К морфофизиологической коэволюции заразихи (Orobanche cumana) и подсолнечника

Введение. Широко известный вид заразихи – Orobanche cumana Wallr., относится к семейству Orobanchaceae, все представители которого являются высокоспециализированными цветковыми растениями-паразитами. O. cumana – облигатный паразит подсолнечника, наносит ощутимый ущерб урожаям этой культуры в большинстве стран, где её возделывают [1–15]. Подсолнечник – важнейшая и основная масличная культура в Российской Федерации. Селекция на устойчивость его к поражению заразихой проводится здесь непрерывно уже более 100 лет.

Особенностью O. cumana, как и других видов заразих, является высокая плодовитость. В одном плоде-коробочке этого вида заразихи может сформироваться от 2000 до 5000 мельчайших пылевидных семян. Учитывая, что на стебле одного растения в наше время может образоваться до 100 цветков, то потенциал плодовитости одной особи паразита может составить 500 000 семян [16]. Такое огромное количество семян быстро накапливается в почве, засоряя поля, и от них трудно избавиться. При этом степень поражения восприимчивых к заразихе сортов и гибридов подсолнечника становится высокой, а возделывание культуры и вовсе нерентабельным.

Проблема засорения полей семенами заразихи усугубляется тем, что за последние три десятилетия в стране нарушены все нормы правильного обращения с землёй. Возврат подсолнечника на прежнее поле происходит через 1–3 года вместо научно обоснованного севооборота (8– 10 лет). Такая интенсификация возделывания этой культуры привела к тому, что в целом по Российской Федерации ежегодные площади под ней увеличились более чем в 4 раза, составив в 2021 г. 9 652 000 га, а укороченный севооборот способствовал (и продолжает способствовать!) сильному засорению полей семенами заразихи. Всё это послужило ускорению физиологической и морфологической изменчивости O. cumana. На протяжении двух последних десятилетий мы обнаруживаем на подсолнечнике помимо новых физиологических рас новые морфотипы O. cumana, не описанные ботаниками ранее.

Цель нашего исследования – обосновать некоторые новые, наследственно закрепившиеся морфофизиологические изменения у O. cumana .

Материалы и методы. Сотрудники лаборатории иммунитета ФГБНУ ФНЦ ВНИИМК на протяжении многих лет проводят ежегодный мониторинг расовой структуры популяций O. cumana в регионах возделывания подсолнечника в РФ, собирая созревшие семена с растений паразита для определения их расовой принадлежности и использования при создании искусственных инфекционных фонов в селекции на устойчивость. В последние годы мы собираем семена наиболее вирулентной и доминирующей расы G заразихи в Волгоградской, Саратовской, Воронежской, Ростовской, Оренбургской областях и Краснодарском крае преимущественно на гибридах подсолнечника иностранной селекции с неполной устойчивостью к этой расе, но устойчивых ко всем предыдущим. Неполная устойчивость к расе G гибридов подсолнечника даёт возможность собрать её семена в чистом виде (без примеси семян других рас) для селекционных целей. Попутно с идентификацией расовой структуры популяций O. cumana наблюдаем полиморфизм представителей расы G.

В тепличных условиях создавали инфекционный фон из семян расы G заразихи и проверяли устойчивость к ней разных генотипов подсолнечника с наблюдением за состоянием гаусториаль-но-клубеньковой области на разных стадиях развития паразита. Ранние фазы развития растений заразихи (начало формирования клубенька и др.) на корнях подсолнечника наблюдали с использованием стереоскопического микроскопа после отмывания поражённых корней у растений подсолнечника 30-дневного возраста.

Результаты и обсуждение. Исключительно высокая интенсивность производства семян у O. cumana, паразитирующей на подсолнечнике, свидетельствует о возрастающем уровне жизнедеятельности этого облигатного паразита. Как отмечали ранее Э.С. Терёхин и З.И. Никитичева [17], в процессе структурной эволюции паразитных цветковых растений происходит приспособление к новому способу функциональной активности, и метаморфоз в их онтогенезе указывает на усложнение организации. Обратимся к описанию вида растения Orobanche cu-mana Wallr., представленному в известном труде «Флора СССР», т. 23, изданном АН СССР в 1958 г.: «. . . соцветие цилиндрическое или продолговатое, многоцветковое . . . равное остальной части стебля или длиннее её . . .» [18]. Подразумевается, что часть стебля от основания до соцветия не имеет на себе цветков (голая) (рис. 1). Такие растения O. cumana классического типа во множестве наблюдаются в посевах подсолнечника по сей день. Вместе с тем внешний вид очень многих особей расы G O. cumana уже далеко не соответствует этому описанию. Так, например, высока частота встречаемости растений, у которых цветки располагаются по всему стеблю (рис. 2), что, несомненно, способствует увеличению как семенной продуктивности отдельной особи заразихи, так и репродуктивного потенциала вида O. cumana в целом.

