Угрозы распространения вирусных инфекций у пчел (Apis mellifera L.) и роль клеща Varroa destructor в развитии патологий
Автор: Спрыгин А.В., Бабин Ю.Ю., Ханбекова Е.М., Рубцова Л.Е.
Журнал: Сельскохозяйственная биология @agrobiology
Рубрика: Обзоры, проблемы, итоги
Статья в выпуске: 2 т.51, 2016 года.
Бесплатный доступ
Вирусные инфекции представляют серьезную проблему в современном пчеловодстве, приводя к депопуляции пчелиных семей. К настоящему времени у медоносной пчелы Apis mellifera обнаружено около 20 РНК-содержащих вирусов, которые в основном относятся к семействам Dicistroviridae, Iflaviridae, Nodaviridae (О.Ф. Гробов с соавт., 2006; C. Runckel с соавт., 2011). Имеются и ДНК-содержащие вирусы: иридовирус (сем. Iridoviridae ), который потенциально может вызывать гибель пчелиных семей (J.J. Bromenshenk с соавт., 2010), вирус летального паралича тли ( Aphid Lethal Paralysis virus, сем. Dicistroviridae ), вирус большой реки Сиу ( Big Sioux River virus, сем. Dicistroviridae ), вирус озера Синай 1 и 2 ( Lake Sinai Virus strain 1 и 2, сем. Nodaviridae ) (C. Runckel с соавт., 2011). Однако их роль в гибели пчел еще предстоит изучить. Среди известных вирусов пчел наиболее распространены следующие: вирус деформации крыла (deformed wing virus, DWV), вирус острого паралича (acute bee paralysis virus, ABPV), вирус хронического паралича (chronic bee paralysis virus, CBPV), вирус мешотчатого расплода (sacbrood virus, SBV), вирус черных маточников (black queen cell virus, BQCV) и вирус Кашмира (Kashmir bee virus, KBV). Вирусы могут персистировать в организме медоносной пчелы ( Apis mellifera L.) и не вызывать клинических признаков, однако при инфестации пчелиной семьи клещом Varroa destructor, который выполняет роль «проводника» основных вирусных инфекций (D. Tentcheva с соавт., 2004), вирусы становятся высоковирулентными, приводя к гибели отдельных особей или даже целых семей. Паразитирование V. destructor ранее было ограничено видом азиатской пчелы Apis cerana, при этом оба вида ( V. destructor и A. cerana ) находятся в экологическом равновесии. Однако после интродукции A. cerana в ареал A. mellifera клещ V. destructor начал паразитировать на последней (Р.С. Полторжицкая, 2008) и сейчас представляет угрозу популяциям A. mellifera во всем мире. Зарегистрированные за последнее время массовые случаи гибели медоносных пчел, получившие в мировой литературе название «коллапс пчелиных семей» (D. van Engelsdorp с соавт., 2008; R.M. Johnson с соавт., 2009; F. Nazzi с соавт., 2012), связаны со способностью клеща Varroa ослаблять их иммунитет, нарушать метаболизм и активировать латентные вирусные инфекции. Вирусы, попадая в организм пчел алиментарно, в большинстве случаев не приводят к летальному исходу, тогда как при векторной передаче (через укус клеща V. destructor ) вызывают массовую гибель пчел в течение короткого времени. Клещ варроа - облигатный эктопаразит A. mellifera на всех стадиях развития пчелы, поэтому сдерживание заклещеванности служит залогом благополучия пчелосемей. В представленном обзоре рассматривается роль клеща Varroa в трансмиссии вирусов деформации крыла (DWV), острого паралича (ABPV), хронического паралича (CBPV), мешотчатого расплода (SBV), черных маточников (BQCV), кашмирского вируса (KBV), а также их распространение в мире и влияние на жизнедеятельность пчелиных семей. Также затронуты вопросы профилактики вирусных инфекций у пчел. Комплексный подход с применением современных методов борьбы с клещом (A.A. Fedorova с соавт., 2011), селекция пород пчел А. mellifera, устойчивых к клещу, а также обработка пчел против вирусных инфекций позволят в будущем обеспечить стабильное развитие пчелиных семей.
Вирусы, пути передачи вирусной инфекции, векторы
Короткий адрес: https://sciup.org/142213669
IDR: 142213669 | DOI: 10.15389/agrobiology.2016.2.156rus
Список литературы Угрозы распространения вирусных инфекций у пчел (Apis mellifera L.) и роль клеща Varroa destructor в развитии патологий
- Гробов О.Ф., Батуев Ю.М., Кузьмичева Н.В., Сичанок Е.В. Вирозы пчел. Пчеловодство, 2006, 7: 26-28.
