Сезонные изменения микробиома рубца у северного оленя (Rangifer tarandus) в условиях российской Арктики

Сезонные изменения микробиома рубца у северного оленя (Rangifer tarandus) в условиях российской Арктики

Автор: Ильина Л.А., Филиппова В.А., Лайшев К.А., Йылдырым Е.А., Дуняшев Т.П., Бражник Е.А., Дубровин А.В., Соболев Д.В., Тюрина Д.Г., Новикова Н.И., Лаптев Г.Ю., Южаков А.А., Романенко Т.М., Вылко Ю.П.

Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology

Рубрика: Микробиомы

Статья в выпуске: 4 т.55, 2020 года.

Бесплатный доступ

Северный олень ( Rangifer tarandus ) - крупное голарктическое травоядное животное, особенности условий обитания которого, в том числе низкие температур и скудные рационы, обусловили эволюционное развитие уникальной рубцовой микробиоты, необходимой для эффективного усвоения арктической флоры. В зимний период большую долю кормовых растений северного оленя составляют лишайники, богатые вторичными метаболитами, которые могут влиять на представителей микробного консорциума пищеварительного тракта. Ранее сообщалось о токсическом действии некоторых метаболитов лишайников (например, усниновой кислоты) на ряд микроорганизмов ( Clostridiales, Enterococcus, Staphylococcus aureus , Escherichia coli и др.), а также на жвачных животных (лосей). Однако о влиянии потребления лишайников на микробиом рубца северных оленей мало что известно. Нами с применением молекулярно-биологического анализа впервые были исследованы сезонные закономерности формирования микробных сообществ рубца северных оленей R. tarandus , обитающих в условиях Российской Арктики. Цель исследования - сравнение состава бактериального сообщества рубца северных оленей в летне-осенний и зимне-весенний периоды с использованием метода NGS-секвенирования. При анализе микробных сообществ оценивали биоразнообразие, таксономическую структуру, а также взаимозависимость этих показателей с особенностями питания северного оленя в связи со сменой сезона. Образцы содержимого рубца отбирали в летне-осенний и зимне-весенний периоды в 2017-2018 годах у 20 особей ненецкой породы (4-8-месячные телята и взрослые животные в возрасте 3-6 лет, n ≥= 3 для каждой возрастной группы) в Ненецком автономном округе (АО). Сезонные, но не половозрастные различия оказались основным фактором влияния на бактериальное сообщество рубца северных оленей, что, по всей видимости, обусловлено неодинаковым составом пастбищного рациона. В летне-осенний период отмечено достоверное повышение показателей a-биоразнообразия микробиома рубца по сравнению с зимне-весенним по числу OTUs (Operational Taxonomic Units), индексам Chao1 и Шеннона. Сопоставление b-разнообразия микробиоты рубца северных оленей продемонстрировало наличие выраженной кластеризации образцов по сезонам года. Несмотря на то, что в зимний период рацион северных оленей был представлен преимущественно лишайниками, которые не являются типичным кормом для других жвачных (крупного рогатого скот, овец и др.), было интересно отметить, что в целом полученный микробиомный профиль соответствовал современным представлениям о микробиоте рубца жвачных животных. Тем не менее в разные сезонные периоды отмечены значимые изменения представленности ряда таксонов, наиболее четкие из которых были детектированы для микроорганизмов, ассоциированных с процессами ферментации полисахаридов корма. Так, в зимне-весенний сезон выявлено достоверное увеличение обилия микроорганизмов, разлагающих полисахариды лишайников, в том числе гемицеллюлозу ( Butyrivibrio , Ruminococcus ) и лихенин ( Succiniclasticum , Paraprevotellaceae , Prevotella ). В летние-осенний период отмечается достоверное увеличение доли целлюлозолитических бактерий Clostridium , Blautia , Clostridiales , Christensenellaceae , Mogibacteriaceae , Prevotellaceae. Кроме того, показано, что в летний период в рубце северного оленя развивается группа микроорганизмов, которые относятся к возбудителям инфекций ( Erysipelotrichaceae , Coriobacteriaceae , Mycoplasmataceae , Rickettsiales ). В целом полученные результаты позволяют сделать вывод о достаточно четкой ассоциации микробиома рубца северного оленя с особенностями питания в разные сезоны, определяющей адаптацию животных к экологическим условиям.

