Температурная регуляция процессов зимней спячки у длиннохвостого суслика Spermophilus undulatus Pallas, 1778

Зимняя спячка относительно небольших по размерам и массе тела млекопитающих включает два основных компонента: продолжительные оцепенения со значительным снижением метаболизма и температуры тела и относительно короткие периоды гомойотермного состояния. При периодических пробуждениях животные могут либо принимать пищу (хомяки и бурундуки), либо вообще обходиться без нее (суслики, сурки, ежи), выводить из организма только жидкие экскременты или и жидкие, и твердые. Существует ряд гипотез, с определенной долей вероятности объясняющих прерыви- стость спячки, тем не менее природа, роль и соотношение эндогенных и экзогенных факторов в формировании ритмов зимней спячки окончательно не определены (Ануфриев, 2008).

Интервал внешних температур, в границах которого возможно протекание спячки, у зимоспящих млекопитающих ограничен. Для большинства гибернантов он находится в пределах от -5 до 15 оС (Слоним, 1971). Для сусликов верхняя граница температуры среды, при которой возможна спячка, расположена около 22 оС, при более высоких температурах состояние спячки не наступает. У сурков этот показатель также находится около 22 оС, у хомячков в пределах 9‒12 оС, у летучих мышей выше 22 оС (Калабухов, 1929; Kayser, 1961; Pengelley, Fisher, 1957, 1963).

Длительность периодов гипотермии ‒ баутов (от англ. bout ‒ период) имеет внутривидовые, межвидовые и сезонные особенности (Strumwasser, 1959; Pengelley, Fisher, 1961; Ortmann, Heldmaier, 2000; Oklejewicz et al., 2001; Hut et al., 2002; Кала-бухов, 1985). Например, у европейского ежа ( Erinaceus europaeus ) в начале спячки продолжительность баутов составляет 2‒3 суток, в середине спячки – две-три недели. У сусликов максимальная продолжительность периодов оцепенения в основном не более двух недель, у сурков – две-три недели, у более мелких зимоспящих грызунов (хомячки, бурундуки) ‒ в пределах 7 суток (Duboeus, 1898; Kayser, 1961; Galster, Morrison, 1970; Willis et al., 1971; French, 1985; Buck, Barnes, 2000; Oklejewicz et al., 2001). Из внешних факторов в возникновении спячки у арктического суслика ( Spermophilus parryii ) температура среды играет ведущую роль (Dresher, 1967). Выявлена зависимость между глубиной спячки и температурой окружающей среды у золотистых сусликов, летучих мышей, у четырех видов бурундуков рода Eutamias, у европейских ежей, европейских сусликов и альпийских сурков (Kristoffersson, Soivio, 1964; Heller, Poulson, 1970; Ortmann, Heldmaier, 2000; Hut et al., 2002). Зависимость продолжительности периодов гипотермии от температуры тела в спячке выявлена у золотистого суслика ( S. lateralis ) в интервале температур от 2 до 22 ^оС. С понижением температуры тела увеличивалась продолжительность периодов оцепенений, зависимость была логарифмической (Twente, Twente, 1965, 1967).

Успешность зимовки гибернантов и выживаемость в спячке зависят от глубины и продолжительности состояния с пониженной температурой тела на протяжении зимнего периода. Вместе с тем механизм влияния температуры на формирование ритмов спячки до конца не понятен, поскольку недостаточно материалов о видовых особенностях этого явления.

Целью настоящей работы было изучение хода зимней спячки длиннохвостого суслика в условиях, близких к естественным, выявление механизмов влияния температуры среды на формирование ритмов зимней спячки.

Материалы

Длиннохвостых сусликов отлавливали в августе в 80 км южнее г. Якутска заливкой нор. В сентябре внутрибрюшинно имплантировали приборы длительной регистрации температуры тела (температурные накопители, термографы DS-1922L; подробное описание прибора и основные характеристики можно найти на сайтах: , , http://www. , запрограммированные на измерение температуры с частотой 1 раз в 60 мин. Зимовка и спячка четырех особей длиннохвостых сусликов (Spermophilus undulatus Pallas, 1778) с ноября по апрель проходила в подземелье мерзлотной лаборатории Института мерзлотоведения СО РАН (г. Якутск). Штольня расположена на глубине 16‒18 м, площадь около 1 тыс. м2, используется для многолетних наблюдений за состоянием вечномерзлого грунта. Суслики были перевезены в штольню в ноябре и находились в ней до начала апреля. В течение пяти месяцев спячка проходила при температурном режиме, близком к естественному в природе, в абсолютной темноте и отсутствии каких-либо шумовых воздействий, обычных при зимовке в условиях вивария.

