Влияние кишечной микробиоты на устойчивость миокарда к ишемическому-реперфузионному повреждению

Автор: Борщев Ю. Ю., Сонин Д. Л., Минасян С. М., Борщева О. В., Буровенко И. Ю., Галагудза М. М.

Журнал: Сибирский журнал клинической и экспериментальной медицины @cardiotomsk

Рубрика: Обзоры и лекции

Статья в выпуске: 4 т.38, 2023 года.

Бесплатный доступ

Последние 10-15 лет ознаменованы бурным увеличением объема знаний о роли кишечной микробиоты в регуляции разнообразных физиологических процессов. В частности, отмечены взаимосвязи между нарушениями состава кишечной микрофлоры и увеличением риска развития сердечно-сосудистых заболеваний (ССЗ). Появляются также работы, в которых продемонстрирована возможность уменьшения выраженности ишемического-реперфузионного повреждения (ИРП) миокарда в результате различных воздействий на состав кишечной микробиоты. В настоящем обзоре проанализирована литература последних лет, посвященная влиянию кишечной микробиоты на устойчивость миокарда к ИРП. Показано, что модуляция кишечного микробиома посредством изменения характера питания, введения пробиотиков, антибиотиков, а также трансплантации кишечной микрофлоры приводит к уменьшению размера инфаркта миокарда. В качестве возможных механизмов кардиопротекции, опосредованной изменениями функционального состояния микробиоты, рассматриваются нормализация повышенной проницаемости кишечного эпителиального барьера с уменьшением проявлений системного воспаления, изменения уровня секреции некоторых гормонов, усиление продукции короткоцепочечных жирных кислот и модуляция метаболизма желчных кислот под действием ферментов кишечных бактерий. Концепция повышения устойчивости миокарда к ИРП за счет модуляции состава кишечной микробиоты является совершенно новым научным направлением, требующим детального изучения в эксперименте с возможностью быстрого внедрения полученных результатов в клиническую практику.

Еще

Кишечная микробиота, пробиотики, антибиотики, сердце, ишемия, реперфузия, размер инфаркта, кардиопротекция

Короткий адрес: https://sciup.org/149144447

IDR: 149144447   |   DOI: 10.29001/2073-8552-2023-38-4-86-96

Список литературы Влияние кишечной микробиоты на устойчивость миокарда к ишемическому-реперфузионному повреждению