O. cumana на протяжении прошлого столетия описывалась как высоко полиморфный вид из-за свойственной ей тогда способности паразитировать на разных видах растений из разных семейств.

Рисунок 1 – Типичное растение O. cumana c оформленным колосовидным соцветием, нижняя часть стебля без цветков (ориг.)

Рисунок 2 – Отличающиеся от типичных растения O. cumana с расположением цветков по всему стеблю (ориг.)

Однако уже многие десятилетия она специализируется как облигатный паразит подсолнечника, хотя по-прежнему не утратила способности поражать ряд других видов растений, например, томаты.

Так, в Израиле на поле, сильно засоренном семенами O. cumana в ходе многолетнего интенсивного возделывания подсолнечника, выращенные растения томатов в массе своей оказались поражены заразихой [12]. Здесь, в России мы также наблюдали случаи развития O. cu-mana на рассаде томатов и на одуванчике лекарственном, выросших в теплице в почве, куда случайно попали семена заразихи.

Однако подчеркнём, что на протяжении последних двух десятков лет высокий полиморфизм O. cumana наблюдается не на разных видах растений, а на одном и том же виде растения-хозяина - на подсолнечнике [16]. Мы связываем это с антропогенным воздействием, ускоряющим эволюционную изменчивость этого растения-паразита.

Интенсификация возделывания подсолнечника на протяжении трёх последних десятилетий с повсеместным засорением полей семенами заразихи, способными сохранять всхожесть (находясь в почве) до 20 лет [16] обеспечила сильную конкуренцию между особями паразита за питание, получаемое от растения-хозяина. Особи заразихи, располагающиеся на корнях растения-хозяина ближе к месту ответвления их от главного корня, имеют преимущество в получении метаболитов подсолнечника по сравнению с особями, отстоящими дальше на этом же корне. Проростки семян последних, проникнув в корень и сформировав гаусторий, могут и погибнуть, не получая достаточного питания, чтобы образовать клубенёк, из которого в дальнейшем должен вырасти стебель заразихи. Очевидно, на этом этапе должна включаться изменчивость функциональной и анатомоморфологической составляющих гаусто-риально-клубеньковой области, работающая на выживаемость отдельной особи паразита, а в целом обеспечивающая размножение и сохранение вида. Обилие семян заразихи в почве ведёт к высокой степени инфицирования растений под- солнечника. Конкуренция между особями заразихи за выживание на одном и том же растении-хозяине должна была привести к усилению метаболизма на ранних стадиях развития, к изменению физиологической и анатомо-морфологи-ческой составляющих гаусториально-клу-беньковой области. Это мы и наблюдаем в настоящее время у представителей расы G заразихи. Внешне изменения гаустори-альной области выглядят как утолщение корня подсолнечника под сформированным клубеньком (рис. 3 а, б, в).

а             б           в

Рисунок 3 ( а, б, в ) - Утолщения корня подсолнечника в гаусториальной области заразихи:

а - клубенёк справа - типичный, не имеет под собой утолщения; б, в - кустистый морфотип особей расы G, развивающийся из одного клубенька (ориг.)

Как видно из рисунка 3 а, в природе по-прежнему встречаются и особи паразита, не вызывающие утолщение корня. Но несомненно в эволюционном плане более выигрышное положение в конкуренции за питание, получаемое от растения-хозяина, занимают особи, способные быстро формировать многоклеточный гаусторий с более мощной собственной сосудистой системой. Это важный момент, так как применяемая повсеместно культивация междурядий посевов подсолнечника часто приводит к механическому травмированию стебля и клубенька заразихи, что, по нашему мнению, со временем привело к снятию апикального доминирования одного побега, развивающегося из клубенька. Из клубенька O. cumana обычно развиваются 1–2 побега с доминированием первого. В посевах же подсолнечника 15

в полях, где преобладает засорение семенами расы G заразихи, в настоящее время часто наблюдаются множественные побеги O. cumana , вырастающие из одного клубенька (рис. 4), и мощное утолщение под ними корня растения-хозяина в области гаусториальной зоны паразита (рис. 3 б, в). Можно бы предположить, что это утолщение представляет собой разрастание тканей самого корня вокруг гаусто-риальной зоны паразита и является защитной реакцией растения-хозяина на его внедрение. Однако в наших экспериментах у восприимчивых генотипов подсолнечника при выращивании их в тепличных условиях на инфекционном фоне семян расы G заразихи также наблюдались такие утолщения корней в области гаусториальной зоны паразита. Следовательно, этот признак связан со свойствами особей расы G заразихи.

