiology, 2000, 31(4): 247-256 (doi: 10.1590/S1517-83822000000400003).
  • Capecka E., Mareczek A., Leja M. Antioxidant activity of fresh and dry herbs of some Lamiaceae species. Food Chemistry, 2005, 93(2): 223-226 (doi: 10.1016/j.foodchem.2004.09.020).
  • Link A., Balaguer F., Goel A. Cancer chemoprevention by dietary polyphenols: promising role for epigenetics. Biochemical Pharmacology, 2010, 80(12): 1771-1792 (doi: 10.1016/j.bcp.2010.06.036).
  • Sanbongi C., Takano H., Osakabe N., Sasa N., Natsume M., Yanagisawa R., Inoue K.I., Sadakane K., Ichinose T., Yoshikawa T. Rosmarinic acid in perilla extract inhibits allergic inflammation induced by mite allergen, in a mouse model. Clinical & Experimental Allergy, 2004, 34(6): 971-977 (doi: 10.1111/j.1365-2222.2004.01979.x).
  • Caleja C., Barros L., Barreira J.C.M., Ciric A., Sokovic M., Calhelha R.C., Beatriz M., Oliveira P.P., Ferreira I.C.F.R. Suitability of lemon balm (Melissa officinalis L.) extract rich in rosmarinic acid as a potential enhancer of functional properties in cupcakes. Food Chemistry, 2018, 250: 67-74 (doi: 10.1016/j.foodchem.2018.01.034).
  • Gertlowski C., Petersen M. Influence of the carbon source on growth and rosmarinic acid production in suspension-cultures of Coleus blumei. Plant Cell Tissue and Organ Culture, 1993, 34(2): 183-190 (doi: 10.1007/BF00036100).
  • Krzyzanowska J., Czubacka A., Pecio L., Przybys M., Doroszewska T., Stochmal A., Oleszek W. The effects of jasmonic acid and methyl jasmonate on rosmarinic acid production in Mentha piperita cell suspension cultures. Plant Cell, Tissue and Organ Culture (PCTOC), 2012, 108(1): 73-81 (doi: 10.1007/s11240-011-0014-8).
  • Sahu R., Gangopadhyay M., Dewanjee S. Elicitor-induced rosmarinic acid accumulation and secondary metabolism enzyme activities in Solenostemon scutellarioides. Acta Physiologiae Plantarum, 2013, 35(5): 1473-1481 (doi: 10.1007/s11738-012-1188-3).
  • Yan Q., Shi M., Ng J., Wu J.Y. Elicitor-induced rosmarinic acid accumulation and secondary metabolism enzyme activities in Salvia miltiorrhiza hairy roots. Plant Science, 2006, 170(4): 853-858 (doi: 10.1016/j.plantsci.2005.12.004).
  • Santiago L.J.M., Louro R.P., De Oliveira D.E. Compartmentation of phenolic compounds and phenylalanine ammonia-lyase in leaves of Phyllanthus tenellus Roxb. and their induction by copper sulphate. Annals of Botany, 2000, 86(5): 1023-1032 (doi: 10.1006/anbo.2000.1271).
  • Basak M., Sharma M., Chakraborty U. Biochemical responses of Camellia sinensis (L.) O. Kuntze to heavy metal stress. Journal of Environmental Biology, 2001, 22(1): 37-41.
  • Yruela I. Copper in plants. Brazilian Journal of Plant Physiology, 2005, 17(1): 145-156 (doi: 10.1590/S1677-04202005000100012).
  • Marschner H. Marschner’s mineral nutrition of higher plants /P. Marschner (ed.). Academic Press, 2011.
  • Gaetke L.M., Chow C.K. Copper toxicity, oxidative stress, and antioxidant nutrients. Toxicology, 2003, 189(1-2): 147-163 (doi: 10.1016/s0300-483x(03)00159-8).
  • Sims J.T., Johnson G.V. Micronutrient soil tests. In: Micronutrients in agriculture /J.J. Mortvedt (ed.). SSSA Book Series, 1991 (dol: 10.2136/sssabookser4.2ed.c12).