Еще

Северный олень, рубец, микробиом, сезонность, ngs-секвенирование, российская арктика

Короткий адрес: https://sciup.org/142226328

IDR: 142226328   |   DOI: 10.15389/agrobiology.2020.4.697rus

Список литературы Сезонные изменения микробиома рубца у северного оленя (Rangifer tarandus) в условиях российской Арктики

  • Morgavi D.P., Kelly W.J., Janssen P.H., Attwood G.T. Rumen microbial (meta)genomics and its application to ruminant production. Animal, 2013, 7(1): 184-201 ( ). DOI: 10.1017/S1751731112000419
  • Mathiesen S.D., Mackie R.I., Aschfalk A., Ringø E., Sundset M.A. Microbial ecology of the digestive tract in reindeer: seasonal changes. In: Biology of growing animals. Vol. 2 Microbial ecology in growing animals /W.H. Holzapfel, P.J. Naughton, S.G. Pierzynowski, R. Zabielski, E. Salek (eds.). Elsevier Ltd., Edinburgh, 2005: 75-102 ( DOI: 10.1016/S1877-1823(09)70037-2)
  • Aagnes T.H., Sørmo W., Mathiesen S.D. Ruminal microbial digestion in free living, in captive lichen-fed and in starved reindeer (Rangifer tarandus tarandus) in winter. Applied and Environmental Microbiology, 1995, 61(2): 583-591.
  • Orpin C.G., Mathiesen S.D., Greenwood Y., Blix A.S. Seasonal changes in the ruminal microflora of the high-arctic Svalbard reindeer (Rangifer tarandus platyrhynchus). Applied and Environmental Microbiology, 1985, 50(1): 144-151.
  • Sundset M.A., Kohn A., Mathiesen S.D., Praesteng K.E. Eubacterium rangiferina, a novel usnic acid-resistant bacterium from the reindeer rumen. Naturwissenschaften, 2008, 95(8): 741-749 ( ). DOI: 10.1007/s00114-008-0381-0
  • Kartsev V., Lichitsky B., Geronikaki A., Petrou A., Smiljkovic M., Kostic M., Radanovic O., Soković M. Design, synthesis and antimicrobial activity of usnic acid derivatives. Med. Chem. Commun., 2018, 9(5): 870-882 ( ).
  • DOI: 10.1039/C8MD00076J
  • Roach J.A.G., Musser S.M., Morehouse K., Woo J.Y.J. Determination of usnic acid in lichen toxic to elk by liquid chromatography with ultraviolet and tandem mass spectrometry determination. J. Agric. Food. Chem., 2006, 54(7): 2484-2490 ( ).
  • DOI: 10.1021/jf052767m
  • Dailey R.N, Montgomery D.L., Ingram J.T., Siemion R., Vasquez M., Raisbeck M.F. Toxicity of lichen secondary metabolite (+)-Usnic acid in domestic sheep. Veterinary Pathology, 2008, 45(1): 19-25 ( ).
  • DOI: 10.1354/vp.45-1-19
  • Palo R.T. Usnic acid, a secondary metabolite of lichens and its effect on in vitro digestibility in reindeer. Rangifer, 1993, 13(1): 39-43 ( ).
  • DOI: 10.7557/2.13.1.1071
  • Sundset M.A., Barboza P.S., Green T.K., Folkow L.P., Blix A.S., Mathiesen S.D. Microbial degradation of usnic acid in the reindeer rumen. Naturwissenschaften, 2010, 97: 273-278 ( ).
  • DOI: 10.1007/s00114-009-0639-1
  • Henderson G., Cox F., Ganesh S., Jonker A., Young W., Global Rumen Census Collaborators, Janssen P.H. Rumen microbial community composition varies with diet and host, but a core microbiome is found across a wide geographical range. Scientific Reports, 2015, 5: 14567 ( ).