  • Dai H., Much A.A., Maor E., Asher E., Younis A., Xu Y. et al. Global, regional, and national burden of ischaemic heart disease and its attributable risk factors, 1990-2017: results from the Global Burden of Disease Study 2017. Eur. Heart J. Qual. Care Clin. Outcomes. 2022;8(1):50-60. https://doi.org/10.1093/ehjqcco/qcaa076.
  • Camacho X., Nedkoff L., Wright F.L., Nghiem N., Buajitti E., Goldacre R. et al. Relative contribution of trends in myocardial infarction event rates and case fatality to declines in mortality: an international comparative study of 1.95 million events in 80.4 million people in four countries. Lancet. Public Health. 2022;7(3):e229-e239. https://doi.org/10.1016/S24682667(22)00006-8.
  • Perrino C., Ferdinandy P., Bøtker H.E., Brundel B.J.J.M., Collins P., Davidson S.M. et al. Improving translational research in sex-specific effects of comorbidities and risk factors in ischaemic heart disease and cardioprotection: position paper and recommendations of the ESC Working Group on Cellular Biology of the Heart. Cardiovasc. Res. 2021;117(2):367-385. https://doi.org/10.1093/cvr/cvaa155.
  • Postler T.S., Ghosh S. Understanding the holobiont: how microbial metabolites affect human health and shape the immune system. Cell. Metab. 2017;26(1):110-130. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2017.05.008.
  • Rahman M.M., Islam F., Or-Rashid M.H., Mamun A.A., Rahaman M.S., Islam M.M. et al. The gut microbiota (microbiome) in cardiovascular disease and its therapeutic regulation. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2022;12:903570. https://doi.org/10.3389/fcimb.2022.903570.
  • Danilo C.A., Constantopoulos E., McKee L.A., Chen H., Regan J.A., Lipovka Y. et al. Bifidobacterium animalis subsp. Lactis 420 mitigates the pathological impact of myocardial infarction in the mouse. Benef. Microbes. 2017;8(2):257-269. https://doi.org/10.3920/BM2016.0119.
  • Yang T., Santisteban M.M., Rodriguez V., Li E., Ahmari N., Carvajal J.M., Zadeh M. et al. Gut dysbiosis is linked to hypertension. Hypertension. 2015;65(6):1331-1340. https://doi.org/10.1161/HYPERTENSIONAHA.115.05315.
  • Sun S., Lulla A., Sioda M., Winglee K., Wu M.C., Jacobs D.R.Jr. et al. Gut microbiota composition and blood pressure. Hypertension. 2019;73(5):998-1006. https://doi.org/10.1161/HYPERTENSIONAHA.118.12109.
  • Yang Z., Wang Q., Liu Y., Wang L., Ge Z., Li Z. et al. Gut microbiota and hypertension: association, mechanisms and treatment. Clin. Exp. Hypertens. 2023;45(1):2195135. https://doi.org/10.1080/10641963.2023.2195135.
  • Pluznick J. A novel SCFA receptor, the microbiota, and blood pressure regulation. Gut Microbes. 2014;5(2):202-207. https://doi.org/10.4161/ gmic.27492.
  • Shen X., Li L., Sun Z., Zang G., Zhang L., Shao C. et al. Gut microbiota and atherosclerosis-focusing on the plaque stability. Front. Cardiovasc. Med. 2013;8:668532. https://doi.org/10.3389/fcvm.2021.668532.
  • Emoto T., Yamashita T., Sasaki N., Hirota Y., Hayashi T., So A. et al. Analysis of gut microbiota in coronary artery disease patients: a possible link between gut microbiota and coronary artery disease. J. Atheroscler. Thromb. 2016;23(8):908-921. https://doi.org/10.5551/jat.32672.
  • Tuomisto S., Huhtala H., Martiskainen M., Goebeler S., Lehtimäki T., Karhunen P.J. Age-dependent association of gut bacteria with coronary atherosclerosis: Tampere Sudden Death Study. PLoS One. 2019;14(8):e0221345. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0221345.
  • Oktaviono Y.H., Dyah Lamara A., Saputra P.B.T., Arnindita J.N., Pasahari D., Saputra M.E. et al. The roles of trimethylamine-N-oxide in atherosclerosis and its potential therapeutic aspect: A literature review. Biomol. Biomed. 2023;online ahead of print. https://doi.org/10.17305/bb.2023.8893.