Поскольку статистических данных от четырех животных было недостаточно, использованы и пересчитаны ранее полученные материалы по температуре тела в спячке трех особей длиннохвостых сусликов, спячка которых ранее проходила в подвале вивария ИБПК СО РАН при температурах среды от 3‒5 до минус 10 оС (Ануфриев, 2013).

Для расчетов зависимости продолжительности спячки от температуры среды использованы и пересчитаны данные о ходе спячки восьми длиннохвостых сусликов по изменению температуры в подстилке их зимовочных гнезд (Ануфриев, 2008). Во всех вариантах отдельно измерялась температура среды, при которой проходила спячка. Суммарно проанализировано свыше 60 тыс. часов наблюдений за ходом зимней спячки длиннохвостых сусликов по температуре тела и динамике температуры в подстилке гнезд зимующих животных.

Методы

Рассчитывалась ежемесячная усредненная температура тела, бюджет времени на части, составляющие спячку (гипотермия и пробуждения), время нахождения зверьков в гипотермии с температурой тела ниже 0 оС. Определялась зависимость температуры тела зверьков в гипотермии от температуры среды, зависимость продолжительности гипотермии от температуры тела и зависимость продолжительности периодов гипотермии от температуры среды.

Зависимость температуры тела от температуры среды рассчитывали так: на цифровой записи температуры тела животных на протяжении спячки усреднялась температура тела за каждый интервал гипотермии. Усреднение проводили после окончания остывания животного и до начала следующего пробуждения. За тот же период времени усреднялась и температура среды. Затем составлялись таблицы, в которые заносились данные по температуре тела в соответствии с усредненной температурой среды. По каждому шагу температуры получалось от нескольких до 10–15 измерений. В сообщение включены суммированные данные по семи животным.

Рассчитывали зависимость продолжительности периодов спячки от температуры тела животных. У каждого зверька по цифровым данным температуры тела рассчитывали усредненную температуру тела, на протяжении каждого интервала спячки, и длительность этого состояния в часах. Затем готовили электронную таблицу, отражавшую зависимость продолжительности интервалов гипотермии от температуры тела, с шагом 0.5 оС, в которую заносили полученные данные. Продолжительности гипотермии при одной температуре суммировались, и рассчитывалось среднее, затем строились графики. Использованы данные также от семи животных.

Зависимость продолжительности спячки от температуры среды рассчитывалась следующим образом. В данных по температуре тела, или температуре в подстилке гнезда, определялась продолжительность гипотермии за каждый интервал гипотермии, а в материалах по температуре окружающей среды рассчитывалась средняя температура за эти периоды. Таблица заполнялась также с шагом 0.5 оС, и после расчета усредненных величин по каждой температуре строили графики. Зависимость длительности баутов от температуры среды рассчитана по цифровым данным от 15 особей.

Начало периода гипотермии при залеганию в спячку считали с момента, когда температура тела понижалась до 25 оС. Начало периода нормотермии (разогрев) считали с устойчивого повышения температуры тела со скоростью не менее 0.05 оС за 20 мин. В описательной статистике использовали средние ± ошибку средней.

Работу с животными проводили с учетом рекомендаций национального стандарта, по принципам надлежащей лабораторной практики Российской Федерации ГОСТ З 53434-2009.

Результаты

В условиях естественной среды зимняя спячка длиннохвостых сусликов начинается в конце сентября – начале октября и заканчивается в первой декаде апреля (Ларионов, 1943, 1958). В эксперименте первые залегшие в спячку зверьки наблюдались в третьей декаде сентября. Вместе с тем основная масса животных залегала в спячку с середины октября до начала ноября. Заканчивалась спячка на протяжении первой – второй декады апреля. Сроки зимней спячки в виварии и естественной среде близки. Начальный период спячки характеризовался несколькими непродолжительными погружениями в гипотермию, затем в соответствии с температурой окружающей среды устанавливалась определенная ритмика спячки. Весной, перед завершением спячки частота пробуждений возрастала (рис. 1, табл. 1).