- Runckel C., Flenniken M.L., Engel J.C., Ruby J.G., Ganem D., Andino R., DeRisi J.L. Temporal analysis of the honey bee microbiome reveals four novel viruses and seasonal prevalence of known viruses, Nosema, and Crithidia. PLoS ONE, 2011, 6: e20656 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0020656
- Bailey L., Ball B.V., Woods R.D. An iridovirus from bees, J. Gen. Virol., 1976, 31: 459-461 ( ) DOI: 10.1099/0022-1317-31-3-459
- Bromenshenk J.J., Henderson C.B., Wick C.H., Stanford M.F., Zulich A.W., Jabbour R.E., Deshpande S.V., McCubbin P.E., Seccomb R.A., Welch P.M., Williams T., Firth D.R., Skowronski E., Lehmann M.M., Bilimoria S.L., Gress J., Wanner K.W., Cramer R.A., Jr. Iridovirus and microsporidian linked to honey bee colony decline. PLoS One, 2010, 5(10): e13181 (doe: 10.1371/journal.pone.0013181).
- vanEngelsdorp D., Hayes J., Jr., Underwood R.M., Pettis J. A survey of honey bee colony losses in the U.S., fall 2007 to spring 2008. PLoS ONE, 2008, 3(12): e4071 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0004071
- vanEngelsdorp D., Evans J.D., Saegerman C., Mullin C., Haubruge E., Nguen B.K., Frazier M., Frazier J., Cox-Foster D., Chen Y., Underwood R.M., Tarpy D.R., Pettis J.S. Colony сollapse вisorder: a descriptive study. PloS ONE, 2009, 4(8): e6481 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0006481
- vanEngelsdorp D., Speybroeck N., Evans J.D., Nguyen B.K., Mullin C., Frazier M., Frazier J., Cox-Foster D., Chen Y., Tarpy D.R., Haubruge E., Pettis J.S., Saegerman C. Weighing risk factors associated with bee colony collapse disorder by classification and regression tree analysis. J. Econ. Entomol., 2010, 103(5): 1517-1523 ( ) DOI: 10.1603/EC09429
- Bailey L., Ball B.V., Perry J.N. The prevalence of viruses of honey bees in Britain. Ann. Appl. Biol., 1981, 97: 109-118 ( ) DOI: 10.1111/j.1744-7348.1981.tb02999.x
- Bakonyi T., Farkas R., Szendröi A., Dobos-Kovács M., Rusvai M. Detection of acute bee paralysis virus by RT-PCR in honey bee and Varroa destructor samples: rapid screening of representative Hungarian apiaries. Apidologie, 2002, 33: 29-40 ( ) DOI: 10.1051/apido:2001004
- Tentcheva D., Gauthier L., Zappulla N., Dainat B., Cousserans F., Colin M.E., Bergoin M. Prevalence and seasonal variations of six bee viruses in Apis mellifera L. and Varroa destructor mite populations in France. Appl. Environ. Microbiol., 2004, 70: 7185-7191 ( ) DOI: 10.1128/AEM.70.12.7185-7191.2004
- Chen Y.P., Pettis J.S., Feldlaufer M.F. Detection of multiple viruses in queens of the honey bee, Apis mellifera L. J. Invertebr. Pathol., 2005, 90: 118-121 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2005.08.005
- Aubert M. Impact of virus infection in honey bees. In: Virology and the honey bee/M. Aubert, B.V. Ball, I. Fries, R.F.A. Moritz, N. Milani, I. Bernardinelli (eds.). European Communities, Luxembourg, 2008: 233-253.
- Гробов О.Ф., Гузеева Л.Н., Родионова З.Э. Опасные болезни и вредители пчел. М., 1992.
- Полторжицкая Р.С. Стратегия защиты медоносной пчелы Apis mellifera L. от инфекционных и инвазионных патологий. Эпизоотология, иммунобиология, фармакология, санитария, 2008, 1: 54-60.
- Garrido C. Reproduktionssteuerung bei der parasitischen Bienenmilbe Varroa destructor Anderson & Trueman (ehamals Varroa jacobsoni). Ph.D. Thesis at the Faculty of Biology at the University of Hohenheim. Hohenheim, 2008.