  • Groppa M.D., Tomaro M.L., Benavides M.P. Polyamines and heavy metal stress: the antioxidant behavior of spermine in cadmium- and copper-treated wheat leaves. Biometals, 2007, 20(2): 185-195 (doi: 10.1007/s10534-006-9026-y).
  • Ignat I., Volf I., Popa V.I. A critical review of methods for characterisation of polyphenolic compounds in fruits and vegetables. Food Chemistry, 2011, 126(4): 1821-1835 (doi: 10.1016/j.foodchem.2010.12.026).
  • Trouillas P., Sancho-Garcia J.C., De Freitas V., Gierschner J., Otyepka M., Dangles O. Stabilizing and modulating color by copigmentation: insights from theory and experiment. Chemical Reviews, 2016, 116(9): 4937-4982 (doi: 10.1021/acs.chemrev.5b00507).
  • Lattanzio V., Lattanzio V.M., Cardinali A. Role of phenolics in the resistance mechanisms of plants against fungal pathogens and insects. In: Phytochemistry: Advances in Research. Research Signpost, Trivandrum, India, 2006: 23-67.
  • Laura A., Moreno-Escamilla J.O., Rodrigo-García J., Alvarez-Parrilla E. Phenolic compounds. In: Postharvest physiology and biochemistry of fruits and vegetables /E. Yahia, A. Carrillo-Lopez (eds.). Woodhead Publishing, 2019: 253-271.
  • Cushnie T.P., Hamilton V.E., Lamb A.J. Assessment of the antibacterial activity of selected flavonoids and consideration of discrepancies between previous reports. Microbiological Research, 2003, 158(4): 281-289 (doi: 10.1078/0944-5013-00206).
  • Aksoy L., Kolay E., Agilonu Y., Aslan Z., Kargioglu M. Free radical scavenging activity, total phenolic content, total antioxidant status, and total oxidant status of endemic Thermopsis turcica. Saudi Journal of Biological Sciences, 2013, 20(3): 235-239 (doi: 10.1016/j.sjbs.2013.02.003).
  • Esmaeilzadeh-Salestani K., Riahi-Madvar A. Effects of iron ions on rosmarinic acid production and antioxidant system in Melissa officinalis L. seedlings. Annual Research & Review in Biology, 2014, 4(22): 3359-3372 (doi: 10.9734/ARRB/2014/9300).
  • Nasiri-Bezenjani M.A., Riahi-Madvar A., Baghizadeh A., Ahmadi A.R. Rosmarinic acid production and expression of tyrosine aminotransferase gene in Melissa officinalis seedlings in response to yeast extract. Journal of Agricultural Science and Technology, 2014, 16(4): 921-930.
  • Al-Bader M.D. Estrogen receptors alpha and beta in rat placenta: detection by RT-PCR, real time PCR and Western blotting. Reproductive Biology and Endocrinology, 2006, 4: 13 (doi: 10.1186/1477-7827-4-13).
  • Krizek D.T., Britz S.J., Mirecki R.M. Inhibitory effects of ambient levels of solar UV‐A and UV‐B radiation on growth of cv. New Red Fire lettuce. Physiologia Plantarum, 1998, 103(1): 1-7 (doi: 10.1034/j.1399-3054.1998.1030101.x).
  • Krizek D.T., Kramer G.F., Upadhyaya A., Mirecki R.M. UV‐B response of cucumber seedlings grown under metal halide and high pressure sodium/deluxe lamps. Physiologia Plantarum, 1993, 88(2): 350-358 (doi: 10.1111/j.1399-3054.1993.tb05509.x).
  • Sharma P., Dubey R.S. Drought induces oxidative stress and enhances the activities of antioxidant enzymes in growing rice seedlings. Plant Growth Regulation, 2005, 46(3): 209-221 (doi: 10.1007/s10725-005-0002-2).
  • Bradford M.M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Analytical Biochemistry, 1976, 72(1): 248-254 (doi: 10.1006/abio.1976.9999).
  • Giannopolitis C.N., Ries S.K. Superoxide dismutases: I. Occurrence in higher plants. Plant Physiology, 1977, 59(2): 309-314 (doi: 10.1104/pp.59.2.309).