С нарастанием продолжительности периодов гипотермии температура тела с каждым погружением в гипотермию понижалась сильнее, в соответствии с температурой окружающей среды. Температура среды в октябре была 222(4.9 ± 0.01) / 4.5 ÷ 6.0; в ноябре – 720(0.37 ± 0.14) / -5.0 ÷ 5.5; в декабре – 744(-5.4 ± 0.01) / -6.0 ÷-3.0; в январе – 744(6.3 ± 0.01) / -7.0 ÷ -4.5; в феврале – 672(-6.5 ± 0.00) / -6.5 ÷ -5.5; в марте – 744(-6.0 ± 0.01) / -6.5 ÷ -4.5о; в апреле – 349(1.2 ± 0.22) / -6.5 ÷ 5.5 оС.

У всех экспериментальных животных в период «глубокой» спячки (декабрь – март) температура в полости тела в периоды гипотермии понижалась до значений ниже 0о, при пробуждениях, в периоды нормотермии, достигала значений 35.0 ÷ 36.5 оС. У сусликов до и после спячки температура тела изменялась в диапазоне 37–39 оС, характерном для гомойотермии.

Длиннохвостые суслики в состоянии гипотермии в период зимней спячки обладают высокой устойчивостью к воздействию холода. Так, при перезимовке в мерзлотной штольне ИМЗ СО РАН зверьки от 58 до 68 % бюджета времени спячки находились в со-

17:00:01     17:00:01    17:00:01    17:00:01    17:00:01    17:00

Рис. 1. Динамика температуры тела у длиннохвостых сусликов в период зимней спячки: А- самец 662, Б - самка 455, В - самка 485, Г - самка 446

Fig. 1. The Dynamics of body temperature in long-tailed gophers in hybernation period: A - male 662; B – female 455; C - female 485; D – female 446

Таблица 1. Температура тела длиннохвостых сусликов в период зимней спячки Table 1. Body temperature of long-tailed gophers during winter hibernation

Период / особь          J 662*		$ 455	$ 485	$ 446
Сентябрь	n (M ± m) Min- 31(37.7 ± 0.16) Max        33.0–39.0	31(35.6 ± 0.20) 33.0–37.5	31(34.8 ± 0.12) 33.5–36.0	31(34.69 ± 0.21) 32.0–36.5
Октябрь	n (M ± m) Min- 744(36.1 ± Max      0.04) 33.0–36.0	744(34.9 ± 0.05) 38.5–38.0	744(27.9 ± 0.36) 8.0–37.5	744(24.9 ± 0.45) 5.5–37.0
Ноябрь	n (M ± m) Min- 744(13.7 ± 0.6) Max         0.0–37.0	720(14.5 ± 0.5) 0.5–38.5	720(8.1 ± 0.36) 0.5–37.0	720(6.4 ± 0.33) 0.0–35.0
Декабрь	n (M ± m) Min- 744(1.99 ± Max      0.26) -1.0–36.5	744(2.8 ± 0.28) -0.5–35.5	744(2.1 ± 0.26) -0.5–35.5	744(1.16 ± 0.21) -1.0–35.5
Январь	n (M ± m) Min- 744(2.17 ± Max      0.29) -1.0–36.5	744(1.9 ± 0.27) -1.0–35.5	744(1.37 ± 0.26) -1.0–36.0	744(2.08 ± 0.27) -0.5–35.0
Февраль	n (M ± m) Min- 672(0.4 ± 0.20) Max        -1.0–36.0	672(1.4 ± 0.24) -0.5–35.5	672(0.87 ± 0.24) -1.0–35.5	672(0.24 ± 0.17) -1.0–35.5
Март	n (M ± m) Min- 744(2.45 ± Max      0.32) -1.0–36.5	744(1.8 ± 0.27) -0.5–35.5	744(1.42 ± 0.27) -1.0–36.0	744(1.19 ± 0.22) -1.0–35.5
Апрель	n (M ± m) Min- 424(16.6 ± Max       0.72) 0.0-37.0	424(21.1 ± 0.72) -0.5–38.5	424(24.02 ± 0.72) -1.0–39.0	426(14.15 ± 0.62) -0.5–37.5
Примечание.	n – число измерений; * – масса тела после окончания спячки

Таблица 2. Продолжительность гипотермии у длиннохвостых сусликов в спячке с температурой тела 0 оС и ниже (ч), 2018/19 г.