Рисунок 4 – Морфотип O. cumana – кустистая форма, справа извлечённый из почвы куст, стрелкой указан единственный клубенёк, от которого отходят все побеги (ориг.)

Очевидно, что в таком случае причиной утолщения корня растения-хозяина может быть разрастание гаустория паразита внутри корня, и это свойственно особям заразихи, эволюционно наиболее продвинутым. Действительно, чтобы обеспечить равноправное развитие мно- жественных побегов и образование ими семян, гаусториальная область паразита должна была претерпеть изменения, которые способствовали бы её укреплению и полноценному развитию всех побегов заразихи, исходящих из одного и того же клубенька.

На примере O. cumana, паразитирующей на подсолнечнике, можно проследить, что особенности функциональной и морфологической организации, обеспечивающие существование и воспроизведение особи, популяции и вида в целом, подвержены воздействию антропогенных факторов в описываемом нами конкретном случае.

Многие растения заразихи (O. cumana) при производстве подсолнечника подвергаются травмированию во время культивации междурядий посевов от сорняков. Рассматривая травмирование на протяжении многих лет как антропогенный фактор, наблюдаем изменения в морфофизиологической организации современных особей заразихи, паразитирующей на подсолнечнике. Это повлекло за собой необходимость изменения метаболизма в направлении обеспечения дополнительного притока питательных веществ, получаемых от растения-хозяина, и укрепления гаусториальной области паразита. В настоящее время мы уже не можем описывать растение O. cu-mana только как 1–2-стебельное. Равноправными членами популяций этого вида на подсолнечнике стали впервые описываемые нами довольно часто встречающиеся кустистые формы (рис. 5), когда из одного клубенька вырастают несколько стеблей (мы насчитывали до 50 штук), каждый из которых формирует полноценные репродуктивные органы и семена. По-видимому, таксономическое описание вида O. cumana, сделанное в прошлом веке, нуждается в дополнениях, которые описывали бы состоявшиеся за последние три десятилетия под действием антропо- генных факторов морфофункциональные изменения у паразита, специализирующегося на подсолнечнике в наши дни.

Рисунок 5 – Кустистые (см. стрелки) и одностебельные формы O. cumana , выросшие на одном растении подсолнечника, Саратовская область, 2019 г. (ориг.)

Описанные изменения у заразихи, паразитирующей на подсолнечнике, можно дополнить и некоторыми другими новыми признаками. Однако в данной работе мы не ставили это своей целью.

Заключение. Описанные эволюционные изменения гаусториально-клубенько-вой области облигатного паразита подсолнечника O. cumana состоялись под воздействием факторов антропогенного происхождения. Первый фактор – это долговременное бесконтрольное выращивание подсолнечника при коротком севообороте, что вызвало сильное повсеместное засорение полей семенами заразихи, обеспечив жёсткую конкуренцию между отдельными особями паразита за получаемое питание от растения-хозяина. Второй фактор, неразрывно связанный с первым, – это культивация междурядий посевов подсолнечника от сорняков. Постоянное применение культивации в посевах, поражённых заразихой, привело к снятию апикального доминирования одного побега у отдельных особей паразита и формированию множественных побегов из одного клубенька. Это повлекло за собой укрепление гаусториальной области в ходе ускорившейся морфофункциональной изменчивости клубенька. Утолщения корней подсолнечника в гаусториальной области заразихи не являются защитной реакцией растения-хозяина, а вызваны изменениями в гаустории паразита, свойственными представителям широко распространившейся в последнее десятилетие и ставшей доминирующей расы G O. cumana. Таким образом, в совместной эволюции растения-паразита и его хозяина впервые нами обнаружены кустистые формы O. cumana и свойственное им изменение гаусториальной зоны, внешне проявляющееся в видимом утолщении корня подсолнечника в этой области.