  • Dhindsa R.S., Plumbdhindsa P., Thorpe T.A. Leaf senescence: correlated with increased levels of membrane-permeability and lipid-peroxidation, and decreased levels of superoxide-dismutase and catalase. Journal of Experimental Botany, 1981, 32(1): 93-101 (doi: 10.1093/jxb/32.1.93).
  • Plewa M.J., Smith S.R., Wagner E.D. Diethyldithiocarbamate suppresses the plant activation of aromatic-amines into mutagens by inhibiting tobacco cell peroxidase. Mutation Research/Fundamental and Molecular Mechanisms of Mutagenesis, 1991, 247(1): 57-64 (dol: 10.1016/0027-5107(91)90033-K).
  • Ru M., Wang K., Bai Z., Peng L., He S., Wang Y., Liang Z. A tyrosine aminotransferase involved in rosmarinic acid biosynthesis in Prunella vulgaris L. Scientific Reports, 2017, 7: 4892 (doi: 10.1038/s41598-017-05290-4).
  • Roitto M., Rautio P., Julkunen-Tiitto R., Kukkola E., Huttunen S. Changes in the concentrations of phenolics and photosynthates in Scots pine (Pinus sylvestris L.) seedlings exposed to nickel and copper. Environmental Pollution, 2005, 137(3): 603-609 (doi: 10.1016/j.envpol.2005.01.046).
  • Dixon R.A., Paiva N.L. Stress-induced phenylpropanoid metabolism. The Plant Cell, 1995, 7(7): 1085-1097 (doi: 10.1105/tpc.7.7.1085).
  • Romero-Puertas M.C., Corpas F.J., Rodriguez-Serrano M., Gomez M., Del Rio L.A., Sandalio L.M. Differential expression and regulation of antioxidative enzymes by cadmium in pea plants. Journal of Plant Physiology, 2007, 164(10): 1346-1357 (doi: 10.1016/j.jplph.2006.06.018).
  • Lombardi L., Sebastiani L. Copper toxicity in Prunus cerasifera: growth and antioxidant enzymes responses of in vitro grown plants. Plant Science, 2005, 168(3): 797-802 (doi: 10.1016/j.plantsci.2004.10.012).
  • Zhou M.L., Zhu X.M., Shao J.R., Wu Y.M., Tang Y.X. Transcriptional response of the catharanthine biosynthesis pathway to methyl jasmonate/nitric oxide elicitation in Catharanthus roseus hairy root culture. Applied Microbiology and Biotechnology, 2010, 88(3): 737-750 (doi: 10.1007/s00253-010-2822-x).
  • Memelink J., Verpoorte R., Kijne J.W. ORCAnization of jasmonate-responsive gene expression in alkaloid metabolism. Trends in Plant Science, 2001, 6(5): 212-219 (doi: 10.1016/s1360-1385(01)01924-0).
  • Maksymiec W., Wianowska D., Dawidowicz A.L., Radkiewicz S., Mardarowicz M., Krupa Z. The level of jasmonic acid in Arabidopsis thaliana and Phaseolus coccineus plants under heavy metal stress. Journal of Plant Physiology, 2005, 162(12): 1338-1346 (doi: 10.1016/j.jplph.2005.01.013).
  • Mizukami H., Ogawa T., Ohashi H., Ellis B.E. Induction of rosmarinic acid biosynthesis in Lithospermum erythrorhizon cell suspension cultures by yeast extract. Plant Cell Reports, 1992, 11(9): 480-483 (doi: 10.1007/BF00232695).
  • Szabo E., Thelen A., Petersen M. Fungal elicitor preparations and methyl jasmonate enhance rosmarinic acid accumulation in suspension cultures of Coleus blumei. Plant Cell Reports, 1999, 18(6): 485-489 (doi: 10.1007/s002990050608).
  • Park S.U., Uddin M.R., Xu H., Kim Y.K., Lee S.Y. Biotechnological applications for rosmarinic acid production in plant. African Journal of Biotechnology, 2008, 7(25): 4959-4965.
  • Karuppanapandian T., Moon J.C., Kim C., Manoharan K., Kim W. Reactive oxygen species in plants: their generation, signal transduction, and scavenging mechanisms. Australian Journal of Crop Science, 2011, 5(6): 709-725.