Table 2. Duration of hypothermia in long-tailed gophers in hibernation with body temperature 0 °C and below (h), 2018/19

Животное / месяц	J 662	$ 455	$ 485	$ 446
Ноябрь	–	–	–	147
Декабрь	547	253	547	635
Январь	632	590	632	588
Февраль	584	591	584	600
Март	574	580	574	638
Апрель	84	70	84	82
Общее, ч/%*	2331.0/66.1	2084.0/58.2        2421.0/61.3		2690/67.7
Примечание. %* – от общего времени спячки
стоянии гипотермии с температурой тела от 0 до минус 1 оС (табл. 2). Средняя продолжительность баутов составляла 225–331 ч, пробуждений – от 15 до 23 ч. Максимальная			в спячке у взрослого самца – 501 ч (около 21 сут.; рис. 1, табл. 3). Общая продолжительность спячки составляла от 3.5 до 4 тыс. часов.
продолжительность	гипотермного периода

Таблица 3. Характеристика ритмов зимней спячки длиннохвостых сусликов, 2018/19 г. Table 3. Characteristics of hibernation rhythms of long-tailed gophers, 2018/19

Животное / масса, г, после спячки	3 662	$ 455	$ 485	$ 446
Средняя длит. гипотермии, ч, *n(M ± m) / Min-Max	10(331.1 ± 40.8) 122.0– 501.0	15(225.0 ± 25.3) 70.0– 362.0	16(231.9 ± 31.7) 48.0– 412.0	13(289.5 ± 20.5) 137.0– 381.0
Общая длительность гипотермии, ч/%	3313.0/94.1	3375.0/94.04	3711.0/94.07	3796/94.74
Средняя длит. пробуждений, ч, n(M ± m) / Min-Max	9(23.4 ± 1.8) 19.0–36.0	14(15.3 ± 0.5) 12.0–18.0	15(15.6 ± 0.6) 12.0–19.0	12(17.4 ± 0.6) 14.0–21.0
Общая длит. нормотермии, ч/%	211.0/5.9	214.0/5.96	234.0/5.93	209.0/5.26
Общее время спячки, ч /сут.	3524/146.8	3589.0/149.5	3945.0/164.4	3972.0/165.5

Примечание. *n – число периодов спячки или пробуждений

Рис. 2 Зависимость температуры тела от температуры среды у длиннохвостого суслика в период зимней спячки

Fig. 2. Dependence of body temperature of long-tailed gopher during winter hibernation on ambient temperature

Длительность гипотермии.ч

Температура среды.°C

Рис. 3. Зависимость продолжительности периодов гипотермии от температуры среды у длиннохвостого суслика в период спячки

Fig. 3. Dependence of duration of hypothermia periods in long-tailed gopher on ambient temperature

Ранее подобной продолжительности бау-тов у длиннохвостого суслика не отмечалось, максимальная продолжительность составляла 17.8 сут. (Ануфриев, 2008). Добавим, что зверек, у которого зарегистрирован такой продолжительный период гипотермии, к началу процесса – годовалый самец массой тела 920 г, за 3.5 тыс. ч спячки потери массы тела составили 258 г (около 1.7 г/сут.).

Длиннохвостые суслики – превосходные гибернаторы, во время зимней спячки доля времени, которое зверьки проводят в состоянии гипотермии, составляет 94–95 % от общего бюджета времени зимней спячки. У всех особей, зимовавших в подземной лаборатории на глубине 16 м в условиях вечномерзлого грунта, максимальная продолжительность баутов была от 15 до 20 сут., вся спячка включала от 10 до 16 эпизодов гипотермии. Период «глубокой» спячки, с продолжительностью выше 10 сут., состоял из 8–10 баутов. Зависимость температуры тела от температуры среды, по форме графической кривой, аппроксимируются близкими экспоненциальной и линейной зависимостями. Температура тела ниже нуля у длиннохвостых сусликов отмечена при температурах среды минус 5–6 оС и ниже (рис. 2).

Поскольку большая часть зимней спячки у длиннохвостого суслика в естественной среде проходит при околонулевых и температурах ниже 0 оС, при проведении экспериментов температура среды на протяжении большей части спячки была ниже 0 оС. У длиннохвостого суслика имеется зависимость продолжительности периодов гипотермии от температуры окружающей среды. Наиболее продолжительные периоды гипотермии отмечены в температурном диапазоне от 3–4 оС до минус 4–5 оС. Продолжительность периодов гипотермии в этом интервале составляла около 8–15 сут. (рис. 3).

Температура тела у длиннохвостого суслика в спячке зависит от температуры окружающей среды, а продолжительность периодов спячки – от температуры среды, поэтому вполне закономерно, что и продолжительность спячки различна при различных температурах тела (рис. 4). Зависимость аппроксимируется логарифмической графической кривой. Наиболее продолжительные периоды гипотермии отмечены при околонулевых температурах тела и до минус 1 оС. Продолжительность периодов спячки в этом случае составляла около и более 300 ч.