  • DOI: 10.1038/srep14567
  • Fonty G., Joblin K., Chavarot M., Roux R., Naylor G., Michallon F. Establishment and development of ruminal hydrogenotrophs in methanogen-free lambs. Applied and Environmental Microbiology, 2007, 73(20): 6391-6403 ( ).
  • DOI: 10.1128/AEM.00181-07
  • Sundset M.A., Præsteng K.E., Cann I.K.O., Mathiesen S.D., Mackie R.I. Novel rumen bacterial diversity in two geographically separated sub-species of reindeer. Microb. Ecol., 2007, 54(3): 424-438 ( ).
  • DOI: 10.1007/s00248-007-9254-x
  • Crater A.R., Barboza P.S., Forster R. Regulation of rumen fermentation during seasonal fluctuations in food intake of muskoxen. Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, Molecular & Integrative Physiology, 2007, 146(2): 233-241 ( ).
  • DOI: 10.1016/j.cbpa.2006.10.019
  • Rustomo B., AlZahal O., Odongo N., Duffield T.F., McBride B.W. Effects of rumen acid load from feed and forage particle size on ruminal pH and dry matter intake in the lactating dairy cow. Journal of Dairy Science, 2006, 89(12): 4758-4768 (
  • DOI: 10.3168/jds.S0022-0302(06)72525-5)
  • Kleen J.L., Hooijer G.A., Rehage J., Noordhuizen J.P. Subacute ruminal acidosis (SARA): a review. Journal of Veterinary Medicine Series A, 2003, 50(8): 406-414 ( ).
  • DOI: 10.1046/j.1439-0442.2003.00569.x
  • McEwan N.R., Abecia L., Regensbogenova M., Adam C.L., Findlay P.A., Newbold C.J. Rumen microbial population dynamics in response to photoperiod. Letters in Applied Microbiology, 2005, 41(1): 97-101 ( )
  • DOI: 10.1111/j.1472-765X.2005.01707.x
  • Uyeno Y., Sekiguchi Y., Tajima K., Takenaka A., Kurihara M., Kamagata Y. An rRNA-based analysis for evaluating the effect of heat stress on the rumen microbial composition of Holstein heifers. Anaerobe, 2010, 16(1): 27-33 ( ).
  • DOI: 10.1016/j.anaerobe.2009.04.006
  • Romero-Pérez G.A., Ominski K.H., McAllister T.A., Krause D.O. Effect of environmental factors and influence of rumen and hindgut biogeography on bacterial communities in steers. Applied and Environmental Microbiology, 2011, 77(1): 258-268 ( ).
  • DOI: 10.1128/AEM.01289-09
  • Olsen M.A., Aagnes T.H., Mathiesen S.D. The effect of timothy silage on the bacterial population in rumen fluid of reindeer (Rangifer tarandus tarandus) from natural summer and winter pasture. FEMS Microbiology Ecology, 1997, 24(2): 127-136 ( ).
  • DOI: 10.1111/j.1574-6941.1997.tb00429.x
  • Wang T.Y., Chen H.L., Lu M.J., Chen Y.C., Sung H.M., Mao C.T., Cho H.Y., Ke H.M., Hwa T.Y., Ruan S.K., Hung K.Y., Chen C.K., Li J.Y., Wu Y.C., Chen Y.H., Chou S.P., Tsai Y.W., Chu T.C., Shih C.A., Li W.H., Shih M.C. Functional characterization of cellulases identified from the cow rumen fungus Neocallimastix patriciarum W5 by transcriptomic and secretomic analyses. Biotechnol. Biofuels, 2011, 4: 24 ( ).
  • DOI: 10.1186/1754-6834-4-24
  • Fonty G., Joblin K.N. Rumen anaerobic fungi: their role and interactions with other rumen microorganisms in relation to fiber digestion. In: Physiological aspects of digestion and metabolism in ruminants. Academic Press, Toronto, ON, 1990: 665-680.