- Rath W. Co-adaptation of Apis cerana Fabr. and Varroa jacobsoni Oud. Apidologie, 1999, 30: 97-110 ( ) DOI: 10.1051/apido:19990202
- Boecking O., Spivak M. Behavioral defenses of honey bees against Varroa jacobsoni Oud. Apidologie, 1999, 30(2-3): 141-158 ( ) DOI: 10.1051/apido:19990205
- Rath W. The key to Varroa -the drones of Apis cerana and their cell cap. Am. Bee J., 1992, 132(5): 329-331.
- Yang X., Cox-Foster D.L. Impact of an ectoparasite on the immunity and pathology of an invertebrate: evidence for host immune suppression and viral amplification. PNAS USA, 2005, 102: 7470-7475 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0501860102
- Nazzi F., Brown S.P., Annoscia D., Del Piccolo F., Di Prisco G., Varricchio P., Vedova G.D., Cattonaro F., Caprio E., Pennacchio F. Synergistic parasite-pathogen interactions mediated by host immunity can drive the collapse of honeybee colonies. PLOS/pathogens, 2012, 8(6): e1002735 ( ) DOI: 10.1371/journal.ppat.1002735
- Yue C., Genersch E. RT-PCR analysis of deformed wing virus in honeybees (Apis mellifera) and mites (Varroa destructor). J. Gen. Virol., 2005, 86: 3419-3424 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.81401-0
- Bowen-Walker P.L., Martin S.J., Gunn A. The transmission of deformed wing virus between honey bees (Apis mellifera L.) by the ecto-parasitic mite Varroa jacobsoni Oud. J. Invertebr. Pathol., 1999, 73: 101-106 ( ) DOI: 10.1006/jipa.1998.4807
- Ханбекова Е.М., Рубцова Л.Е. Роль паразитов медоносных пчел и климатических особенностей в жизнедеятельности и проявлении коллапса пчелиных семей на Большом Кавказе в Азербайджане. XIV Межд. конф. «Биологическое разнообразие Кавказа и юга России», посвященная 70-летию Г.М. Абдурахманова. Махачкала, 2012: 381-385.
- Ханбекова Е.М., Рубцова Л.Е. Паразитологическая характеристика медоносных пчел на пасеках центральной части Большого Кавказа в Азербайджане. Proc. Azerb. Soс. Zool., 2013, 5(1): 196-207.
- Shimanuki H., Calderone N.W., Knox D.A. Parasitic mite syndrome: the symptoms. Am. Bee J., 1994, 134: 827-828.
- Yang X., Cox-Foster D. Effects of parasitization by Varroa destructor on survivor ship and physiological traits of Apis mellifera in correlation with viral incidence and microbial challenge. Parasitology, 2007, 134: 405-412 ( ) DOI: 10.1017/S0031182006000710
- Chen Y.P., Siede R. Honey bee viruses. Adv. Virus Res., 2007, 70: 33-80 ( ) DOI: 10.1016/S0065-3527(07)70002-7
- Genersch E., Yue C., Fries I., de Miranda J.R. Detection of deformed wing virus, a honey bee viral pathogen, in bumble bees (Bombus terrestris and Bombus pascuorum) with wing deformities. J. Invertebr. Pathol., 2006, 91: 61-63 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2005.10.002
- Удина И.Г., Кунижева С.С., Злобин В.И., Гришечкин А.Е., Калашников А.Е., Кривцов Н.И., Учаева В.С. Обнаружение вируса деформации крыла у медоносной пчелы Apis mellifera L. в Московской области методом ОТ-ПЦР. Вопросы вирусологии, 2010, 55: 37-40.
- Лучко М.А., Сотников А.Н. Болезни расплода пчел. Ветеринария, 2012, 6: 9-14.