  • Jia B., Zou Y., Han X., Bae J.W., Jeon C.O. Gut microbiome-mediated mechanisms for reducing cholesterol levels: implications for ameliorating cardiovascular disease. Trends Microbiol. 2023;31(1):76-91. https://doi.org/10.1016/j.tim.2022.08.003.
  • Jia Q., Li H., Zhou H., Zhang X., Zhang A., Xie Y. et al. Role and effective therapeutic target of gut microbiota in heart failure. Cardiovasc. Ther. 2019;2019:5164298. https://doi.org/10.1155/2019/5164298.
  • Mamic P., Chaikijurajai T., Tang W.H.W. Gut microbiome - a potential mediator of pathogenesis in heart failure and its comorbidities: State-ofthe-art review. J. Mol. Cell. Cardiol. 2021;152:105-117. https://doi.org/10.1016/j.yjmcc.2020.12.001.
  • Tang W.H.W., Bäckhed F., Landmesser U., Hazen S.L. Intestinal microbiota in cardiovascular health and disease: JACC State-of-the-Art Review. J. Am. Coll. Cardiol. 2019;73(16):2089-2105. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2019.03.024.
  • Nesci A., Carnuccio C., Ruggieri V., D’Alessandro A., Di Giorgio A., Santoro L et al. Gut microbiota and cardiovascular disease: evidence on the metabolic and inflammatory background of a complex relationship. Int. J. Mol. Sci. 2023;24(10):9087. https://doi.org/10.3390/ijms24109087.
  • Cao H., Zhu Y., Hu G., Zhang Q., Zheng L. Gut microbiome and metabolites, the future direction of diagnosis and treatment of atherosclerosis? Pharmacol. Res. 2023;187:106586. https://doi.org/10.1016/j.phrs.2022.106586.
  • Шляхто Е.В., Петрищев Н.Н., Галагудза М.М., Власов Т.Д., Нифонтов Е.М. Кардиопротекция: фундаментальные и клинические аспекты. CПб.: НП-Принт; 2013:399.
  • Lam V., Su J., Koprowski S., Hsu A., Tweddell J.S., Rafiee P. et al. Intestinal microbiota determine severity of myocardial infarction in rats. FASEB J. 2012;26(4):1727-1735. https://doi.org/10.1096/fj.11-197921.
  • Gan X.T., Ettinger G., Huang C.X., Burton J.P., Haist J.V. et al. Probiotic administration attenuates myocardial hypertrophy and heart failure after myocardial infarction in the rat. Circ. Heart Fail. 2014;7(3):491-499. https://doi.org/10.1161/CIRCHEARTFAILURE.113.000978.
  • Lam V., Su J., Hsu A., Gross G.J., Salzman N.H., Baker J.E. Intestinal microbial metabolites are linked to severity of myocardial infarction in rats. PLoS One. 2016;11(8):e0160840. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0160840.
  • Liu Z., Liu H.Y., Zhou H., Zhan Q., Lai W., Zeng Q. et al. Moderate-intensity exercise affects gut microbiome composition and influences cardiac function in myocardial infarction mice. Front. Microbiol. 2017;8:1687. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.01687.
  • Sadeghzadeh J., Vakili A., Sameni H.R., Shadnoush M., Bandegi A.R., Zahedi Khorasani M. The effect of oral consumption of probiotics in prevention of heart injury in a rat myocardial infarction model: a histopathological, hemodynamic and biochemical evaluation. Iran Biomed. J. 2017;21(3):174-181. https://doi.org/10.18869/acadpub.ibj.21.3.174.
  • Borshchev Y.Y., Minasian S.M., Burovenko I.Y., Borshchev V.Y., Protsak E.S., Semenova N.Y. et al. Effects of tetracycline on myocardial infarct size in obese rats with chemically-induced colitis. PLoS One. 2019;14(11):e0225185. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0225185.
  • Trinei M., Carpi A., Menabo’ R., Storto M., Fornari M., Marinelli A. et al. Dietary intake of cyanidin-3-glucoside induces a long-lasting cardioprotection from ischemia/reperfusion injury by altering the microbiota. J. Nutr. Biochem. 2022;101:108921. https://doi.org/10.1016/j.jnutbio.2021.108921.
  • Borshchev Y.Y., Burovenko I.Y., Karaseva A.B., Minasian S.M., Protsak E.S., Borshchev V.Y. et al. Probiotic therapy with Lactobacillus acidophilus and Bifidobacterium animalis subsp. lactis results in infarct size limitation in rats with obesity and chemically induced colitis. Microorganisms. 2022;10(11):2293. https://doi.org/10.3390/microorganisms10112293.