  • Sundset M.A., Edwards J.E., Cheng Y.F., Senosiain R.S., Fraile M.N., Northwood K.S., Præsteng K.E., Glad T., Mathiesen S.D., Wright A.D.G. Molecular diversity of the rumen microbiome of Norwegian reindeer on natural summer pasture. Microb. Ecol., 2009, 57(2): 335-348 ( ).
  • DOI: 10.1007/s00248-008-9414-7
  • Sundset M.A., Edwards J.E., Cheng Y.F., Senosiain R.S., Fraile M.N., Northwood K.S., Praesteng K.E., Glad T., Mathiesen S.D., Wright A.D. Rumen microbial diversity in Svalbard reindeer, with particular emphasis on methanogenic archaea. FEMS Microbiology Ecology, 2009, 70(3): 553-562 ( ).
  • DOI: 10.1111/j.1574-6941.2009.00750.x
  • Salgado-Flores A., Hagen L.H., Ishaq S.L., Zamanzadeh M., Wright A.D.G., Pope P.B., Sundset M.A. Rumen and cecum microbiomes in reindeer (Rangifer tarandus tarandus) are changed in response to a lichen diet and may affect enteric methane emissions. PLoS ONE, 2016, 11(5): e0155213 ( ).
  • DOI: 10.1371/journal.pone.0155213
  • Полежаев А.Н., Беркутенко А.Н. Определитель кормовых растений северного оленя: Магаданская область. Магадан, 1981.
  • Мотовилов К.Я., Булатов А.П, Позняковский П.М., Ланцева Н.Н., Миколайчик И.Н. Экспертиза кормов и кормовых добавок. Новосибирск, 2004.
  • Caporaso J.G., Kuczynski J., Stombaugh J., Bittinger K., Bushman F.D., Costello E.K., Fierer N., Peсa A.G., Goodrich J.K., Gordon J.I., Huttley G.A., Kelley S.T., Knights D., Koenig J.E., Ley R.E., Lozupone C.A., McDonald D., Muegge B.D., Pirrung M., Reeder J., Sevinsky J.R., Turnbaugh P.J., Walters W.A., Widmann J., Yatsunenko T., Zaneveld J., Knight R. QIIME allows analysis of high-throughput community sequencing data. Nature Methods, 2010, 7: 335-336 ( ).
  • DOI: 10.1038/nmeth.f.303
  • Oliveros J.C. Venny. An interactive tool for comparing lists with Venn's diagrams. 2007. Режим доступа: http://bioinfogp.cnb.csic.es/tools/venny/index.html. Без даты.
  • Warton D.I., Wright T.W., Wang Y. Distance-based multivariate analyses confound location and dispersion effects. Methods in Ecology and Evolution, 2012, 3(1): 89-101 ( ).
  • DOI: 10.1111/j.2041-210X.2011.00127.x
  • Morgavi D.P., Kelly W.J., Janssen P.H., Attwood G.T. Rumen microbial (meta)genomics and its application to ruminant production. Animal, 2013, 7(1): 184-201 ( ).
  • DOI: 10.1017/S1751731112000419
  • Person S.J., White R.G., Luick J.R. Determination of nutritive value of reindeer-caribou range, In: Proceedings of the 2nd International Reindeer and Caribou Symposium /E. Reimers, E. Gaare, S. Skjenneberg (eds.). Direktoratet for vilt og ferskvannsfisk, Trondheim, Norway, 1980: 224-239.
  • Church D.C. Ruminant animal: digestive physiology and nutrition. Prentice Hall, New Jersey, 1993.
  • Hungate R.E. The rumen and its microbes. Academic Press, NY, 1966.
  • Hackmann T.J., Spain J.N. Invited review: ruminant ecology and evolution: perspectives useful to ruminant livestock research and production. Journal of Dairy Science, 2010, 93(4): 1320-1334 ( ).