- Ханбекова Е.М., Рубцова Л.Е., Бабин Ю.Ю., Елаткин Н.П., Лаврухин Д.К., Третьяков А.В., Спрыгин А.В. Поражение медоносной пчелы Apis mellifera caucasica Gorb. вирусами и паразитами и состояние пчелиных семей в разных эколого-географических условиях Большого Кавказа. Сельскохозяйственная биология, 2013, 6: 43-54 ( , 10.15389/agrobiology.2013.6.43eng) DOI: 10.15389/agrobiology.2013.6.43rus
- Fujiyuki T., Takeuchi H., Ono M., Ohka S., Sasaki T., Nomoto A., Kubo T. Novel insect picornalike virus identified in the brains of aggressive worker honeybees. J. Virol., 2004, 78: 1093-1100 ( ) DOI: 10.1128/JVI.78.3.1093-1100.2004
- Rortais A., Tentcheva D., Papachristoforou A., Gauthier L., Arnold G., Colin M.E., Bergoin M. Deformed wing virus is not related to honey bees’ aggressiveness. Virol. J., 2004, 3: e61 ( ) DOI: 10.1186/1743-422X-3-61
- Williams G.R., Rogers R.E.L., Kalkstein A.L., Taylor B.A., Shutler D., Ostiguy N. Deformed wing virus in western honey bees (Apis mellifera) from Atlantic Canada and the first description of an overtly infected emerging queen. J. Invertebr. Pathol., 2009, 101: 77-79 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2009.01.004
- Allen M.F., Ball B.V. The incidence and world distribution of honey bee viruses. Bee World, 1996, 77: 141-162 ( ) DOI: 10.1080/0005772X.1996.11099306
- Ellis J.D., Munn P.A. The worldwide health status of honey bees. Bee World, 2005, 86: 88-101 ( ) DOI: 10.1080/0005772X.2005.11417323
- Nordström S., Fries I., Aarhus A., Hansen H., Korpela S. Virus infections in Nordic honey bee colonies with no, low or severe Varroa jacobsoni infestations. Apidologie, 1999, 30(6): 475-484 ( ) DOI: 10.1051/apido:19990602
- Nordström S. Virus infections and Varroa mite infestations in honey bee colonies. Ph.D. Thesis, Swedish University of Agricultural Sciences. Uppsala, 2000.
- Santillán-Galicia M.T., Carzaniga R., Ball B.V., Alderson P.G. Immunolocalization of deformed wing virus particles within the mite Varroa destructor. J. Gen. Virol., 2008, 89: 1685-1689 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.83223-0
- Dainat B., Ken T., Berthoud H., Neumann P. The ectoparasitic mite Tropilaelaps mercedesae (Acari, Laelapidae) as a vector of honeybee viruses. Insectes Soc., 2009, 56: 40-43 ( ) DOI: 10.1007/s00040-008-1030-5
- Forsgren E., de Miranda J.R., Isaksson M., Wei S., Fries I. Deformed wing virus associated with Tropilaelaps mercedesae infesting European honey bees (Apis mellifera). Exp. Appl. Acarol., 2009, 47: 87-97 ( ) DOI: 10.1007/s10493-008-9204-4
- Shen M., Cui L., Ostiguy N., Cox-Foster D. Intricate transmission routes and interaction between picorna-like viruses (Kashmir bee virus and sac brood-virus) with the honey bee host and the parasitic Varroa mite. J. Gen. Virol., 2005, 86: 2281-2289 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.80824-0
- Gisder S., Aumeier P., Genersch E. Deformed wing virus (DWV): viral load and replication in mites (Varroa destructor). J. Gen. Virol., 2009, 90: 463-467 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.005579-0
- Eyer M., Chen Y.P., Schäfer M.O., Pettis J., Neumann P. Small hive beetle, Aethina tumida, as a potential biological vector of honey bee viruses. Apidologie, 2009, 40: 419-428 ( ) DOI: 10.1051/apido:2008051
- Yue C., Schröder M., Gisder S., Genersch E. Vertical transmission routes for deformed wing virus of honeybees (Apis mellifera). J. Gen. Virol., 2007, 88: 2329-2336 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.83101-0
- Hails R.S., Ball B.V., Genersch E. Infection strategies of insect viruses. In: Virology and the honey bee/M. Aubert, B.V. Ball, I. Fries, R.F.A. Moritz, N. Milani, I. Bernardinelli (eds.). European Communities, Luxembourg, 2008: 255-275.
- De Miranda J., Genersch E. Deformed wing virus. J. Invertebr. Pathol., 2010, 103: 48-61 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2009.06.012
- De Miranda J.R., Fries I. Venereal and vertical transmission of deformed wing virus in honeybees (Apis mellifera L.). J. Invertebr. Pathol., 2008, 98: 184-189 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2008.02.004
- Hung A.C.F., Adams J.R., Shimanuki H. Bee parasitic mite syndrome: II. The role of Varroa mite and viruses. Am. Bee J., 1995, 135: 702.