  • Achamlale S., Rezzonico B., Grignon-Dubois M. Rosmarinic acid from beach waste: isolation and HPLC quantification in Zostera detritus from Arcachon lagoon. Food Chemistry, 2009, 113(4): 878-883 (doi: 10.1016/j.foodchem.2008.07.040).
  • Garnczarska M., Ratajczak L. Metabolic responses of Lemna minor to lead ions II. Induction of antioxidant enzymes in roots. Acta Physiologiae Plantarum, 2000, 22(4): 429-432 (doi: 10.1007/s11738-000-0084-4).
  • Fukai T., Ushio-Fukai M. Superoxide dismutases: role in redox signaling, vascular function, and diseases. Antioxidants & Redox Signaling, 2011, 15(6): 1583-1606 (doi: 10.1089/ars.2011.3999).
  • Jimenez A., Hernandez J.A., Del Rio L.A., Sevilla F. Evidence for the presence of the ascorbate-glutathione cycle in mitochondria and peroxisomes of pea leaves. Plant Physiology, 1997, 114(1): 275-284 (doi: 10.1104/pp.114.1.275).
  • Khatun S., Ali M.B., Hahn E.-J., Paek K.-Y. Copper toxicity in Withania somnifera: growth and antioxidant enzymes responses of in vitro grown plants. Environmental and Experimental Botany, 2008, 64(3): 279-285 (doi: 10.1016/j.envexpbot.2008.02.004).
  • Miteva E., Hristova D., Nenova V., Maneva S. Arsenic as a factor affecting virus infection in tomato plants: changes in plant growth, peroxidase activity and chloroplast pigments. Scientia Horticulturae, 2005, 105(3): 343-358 (doi: 10.1016/j.scienta.2005.01.026).
  • Posmyk M.M., Kontek R., Janas K.M. Antioxidant enzymes activity and phenolic compounds content in red cabbage seedlings exposed to copper stress. Ecotoxicology and Environmental Safety, 2009, 72(2): 596-602 (doi: 10.1016/j.ecoenv.2008.04.024).
  • Wang S.H., Yang Z.M., Yang H., Lu B., Li S.Q., Lu Y.P. Copper-induced stress and antioxidative responses in roots of Brassica juncea L. Botanical Bulletin of Academia Sinica, 2004, 45(3): 203-212.
  • Choudhary M., Jetley U.K., Abash Khan M., Zutshi S., Fatma T. Effect of heavy metal stress on proline, malondialdehyde, and superoxide dismutase activity in the cyanobacterium Spirulina platensis-S5. Ecotoxicology and Environmental Safety, 2007, 66(2): 204-209 (doi: 10.1016/j.ecoenv.2006.02.002).
  • Zhang B., Li X., Chen D., Wang J. Effects of 1-octyl-3-methylimidazolium bromide on the antioxidant system of Lemna minor. Protoplasma, 2013, 250(1): 103-110 (doi: 10.1007/s00709-012-0379-5).
  • Mittler R., Vanderauwera S., Gollery M., Van Breusegem F. Reactive oxygen gene network of plants. Trends In Plant Science, 2004, 9(10): 490-498 (doi: 10.1016/j.tplants.2004.08.009).
  • Mishra S., Srivastava S., Tripathi R.D., Govindarajan R., Kuriakose S.V., Prasad M.N. Phytochelatin synthesis and response of antioxidants during cadmium stress in Bacopa monnieri L. Plant Physiology and Biochemistry, 2006, 44(1): 25-37 (doi: 10.1016/j.plaphy.2006.01.007).
  • Singh D., Nath K., Sharma Y.K. Response of wheat seed germination and seedling growth under copper stress. Journal of Environmental Biology, 2007, 28(2 Suppl): 409-414.
  • Singh N., Ma L.Q., Srivastava M., Rathinasabapathi B. Metabolic adaptations to arsenic-induced oxidative stress in Pteris vittata L and Pteris ensiformis L. Plant Science, 2006, 170(2): 274-282 (doi: 10.1016/j.plantsci.2005.08.013).
Еще
Статья научная