  • DOI: 10.3168/jds.2009-2071
  • Peng S., Yin J., Liu X., Jia B., Chang Z., Lu H., Jiang N., Chen Q. First insights into the microbial diversity in the omasum and reticulum of bovine using Illumina sequencing. J. Appl. Genetics, 2015, 56(3): 393-401 ( ).
  • DOI: 10.1007/s13353-014-0258-1
  • Smith C.C.R., Snowberg L.K., Gregory C.J., Knight R., Bolnick D.I. Dietary input of microbes and host genetic variation shape among-population differences in stickleback gut microbiota. ISME J., 2015, 9(11): 2515-2526 ( ).
  • DOI: 10.1038/ismej.2015.64
  • Fiere N. Embracing the unknown: disentangling the complexities of the soil microbiome. Nature Reviews Microbiology, 2017, 15: 579-590 ( ).
  • DOI: 10.1038/nrmicro.2017.87
  • Shen J., Zheng L., Chen X., Han X., Cao Y., Yao J. Metagenomic analyses of microbial and carbohydrate-active enzymes in the rumen of dairy goats fed different rumen degradable starch. Frontiers in Microbiology, 2020, 11: 1003 ( ).
  • DOI: 10.3389/fmicb.2020.01003
  • Li Z.P., Liu H.L., Guang Y.L., Bao K., Wang K.Y., Xu C., Yang Y.F., Yang H.F., Wright A.D.G. Molecular diversity of rumen bacterial communities from tannin-rich and fiber-rich forage fed domestic Sika deer (Cervus nippon) in China. BMC Microbiol., 2013, 13: 151 ( ).
  • DOI: 10.1186/1471-2180-13-151
  • Li F., Li C., Chen Y., Liu J. Host genetics influence the rumen microbiota and heritable rumen microbial features associate with feed efficiency in cattle. Microbiome, 2019, 7: 92 ( ).
  • DOI: 10.1186/s40168-019-0699-1
  • Zielińska S., Kidawa D., Stempniewicz L., Łoś M., Łoś J.M. New insights into the microbiota of the Svalbard Reindeer Rangifer tarandus platyrhynchus. Frontiers in Microbiology, 2016, 7: 170 ( ).
  • DOI: 10.3389/fmicb.2016.00170
  • Mathiesen S.D, Haga Ø.E, Kaino T., Tyler N.J.C. Diet composition, rumen papillation and maintenance of carcass mass in female Norwegian reindeer (Rangifer tarandus tarandus) in winter. Journal of Zoology, 2000, 251(1): 129-138 ( ).
  • DOI: 10.1111/j.1469-7998.2000.tb00598.x
  • Zhou M., Peng Y., Chen Y., Klinger C., Masahito O., Liu J., Guan L. Assessment of microbiome changes after rumen transfaunation: implications on improving feed efficiency in beef cattle. microbiome, 2018, 6: 62 ( ).
  • DOI: 10.1186/s40168-018-0447-y
  • Казановский Е.С., Карабанов В.П., Клебенсон К.А. Болезни северных оленей. Сыктывкар, 2011.
  • Morita H., Shiratori C., Murakami M., Takami H., Toh H., Kato Y., Nakajima F., Takagi M., Akita H., Masaoka T., Hattori M. Sharpea azabuensis gen. nov., sp. nov., a Gram-positive, strictly anaerobic bacterium isolated from the faeces of thoroughbred horses. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2008, 58(12): 2682-2686 ( ).
  • DOI: 10.1099/ijs.0.65543-0
  • Nocek J.E. Bovine acidosis: implications on laminitis. Journal of Dairy Science, 1997, 80: 1005-1028 (
  • DOI: 10.3168/jds.S0022-0302(97)76026-0)
Еще
Статья научная
QR-код для установки приложения SciUp Наведите камеру и скачайте бесплатное приложение SciUp