- Sumpter D.J.T., Martin S.J. The dynamics of virus epidemics in Varroa-infested honey bee colonies. J. Anim. Ecol., 2004, 73: 51-63 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-2656.2004.00776.x
- Shen M., Yang X., Cox-Foster D., Cui L. The role of Varroa mites in infections of Kashmir bee virus (KBV) and deformed wing virus (DWV) in honeybees. Virology, 2005, 342: 141-149 ( ) DOI: 10.1016/j.virol.2005.07.012
- Berenyi O., Bakonyi T., Derakhshifar I., Köglberger H., Nowotny N. Occurrence of six honeybee viruses in diseased Austrian apiaries. Appl. Environ. Microbiol., 2006, 72: 2414-2420 ( ) DOI: 10.1128/AEM.72.4.2414-2420.2006
- Highfield A.C., El-Nagar A., MacKinder L.C.M., Noel L.M.L.J., Hall M.J., Martin S.J., Schroeder D.C. Deformed wing virus implicated in overwintering honeybee colony losses. Appl. Environ. Microbiol., 2009, 75: 7212-7220 ( ) DOI: 10.1128/AEM.02227-09
- Guzmán-Novoa E., Eccles L., Calvete Y., Mcgowan J., Kelly P.G., Correa-Benítez A. Varroa destructor is the main culprit for the death and reduced populations of overwintered honey bee (Apis mellifera) colonies in Ontario, Canada. Apidologie, 2010, 41: 443-450 ( ) DOI: 10.1051/apido/2009076
- Dainat B., Evans J.D., Chen Y.P., Gauthier L., Neumann P. Predictive markers of honey bee colony collapse. PLoS ONE, 2012, 7(2): e32151 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0032151
- Chantawannakul P., Ward L., Boonham N., Brown M. A scientific note on the detection of honeybee viruses using real-time PCR (TaqMan) in Varroa mites collected from a Thai honeybee (Apis mellifera) apiary. J. Invertebr. Pathol., 2006, 91: 69-73 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2005.11.001
- Topolska G., Ball B.V., Allen M. Identification of viruses in bees from two Warsaw apiaries. Medycyna Weterynaryina, 1995, 51: 145-147.
- Genersch E., von der Ohe W., Kaatz H., Schroeder A., Otten C., Büchler R., Berg S., Ritter W., Mühlen W., Gisder S., Meixner M., Liebig G., Rosenkranz P. The German bee monitoring project: a long term study to understand periodically high winter losses of honey bee colonies. Apidologie, 2010, 41(3): 332-352 ( ) DOI: 10.1051/apido/2010014
- vanEngelsdorp D., Meixner M. A historical review of managed honey bee populations in Europe and the United States and the factors that may affect them. J. Invertebr. Pathol., 2010, 3(Suppl. 1): S80-S95 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2009.06.011
- Zhang X., He S.Y., Evans J.D., Pettis J.S., Yin G.F., Chen Y.P. New evidence that deformed wing virus and black queen cell virus are multi-host pathogens. J. Invertebr. Pathol., 2012, 109(1): 156-159 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2011.09.010
- Gauthier L., Ravallec M., Tournaire M., Cousserans F., Bergoin M., Dainat B., de Miranda J.R. Viruses associated with ovarian degeneration in Apis mellifera L. queens. PLoS ONE, 2011, 6(1): e16217 ( ) DOI: 10.1371/journal.pone.0016217
- Chen Y.P., Pettis J.S., Collins A., Feldlaufer M.F. Prevalence and transmission of honey bee viruses. Appl. Environ. Microbiol., 2006, 72: 606-611 ( ) DOI: 10.1128/AEM.72.1.606-611.2006
- Chen Y.P., Evans J.D., Feldlaufer M.F. Horizontal and vertical transmission of viruses in the honey bee, Apis mellifera. J. Invertebr. Pathol., 2006, 92: 152-159 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2006.03.010
- Chen Y.P., Pettis J.S., Collins A., Feldlaufer M.F. Prevalence and transmission of honey bee viruses. Appl. Environ. Microbiol., 2006, 72: 606-611 ( ) DOI: 10.1128/AEM.72.1.606-611.2006
- Hung A.C.F. PCR detection of Kashmir bee virus in honey bee excreta. J. Apic. Res., 2000, 39: 103-106.