Рис. 4. Зависимость продолжительности периодов спячки от температуры среды у длиннохвостого суслика в спячке

Fig. 4. Dependence of duration of hibernation periods on body temperature in long-tailed gopher in hibernation

Обсуждение

С переходом зимоспящих животных к норной жизни и потерей связи с поверхностью почвы количество воздействующих на них внешних факторов, синхронизирующих эндогенные ритмы с экзогенными, значительно снижается. Исчезает периодизм освещенности, температуры и влажности воздуха. Основными факторами, позволяющими синхронизировать эндогенные ритмы с сезонными изменениями внешней среды, остаются лишь температура и, в меньшей степени, атмосферное давление и влажность почвы (Ануфриев, 2008). Длиннохвостый суслик входит в число видов, наряду с арктическим сусликом ( Spermophilus parryii ), черношапочным сурком (Marmota camtschatica) , белогрудым ( Erinaceus roumanicus ) и европейским ( E. europaeus ) ежами, у которых в период зимней спячки температура тела может иметь значение 0 ^оС и ниже (Ануфриев, 2008; Ануфриев, Охлопков, 2015; Рутовская и др., 2019б).

Заселяя наиболее северный участок ареала вида, длиннохвостый суслик прекрасно адаптировался к условиям зимовки в условиях отрицательных окружающих температур. Ранее для этого вида уже отмечалась зона оптимальных для зимней спячки температур среды (Ануфриев, 2008). В этом температурном интервале суточные потери массы тела были минимальными, уровень метаболизма по потреблению кислорода также был зна- чительно ниже, чем вне данного интервала температур. Оптимальная для спячки температура тела у длиннохвостого суслика имеет околонулевые значения, как и у белогрудого ежа (Рутовская и др., 2019а). У золотистого суслика периоды спячки наиболее продолжительны при температурах тела около 2 оС (Twente, Twente, 1965, 1967), а гипотермия отмечена до температуры тела 22 оС, у белогрудого ежа до 22 оС, у длиннохвостого суслика до 17 оС. У всех трех видов графическая зависимость аппроксимировалась логарифмической кривой. Снижение температуры тела у длиннохвостых сусликов до минус 1 оС, как и увеличение до 2–4 оС, вызывало уменьшение продолжительности периодов гипотермии, соответственно рост энергозатрат в спячке. Зависимость температуры тела длиннохвостого суслика от температуры окружающей среды выражена отчетливо. Ее график, скорее, ближе к экспоненте, хотя на отдельных участках почти линеен. Ранее нами рассмотрены сходство и различия зимней спячки длиннохвостого суслика с арктическим сусликом и черношапочным сурком в Якутии (Ануфриев, Охлопков, 2015). Большинство процессов, происходящих в спячке, у сравниваемых видов было сходным.

Совсем недавно опубликованы сообщения о зимней спячке белогрудого (E. roumanicus) и европейского (E. europaeus) ежа, в том числе и с температурами тела ниже 0 оС (Рутовская и др., 2019а, б). У бело- грудого ежа в состоянии гипотермии также выявлено наличие оптимальной для зимней спячки температурной зоны, которая включает температурный интервал с положительными и отрицательными температурами среды. Оптимальная для спячки температура тела также находилась в области околонулевых температур, а минимальная температура в полости тела в гипотермии составляла минус 1.3 оС, у длиннохвостого суслика минус 2 оС (Ануфриев, 2008). У этих филогенетически достаточно удаленных видов, белогрудого ежа и длиннохвостого суслика, прослеживается ряд сходных черт в общей организации зимней спячки и частей, ее составляющих. В начальный период спячки интервалы гипотермии относительно непродолжительны, с ноября по март достигают максимальной длительности, у ежей до 17, у сусликов до 18–20 сут. Перед окончанием спячки, в конце марта – начале апреля, пробуждения учащаются. Для этих близких по массе тела видов характерен относительно быстрый рост температуры при спонтанных пробуждениях. Примерно за пять часов животные с околонулевыми положительными либо отрицательными температурами тела превращаются в гомойотермных с температурой в полости тела около 35 оС. Сходны и механизмы влияния температуры среды на формирование ритмов зимней спячки. Оба вида способны к спячке в условиях отрицательных температур среды, с температурой тела ниже 0 оС (Рутовская и др., 2019а, б).

Имеются видовые особенности зимовки и спячки сравниваемых видов. Белогрудые