  • Borshchev Yu.Yu., Sonin D.L., Burovenko I.Yu., Borshchev V.Yu., Cheburkin Yu.V.,Borshcheva O.V. et al. The effect of probiotic strains on myocardial infarction size, biochemical and immunological parameters in rats with systemic inflammatory response syndrome and polymorbidity. J. Evol. Biochem. Physiol. 2022;58(6):2058-2069. https://doi.org/10.1134/S0022093022060321.
  • Gagné M.A., Barbeau C., Frégeau G., Gilbert K., Mathieu O., Auger J. et al. Dysbiotic microbiota contributes to the extent of acute myocardial infarction in rats. Sci. Rep. 2022;12(1):16517. https://doi.org/10.1038/s41598022-20826-z.
  • Zhao J., Zhang Q., Cheng W., Dai Q., Wei Z., Guo M. et al. Heart-gut microbiota communication determines the severity of cardiac injury after myocardial ischaemia / reperfusion. Cardiovasc. Res. 2023;119(6):1390- 1402. https://doi.org/10.1093/cvr/cvad023.
  • Zhong X., Zhao Y., Huang L., Liu J., Wang K., Gao X. et al. Remodeling of the gut microbiome by Lactobacillus johnsonii alleviates the development of acute myocardial infarction. Front. Microbiol. 2023;14:1140498. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1140498.
  • Wu Z.X., Li S.F., Chen H., Song J.X., Gao Y.F., Zhang F. et al. The changes of gut microbiota after acute myocardial infarction in rats. PLoS One. 2017;12(7):e0180717. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0180717.
  • Цибульников С.Ю., Маслов Л.Н., Цепокина А.В., Хуторная М.В., Кутихин А.Г., Цибульникова М.Р. и др. Проблема конечного эффектора ишемического прекондиционирования сердца. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2016;102(4):421-435.
  • Altamirano F., Wang Z.V., Hill J.A. Cardioprotection in ischaemia-reperfusion injury: novel mechanisms and clinical translation. J. Physiol. 2015;593(17):3773-3788. https://doi.org/10.1113/JP270953.
  • Шляхто Е.В., Нифонтов Е.М., Галагудза М.М. Ограничение ишемического и реперфузионного повреждения миокарда с помощью преи посткондиционирования: молекулярные механизмы и мишени для фармакотерапии. Креативная кардиология. 2007;1(2):75-101.
  • Lama Tamang R., Juritsch A.F., Ahmad R., Salomon J.D., Dhawan P., Ramer-Tait A.E. et al. The diet-microbiota axis: a key regulator of intestinal permeability in human health and disease. Tissue Barriers. 2023;11(2):2077069. https://doi.org/10.1080/21688370.2022.2077069.
  • Hanna A., Frangogiannis N.G. Inflammatory cytokines and chemokines as therapeutic targets in heart failure. Cardiovasc. Drugs Ther. 2020;34(6):849-863. https://doi.org/10.1007/s10557-020-07071-0.
  • Belosjorow S., Bolle I., Duschin A., Heusch G., Schulz R. TNF-alpha antibodies are as effective as ischemic preconditioning in reducing infarct size in rabbits. Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2003;284(3):H927- H930. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00374.2002.
  • Lin J., Li Q., Jin T., Wang J., Gong Y., Lv Q. et al. Cardiomyocyte IL-1R2 protects heart from ischemia/reperfusion injury by attenuating IL-17RA-mediated cardiomyocyte apoptosis. Cell Death Dis. 2022;13(1):90. https://doi.org/10.1038/s41419-022-04533-1.
  • Karmazyn M., Gan X.T., Rajapurohitam V. The potential contribution of circulating and locally produced leptin to cardiac hypertrophy and failure. Can. J. Physiol. Pharmacol. 2013;91:883-888. https://doi.org/10.1139/cjpp-20130057.
  • Polyakova E.A., Mikhaylov E.N., Galagudza M.M., Shlyakhto E.V. Hyperleptinemia results in systemic inflammation and the exacerbation of ischemia-reperfusion myocardial injury. Heliyon. 2021;7(11):e08491. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2021.e08491.
  • Chiang J.Y. Bile acid metabolism and signaling. Compr. Physiol. 2013;3(3):1191-1212. https://doi.org/10.1002/cphy.c120023.
  • Fiorucci S., Distrutti E. Bile acid-activated receptors, intestinal microbiota, and the treatment of metabolic disorders. Trends Mol. Med. 2015;21(11):702-714. https://doi.org/10.1016/j.molmed.2015.09.001.