- Ongus J.R., Peters D., Bonmatin J.-M., Bengsch E., Vlak J.M., van Oers M.M. Complete sequence of a picorna-like virus of the genus Iflavirus replicating in the mite Varroa destructor. J. Gen. Virol., 2004, 85: 3747-3755 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.80470-0
- Zhang Q.S., Ongus J.R., Boot W.J., Calls J., Bonmatin J.M., Bengsch E., Peters D. Detection and localization of picorna-like virus particles in tissues of Varroa destructor, an ectoparasitic of the honey bee, Apis mellifera. J. Invertebr. Pathol., 2007, 96: 97-105 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2007.03.019
- Moore J., Jironkin A., Chandler D., Burroughs N., Evans D.J., Ryabov E.V. Recombinants between Deformed wing virus and Varroa destructor virus-1 may prevail in Varroa destructor-infested honeybee colonies. J. Gen. Virol., 2011, 92: 156-161 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.025965-0
- Mayo M.A. Names of viruses and virus species -an editorial note. Arch. Virol., 2002, 147: 1463-1464 ( ) DOI: 10.1007/s007050200042
- Mayo M.A. A summary of taxonomic changes recently approved by ICTV. Arch. Virol., 2002, 147: 1655-1663 ( ) DOI: 10.1007/s007050200039
- Faucon J.-P. Paralysie chronique ou maladie noire. In: Précis de pathologie: connaître et traiter les maladies et abeilles. CNEVA-FNOSAD, 1992: 204-212.
- Hung A.C., Shimanuki H., Knox D.A. In-apparent infection of acute paralysis virus and Kashmir bee virus in the U.S. honey bees. Am. Bee J., 1996, 136: 874-876.
- Батуев Ю.М. Новое о вирусе паралича. Пчеловодство, 1979, 7: 10-11.
- Nielsen S.L., Nicolaisen M., Kryger P. Incidence of acute bee paralysis virus, black queen cell virus, chronic bee paralysis virus, deformed wing virus, Kashmir bee virus and sac-brood virus in honey bees (Apis mellifera) in Denmark. Apidologie, 2008, 39: 310-314 ( ) DOI: 10.1051/apido:2008007
- Siede R., König M., Büchler R., Failing K., Thiel H.J. A real-time PCR based survey on acute bee paralysis virus in German bee colonies. Apologia, 2008, 39: 650-661 ( ) DOI: 10.1051/apido:2008044
- Bailey L., Carpenter J.M., Woods R.D. Egypt bee virus and Australian isolates of Kashmir bee virus. J. Gen. Virol., 1979, 43: 641-647 ( ) DOI: 10.1099/0022-1317-43-3-641
- Bailey L., Woods R.D. Two more small RNA viruses from honey bees and further observations on sac-brood and acute bee-paralysis viruses. J. Gen. Virol., 1977, 37: 175-182.
- Ribière M., Ball B.V., Aubert M. Natural history and geographic distribution of honey bee viruses. In: Virology and the honey bee/M. Aubert, B.V. Ball, I. Fries, R.F.A. Moritz, N. Milani, I. Bernardinelli (eds.). European Communities, Luxembourg, 2008: 15-84.
- Anderson D.L. Viruses of New Zealand honey bees. New Zealand Beekeeper, 1985, 188: 8-10.
- Anderson D.L. Pests and pathogens of the honeybee (Apis mellifera L.) in Fiji. J. Apic. Res., 1990, 29: 53-59.
- Siede R., Derakhshifar I., Otten C., Berenyi O., Bakonyi T., Koglberger H., Büchler R. Prevalence of Kashmir bee virus in Central Europe. J. Apic. Res., 2005, 44: 129 ( ) DOI: 10.1080/00218839.2005.11101164
- Hung A.C., Peng C.Y.S., Shimanuki H. Nucleotide sequence variation in Kashmir bee virus isolated from Apis mellifera L. and Varroa jacobsoni Oud. Apidologie, 2000, 31: 17-23 ( ) DOI: 10.1051/apido:2000101
- Todd J., de Miranda J., Ball B.V. Incidence and molecular characterization of viruses found in dying New Zealand honey bee (Apis mellifera) colonies infested with Varroa destructor. Apidologie, 2007, 38: 354-367 ( ) DOI: 10.1051/apido:2007021
- Siede R., Büchler R. First detection of Kashmir bee virus in Hesse, Germany. Berl. Münch. Tierärztl. Wochenschr., 2004, 117(1-2): 12-15.
- Maori E., Lavi S., Mozes-Koch R., Gantman Y., Edelbaum O., Tanne E., Sela I. Isolation and characterization of IAPV, a dicistrovirus affecting honeybees in Israel: evidence for intro-and inter-species recombination. J. Gen. Virol., 2007, 88: 3428-3438 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.83284-0
- Chen Y.P., Evans J.D. Historical presence of Israeli acute paralysis virus in the United States. Am. Bee J., 2007, 147: 1027-1028.
- Cox-Foster D.L., Conlan S., Holmes E.C., Palacios G., Evans J.D., Moran N.A., Quan P.L., Briese T., Hornig M., Geiser D.M., Martinson V., vanEngelsdorp D., Kalkstein A.L., Drysdale A., Hui J., Zhai J., Cui L., Hutchison S.K., Simons J.F., Egholm M., Pettis J.S., Lipkin W.I. A metagenomic survey of microbes in honey bee colony collapse disorder. Science, 2007, 318(5848): 283-287 ( ) DOI: 10.1126/science.1146498
- Palacios G., Hui J., Quan P.L., Kalkstein A., Honkavuori K.S., Bussetti A.V., Conlan S., Evans J., Chen Y.P., vanEngelsdoorp D., Efrat H., Pettis J., Cox-Foster D., Holmes E.C., Briese T., Lipkin W.I. Genetic analysis of Israel Acute Paralysis Virus: Distinct clusters are circulating in the United States. J. Virol., 2008, 82(13): 6209-6217 ( ) DOI: 10.1128/JVI.00251-08
- Blanchard P., Schurr F., Celle O., Cougoule N., Drajnudel P., Thiery R., Faucon J.P., Ribière M. First detection of Israeli acute paralysis virus (IAPV) in France, a dicistrovirus affecting honeybees (Apis mellifera). J. Invertebr. Pathol., 2008, 99: 348-350 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2008.07.006
- De Miranda J.R., Drebot M., Tylor S., Shen M., Cameron C.E., Stolz D.B., Camazine S.M. Complete nucleotide sequence of Kashmir bee virus and comparison with acute bee paralysis virus. J. Gen. Virol., 2004, 85: 2263-2270 ( ) DOI: 10.1099/vir.0.79990-0
- Dall D.J. Multiplication of Kashmir bee virus in pupae of the honey bee, Apis mellifera. J. Invertebr. Pathol., 1987, 49: 279-290 ( ) DOI: 10.1016/0022-2011(87)90060-7
- Brodsgard G., Ritter J.W., Hansen H., Brodsgaard H.F. Interactions among Varroa jacobsoni mites, acute bee paralysis virus, and Paenibacillus larvae and their influence on mortality of larval honey bees in vitro. Apidologie, 2000, 31: 543-554 ( ) DOI: 10.1051/apido:2000145
- Chen Y.P., Pettis J.S., Evans J., Kramer M., Feldlaufer M.F. Transmission of Kashmir bee virus by the ectoparasitic mite Varroa destructor. Apidologie, 2004, 35: 441-448 ( ) DOI: 10.1051/apido:2004031
- Chen Y.P., Higgins J.A., Feldlaufer M.F. Quantitative analysis of deformed wing virus infection in the honey bee, Apis mellifera L. by real-time RT-PCR. Appl. Environ. Microbiol., 2004, 71: 436-441 ( ) DOI: 10.1128/AEM.71.1.436-441.2005
- Oldroyd B.P. What’s killing American honey bees? PLoS Biol., 2007, 5: e168 ( ) DOI: 10.1371/journal.pbio.0050168
- Johnson R.M., Evans J.D., Robinson G.E., Berenbaum M.R. Changes in transcript abundance relating to colony collapse disorder in honey bees (Apis mellifera). PNAS USA, 2009, 106: 14790-14795 ( ) DOI: 10.1073/pnas.0906970106
- De Miranda J., Cordoni G., Budge G. The acute bee paralysis virus-Kashmir bee virus-Israeli acute paralysis virus complex. J. Invertebr. Pathol., 2010, 103: 30-47 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2009.06.014
- Aubert M. Impact of virus infection in honey bees. In: Virology and the honey bee/M. Aubert, B.V. Ball, I. Fries, R.F.A. Moritz, N. Milani, I. Bernardinelli (eds.). European Communities, Luxembourg, 2008: 233-253.