  • Pu J., Yuan A., Shan P., Gao E., Wang X., Wang Y. et al. Cardiomyocyte-expressed farnesoid-X-receptor is a novel apoptosis mediator and contributes to myocardial ischaemia/reperfusion injury. Eur. Heart J. 2013;34(24):1834-1845. https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehs011.
  • Gao J., Liu X., Wang B., Xu H., Xia Q., Lu T. et al. Farnesoid X receptor deletion improves cardiac function, structure and remodeling following myocardial infarction in mice. Mol. Med. Rep. 2017;16(1):673-679. https://doi.org/10.3892/mmr.2017.6643.
  • Gao Y., Zhao Y., Yuan A., Xu L., Huang X., Su Y. et al. Effects of farnesoid-X-receptor SUMOylation mutation on myocardial ischemia / reperfusion injury in mice. Exp. Cell. Res. 2018;371(2):301-310. https://doi.org/10.1016/j.yexcr.2018.07.004.
  • Wang J., Zhang J., Lin X., Wang Y., Wu X., Yang F. et al. DCA-TGR5 signaling activation alleviates inflammatory response and improves cardiac function in myocardial infarction. J. Mol. Cell. Cardiol. 2021;151:3-14. https://doi.org/10.1016/j.yjmcc.2020.10.014.
  • Thomas C., Gioiello A., Noriega L., Strehle A., Oury J., Rizzo G. et al. TGR5-mediated bile acid sensing controls glucose homeostasis. Cell. Metab. 2009;10(3):167-177. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2009.08.001.
  • Ravassa S., Zudaire A., Díez J. GLP-1 and cardioprotection: from bench to bedside. Cardiovasc. Res. 2012;94(2):316-323. https://doi.org/10.1093/cvr/cvs123.
  • Lu Y., Zhang Y., Zhao X., Shang C., Xiang M., Li L., Cui X. Microbiota-derived short-chain fatty acids: Implications for cardiovascular and metabolic disease. Front. Cardiovasc. Med. 2022;9:900381. https://doi.org/10.3389/fcvm.2022.900381.
  • Chang P.V., Hao L., Offermanns S., Medzhitov R. The microbial metabolite butyrate regulates intestinal macrophage function via histone deacetylase inhibition. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2014;111(6):2247- 2252. https://doi.org/10.1073/pnas.1322269111.
  • Lymperopoulos A., Suster M.S., Borges J.I. Short-chain fatty acid receptors and cardiovascular function. Int. J. Mol. Sci. 2022;23(6):3303. https://doi.org/10.3390/ijms23063303.
  • Deng F., Zhang L.Q., Wu H., Chen Y., Yu W.Q., Han R.H. et al. Propionate alleviates myocardial ischemia-reperfusion injury aggravated by Angiotensin II dependent on caveolin-1/ACE2 axis through GPR41. Int. J. Biol. Sci. 2022;18(2):858-872. https://doi.org/10.7150/ijbs.67724.
  • Tang T.W.H., Chen H.C., Chen C.Y., Yen C.Y.T., Lin C.J., PrajnamitraR.P. et al. Loss of gut microbiota alters immune system composition and cripples postinfarction cardiac repair. Circulation. 2019;139(5):647-659. https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.118.035235.
  • Lin C.J., Cheng Y.C., Chen H.C., Chao Y.K., Nicholson M.W., Yen E.C.L. et al. Commensal gut microbiota-derived acetate and propionate enhance heart adaptation in response to cardiac pressure overload in mice. Theranostics. 2022;12(17):7319-7334. https://doi.org/10.7150/thno.76002.
  • Sun Y., Zhou C., Chen Y., He X., Gao F., Xue D. Quantitative increase in short-chain fatty acids, especially butyrate protects kidney from ischemia/reperfusion injury. J. Investig. Med. 2022;70(1):29-35. https://doi.org/10.1136/jim-2020-001715.
  • Chen R., Xu Y., Wu P., Zhou H., Lasanajak Y., Fang Y. et al. Transplantation of fecal microbiota rich in short chain fatty acids and butyric acid treat cerebral ischemic stroke by regulating gut microbiota. Pharmacol. Res. 2019;148:104403. https://doi.org/10.1016/j.phrs.2019.104403.
  • Baba A.A., Srinivas M., Shariff A., Nazir T. Role of short chain fatty acids in mesenteric ischemia reperfusion injury in rats. Eur. J. Pediatr. Surg. 2010;20(2):98-101. https://doi.org/10.1055/s-0029-1241836.
Еще
Статья обзорная