- Potts S., Biesmeijer J., Kremen C., Neumann P., Schweiger O., Kunin W.E. Global pollinator declines: trends, impacts and drivers. Trends Ecol. Evol., 2010, 25(6): 345-353 ( ) DOI: 10.1016/j.tree.2010.01.007
- Celle O., Blanchard P., Olivier V., Schurr F., Cougoule N., Faucon J.P., Ribière M. Detection of Chronic bee paralysis virus (CBPV) genome and its replicative RNA form in various hosts and possible ways of spread. Virus Res., 2008, 133(2): 280-284 ( ) DOI: 10.1016/j.virusres.2007.12.011
- Сотников А.Н., Королев А.В. Мешотчатый расплод -угроза пчеловодству. Пчеловодство, 2014, 5: 30-32.
- Invernizzi C., Rivas F., Bettucci L. Resistance to chalk brood disease in Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) colonies with different hygienic behavior. Neotropical Entomology, 2011, 40: 28-34 ( ) DOI: 10.1590/S1519-566X2011000100004
- Martin S.J. The role of Varroa and viral pathogens in the collapse of honeybee colonies: a modeling approach. J. Appl. Ecol., 2001, 38: 1082-1093.
- Fries I., Camazine S., Sneyd J. Population dynamics of Varroa jacobsoni: a model and a review. Bee World, 1994, 75: 5-28.
- Genersh E. Honey bee pathology: current threats to honey bees and beekeeping. Appl. Microbiol. Biotechnol., 2010, 87(1): 87-97 ( ) DOI: 10.1007/s00253-010-2573-8
- Yue C., Schröder M., Bienefeld K., Genersch E. Detection of viral sequences in semen of honeybees (Apis mellifera): evidence for vertical transmission of viruses through drones. J. Invertebr. Pathol., 2006, 92: 93-96 ( ) DOI: 10.1016/j.jip.2006.03.001
- Fries I., Imdorf A., Rosenkranz P. Survival of mite infested (Varroa destructor) honey bee (Apis mellifera) colonies in a Nordic climate. Apologia, 2006, 37: 564-570 ( ) DOI: 10.1051/apido:2006031
- Le Conte Y., de Vaublanc G., Crauser D., Jeanne F., Rousselle J.C., Bécard J.M. Honey bee colonies that have survived Varroa destructor. Apidologie, 2007, 38: 566-572 ( ) DOI: 10.1051/apido:2007040
- Meister G., Tuschl T. Mechanisms of gene silencing by double-stranded RNA. Nature, 2004, 431: 343-349 ( ) DOI: 10.1038/nature02873
- Mello C.C., Conte D., Jr. Revealing the world of RNA interference. Nature, 2004, 431: 338-342 ( ) DOI: 10.1038/nature02872
- Voinnet O. Induction and suppression of RNA silencing: insights from viral infections. Nat. Rev., 2005, 6(3): 206-220 ( ) DOI: 10.1038/nrg1555
- Obbard D.J., Gordon K.H.J., Buck A.H., Jiggins F.M. The evolution of RNAi as a defense against viruses and transportable elements. Philos. Trans. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci., 2009, 364: 99-115 ( ) DOI: 10.1098/rstb.2008.0168
- Hunter W., Ellis J., vanEngelsdorp D., Hayes J., Westervelt D., Glick E., Williams M., Sela I., Maori E., Pettis J., Cox-Foster D., Paldi N. Large-scale field application of RNA interference (RNAi) technology to reduce impact of Israeli Acute Paralysis Virus (IAPV) induced disease in honey bees (Apis mellifera), Hymenoptera: Apidae. PLoS/pathogens, 2010, 6(12): e1001160 ( ) DOI: 10.1371/journal.ppat.1001160
- Desai S.D., Eu Y.J., Whyard S., Currie R.W. Reduction in deformed wing virus infection in larval and adult honey bees (Apis mellifera L.) by double-stranded RNA ingestion. Insect. Mol. Biol., 2012, 21(4): 446-455 ( ) DOI: 10.1111/j.1365-2583.2012.01150.x
- Fedorova A.A., Azzami K., Ryabchikova E.I., Spitsyna Y.E., Silnikov V.N., Ritter W., Gross H.J., Tautz J., Vlassov V.V., Beier H., Zenkova M.A. Inactivation of a non-enveloped RNA virus by artificial ribonucleases: honey bees and acute bee paralysis virus as a new experimental model for in vivo antiviral activity assessment. Antiviral Res., 2011, 91(3): 267-277 ( ) DOI: 10.1016/j.antiviral.2011.06.011